UNIVEftSIDAD NACIONAL AUTONOMA DE MEXICO FACULTAD DE ESTUDIOS SUPERIORES CUAUTITLAN "RESPUESTA Dl:L CHILE INOCULADO CON DOS ESPECIES DE ENDOMICORRIZAS VESICULO-ARBUSCULARES AL ATAQUE DE Fusarlum oxysporum Sch. Y Rhlzoctonle solenl Kuhn. DURANTE EL TRASPLANTE, BAJO CONDICIONES DE INVERNADERO" TESIS MANCOMUNADA QUI: PARA OBTENER EL TITULO DE: INGENIERO AGRICOLA P R E S E N T A N IGNACIO ORTUÑO PINEDA MARIA DEL ROCIO PALOMINO SUASTE GERARDO PEO RAZA ECHEVARRIA ASESORES' M.C. VAZMIN CUERVO USAN ING OTIL 10 Ar:F.VFOO SANOOVAI CUAUTITLAN IZCALLI, MEXICO 1992 UNAM – Dirección General de Bibliotecas Tesis Digitales Restricciones de uso DERECHOS RESERVADOS © PROHIBIDA SU REPRODUCCIÓN TOTAL O PARCIAL Todo el material contenido en esta tesis está protegido por la Ley Federal del Derecho de Autor (LFDA) de los Estados Unidos Mexicanos (México). 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RESUMEN ••••••••••••••...••••••••••••••••••••••••••• 1 11.·· INTRODUCCION •••••••••••••••••••••••••••• · ••••••••••• 2 lI I • REVI SI ON DE Ll TERATURA •••••••••••••••••••••••••••• • 4 1. - GENERALIDADES DEL CHILE •••••••••••••••• ; ••••• .'.5 1.1.- Importancia Económica ............ ·~-.~-'~'-~.-·~- ••• ~'6 1.2.- Ub1cac16n Taxonómica y Oescripc;i6n~;. .. ;·-... -•• 7 - . -- - - 1.3.- Requerimientos Ecológicos •••••• :·~::.~.: •• :~ 1.4.- Plagas y enfermedades ••••••••••••• ~ ••••••• 9 2.- EC::OLOGIA DE LA RIZOSFERA •••••••••••••••••••••• 11 2.1 .. - Concepto de rizosfera •••••••••••••••••••• 11 2 .. 2.- Características de la rizosfera •••••••••• 11 2.3.- Efecto rizosférico ........................ 13 2.4.- Interacciones rizosf~ricas ••••••••••••••• 15 2.4.t.- Concepto de simbiosis ................. 15 2.4.2.- Interacciones microorganismos- plantas ................................................ 16 2.4.3 .. - Interacciones microorganismos- microorganismos •••••••••••••••••••••• 17 3.- GENERALIDADES DE Fusariua oxysporua.Sch ••••••• 19 3.1.- Importancia económica •••••••••••••••••••• 19 3.2.- Ubicación taxonómica y descripción ••••••• 19 3.3.- Patogénesis •••••••••••••••••••••••••••••• 21 4.- GENERALIDADES DE Rhizoctonia soJani.Kunt •••••• 23 4.1.- Importancia económica •••••••••••••••••••• 23 4.2.- Ubicación taxonómica y descripción ••••••• 24 4.3.- Patogénesis •••••••••••••••••••••••••••••• 26 5.- INTERACCION ENTRE F. oxysporua y R. solani •••• 20 6.- GENERALIDADES DE LAS MIC::ORRIZAS ••••••••••••••• 30 6.1.- Ectomicorrizas ••••••••••••••••••••••••••• 33 6.2.- Ectendomicorrizas •••••••••••••••••••••••• 34 6.3.- Micorrizas Ericaceas ••••••••••••••••••••• 35 6.3.1.- Micorrizas Ericoides ••••••••••••••••• 36 6.3.2.- Micorrizas Arbutoides •••••••••••••••• 37 1Y.- MAT t.- b.3.%. Micorrizas Monotr opuideb........ ... 37 6.4. Micorrizas OrquidealeS...oooooooooroonon.37 6.5.- Micorrizas Vesiculo-Arbusculares........-38 6.5.1.- Importancia y Uso en la Agricultura..38 6.5.2.- Ubicación taxonómica y descripción... 41 6.5.3.,- Morfol0gla..ooooonvooscoarorcrnaa cn 6.5.3.1.- Fase Extramatrical...ooooooooo.<-46 6.5.3.2.- Fase Intraradical.coooooooooo.o..47 6.5.4.- Proceso de infección. ..ocoonaooooooo.» 50 6.5.5.- Fisiología... oooooooncorrcoosrrnosrc o DS b6b.5.6.- Ecologla...ooraooocorocronososonor o. 5% 6.5.7.- Interacciones con otros Microorga- ....57 . .-58 6.5.7.2.- Organismos patógendS....o.oo.o....68 DÍSMOS.cacoocnonocrnoronnoonn oo. 6.3.7.1.- Organismos benéficOS...... 6.5.7.2.1.- Mecanismos de supresión de patógenOS..oconconrorzcrrrcnc o bb 6.5.7.3.-— Interacciones MVA-Chile...oo.....78 ERIALES Y METODOS ...o.ooooonooconarconoanononoa 7 Preparación del inóculo micorríziCQOeo.. que desarrollan una amplia gama de acciones de considerable repercusión en productividad agricola fr cen na l ativa, l r ducir bios 1 l gicos orfológicos n l nta, ue uda ste r pósito. as ico rizas iteral ente ngo-ralz) n ngos ue t l cen ciaciones bióticas utuamente enéficas n s 1ces, n nde l ngo ibe e l nta r ohidratos tras stancias, l nta el ngo entos n sorción e trientes ua, ás e ue dan sistir strés e o c 1 ico at lógico. n t ali ad e en t l cidos ente s e icorrizas: ctomicorrizas, ct ndomicorrizas, ricales, rquideales esiculo-Arbusculares; stas úl as n s ue e cuentran ás unmente n n asto go e l ntas n s ás t diadas. l r sente ajo e o jeti os aluar uesta el ile ulado n os pas e ngos ndomicorr!zicos esiculo- rbusculares C loaus ~asciculatua . • e> l Rhizocto~ia lani ue unt, e usariu• ysporu• ch. rante l lante ajo ndiciones e ernadero, s! o t lecer ist ncia e t ni o /o i o tre i os t enos /o ico r!zicos al ación n a uencial el rcentaje e ción ico rlzica e s os biontes. 3 111.- REVISION DE LITERATURA. 1. - GENERAL! DADES DEL cm LE. En México el chile . En la actualidad este cultivo cumple una función socioeconómica importante para el pais. Por ser un cultivo ··hortlcola intensivo, requiere de muchos cuidados en todas las etapas de su desarrollo; se utilizan un promedio de 120 a 150 jornales por ha. en las labores de cultivo, principalmente en las cosechas (La.borde, 1983; Hurillo, 1985>. Se siembra como monocultivo en un 90% y el restante 10% se siembra como cultivo intercalado, preferentemente con maiz y frijol, y en menos proporción con naranja, pina, plátano y papaya (La.borde, 1983). El consumo per cápita del pueblo mexicano &e estina en 50-70 grs/dla, ingeriendose en diversas formás: en verde, deshidratado, encurtido, en salsas, etc. (Garcla, 1983). El chile es rico en vitamina C y caroteno y en menor grado en vitaminas del complejo B , superado por: maiz, sorgo, trigo, caf'ia de azucar, alfalfa, tomate, algodón y frijol . El 80 Y. del volumen exportado lo constituye el chile dulce tipo bell 6 y el resto son chiles picantes tales como: anaheim, caribe, fresno, cobanello, caloro, pimiento rojo, serrano, jalapeno y otros. Más del q5Y, del total de las exportaciones se realizan durante el periodo comprendido de diciembre a abril, época en que las producciones en Estados Unidos y Canadá son bajas y los chiles mexicanos pueden competir con ventaja. Estados Unidos absorve alrededor del B5Y. del total de las ofertas mexicanas y el resto Canadá. (Anónimo, 1986). Los principales estados productores de chile para exportación son: Sinaloa, que aporta el 85.6 Y. de la producción, le siguen Sonora con el 7.0 %, Tamaulipas con el 3.4 %, Nayarit con el 2.1 Y. y el resto corresponde a Jülisco , Veracruz C0.5 %>,Baja California cm.4%) y Guanajuato C0.4 %) . 1.2.-Ubicación taxonómica y descripción botánica. El chile pertenece a la familia Solanaceae y al género Capsicu•. Su clasificación taxonómica es la siguiente: División: Embryophita siphonogama Subdivisión: Clase: Subclase: Orden: Suborden: Familia: Género: Especie: Angiospermae Dycotyledoneae Metachlamydeae Tubiflorae Solanineae Solanaceae Capsicu• spp CGarc1 a, 1983). Existen alrededor de 30 especies, aunque de ellas las que tienen importancia alimenticia son; Capsicua annuua L.; C. 'frutesceris L.; C. pubescens R.; C. pendulu• W. y C. siriense J. aunque no hay una clara diferenciación. CMuri 11 o, 1905). 7 La especie m:t.s importante es C. annuua, de la cual se distinguen siete tipos principales: C. annuu• var. conoides (chile de Chiapas>, C. annuua. var. acuminatum (chile serrano) C. annuu• var. longum (chile pasilla>, c. annuua var. grossu~ (chile ancho>,~. annuua var. cerasiforme (chile mirasol>, C. annuu• var. abbreviatum (chile morita) y C. annuu• var. frutescens (chile habanero) (García, 1983). ' Los chiles son plantas herbAceas o arbustivas de tronco lenaso y ramificación dicotómica, provistas de hojas solitarias o geminadas, alternas, lisas y brillantes; con limbo entero o sinuado; las flores pueden ser solitarias o compuestas y axilares o formando cimas, con pedúnculo de tamano variable ; el cáliz es ciatiforme o campanulado, persistente, con 5 sépalos; la corola es rotada, tiene forma de copa, de color blanco o violáceo; los estambres en número de 5 a 6 son rectos, con filñmentos muy cortos; las anteras azules, moradas o amarillas tienen 16culos paralelos y dehiscencia longitudinal; con ovario, esférico o cónico; 1 el fruto es una baya inflada poco jugosa, oblonga, conoidal o subglobosa, por lo común con 2 celdas incompletas pero hasta ··5, cuando madura adquiere sucesivan1ente diferente coloración: amarilla, anaranjada, roja y café rojiza; las semillas son subreni~ormes, muy comprimidas, con testa reticulada rugosa CGarcla, 1983; León, 1968>. 1.3.- Requerimientos ecológicos. Esta hortaliza se siembra comercialmente desde el nivel del mar, en las costas del Golfo y del Pacifico, hasta los 2 50~ m de altura en las regiones templadas de la Mesa Central . Para la germinación requiere temperaturas superiores a 15.3 •C, con un rango óptimo entre 18-35 •C CMurillo, 1985). Para su meJor crecimiento requ1~re de L~mµer atur·cts medias B óptimas de 21-29.5 °C con una minima de 18 °C y una máxima de 35 °C . El crecimiento de la planta se detiene por debajo de los 10 °C y las heladas matan a la planta tMaistre, 1969). En las fases de floración y fructificación la temperatura óptima es de 21-32 °C en temperaturas diurnas, y de 16 °C en nocturnas , es la plaga mAs generalizada. Es una larva de color blanco cremoso con cabeza café; cuando adulto es un picudo que deposita los huevecillos en las flores y las larvas nacen dentro de la flor o de los frutos (Laborde, 1983; Murillo 7 1985). El pulgón verde , es también una plaga importante a nivel nacional. La ninfa y el adulto succionan los jugos de las partes tiernas de la planta, •rrugando las hojas por la mielecilla que segregan. Adem~s Jel da~o que causa como insecto chupador, es uno de los ~ransmisores primarios de las enfermedades virosas (Laborde, 1983). Otras plagas menos importantes en el cultivo del chile •on: los trips ; la mosquita blanca 9 y la diabrótica baltata> . Otras enfermedades que atacan al cultivo son: mancha de la hoja y del tallo ; mancha bacteriana (Xantho•onas vecJcatoria> (Murillo, 1985>; pudrición de la punta del ; fruto y las enfermedades virales provocadas por el virus del jaspeado del tabaco , virus del mosaico del pepino riz6sfera externa suelo rizosférico, que comprende la región del suelo que rodea a la raiz en intimo contacto con ella y que contiene poblaciones estimuladas de microorganismos; bl rizoplano, constituido por la superficie de la raiz y los microorganismos que viven en ella ; y e) endoriz6sfera, formada por la invasión y colonización del tejido cortical de la ralz por los microorganismos del 11 suelo . La zona de transición entre el suelo y las ra .. cillas en crecimiento comprende a: 11 la superficie de las células epidérmicas incluyendo los pelos ab~orventes Crizoplano1 y el mucigel; 21 los exudados radiculares y las células desprendidas; 3) las poblaciones microbianas caracterlsticas del rizoplano y la riz6sfera; 4) las particulas del suelo adheridas a la porción viscosa del mucigel y las impregnadas con los exudados radiculares CGarcia, 1987). La interfase suelo-raiz, se da no s6lo en el ápice y en las zonas de diferenciación y absorción radical, sino también en las zonas más viejas, donde otros compuestos orgánicos contribuyen a modificar el entorno radical; en otras palabras, la maduración de los tejidos a la largo del eje vertical, permite a su vez lü formación de nichos diferentes que van del ápice hacia el nacimiento de la ralz, donde 12 medran distintas poblaciones de microorganismos, con requeri~ientos nutricionales diversos y los que viven en el suelo libre de rafees correspondientes($). El efecto rizosférico refuerza proporción 1 a actividad vegetativa de las plantas, ya que comien~a a manifestarse justo después de la germinación, alcanza el mAximo durante la floración y fructificación y declina con la senescencia y la madurez CBarea y Azcon-Aguilar, 1982a; Bruehl, 1987). El efecto rizosférico es un proceso dinAmico iniciado por la exudación radicular y otras liberaciones de nutrientes orgánicos, lo que es influida por factores del hospedero, coma especie, edad y estado de desarrollo; factores del suelo, como fertilidad, nivel de humedad y propiedades fl S\.cas; factores medioambientales, como luz y temperatura; prácticas de cultivo, incluidas las aplicaciones al follaje de químicos e interacciones microbianas del suelo . os iti s e ayor ::udaci6n son l na e r i iento r icular (1 a 3 c el ice) y l s tr os e l s r lees l t rales y elos r i ulares CBarea y zcon-Aguilar, 82>. .4.- I t r ci nes ri sféricas. . .1.- oncepto e i biosis. n 79 nton e ary i tr ujo l cepto i biosis (literal ente '' i i do j tos 11 ) ara i ificar l i a co ún e pará~ito y spedero. n l rso el tie po l si ifi dü e si biosis y l e arásito biaron. i biosis f é sada ás y ás s ci l ente or l s i l gos, ara ci ciones utual ente néficas tre r is os i i iles CHarley y ith, 83>. n l t ali ad l t r inologia ás ptada ara efinir t as l s i t r i G i bióticas s l r puesta or dum <1959>, en l e s asa l es e a e s r oja e l adro o. , odificado or ca po t l .. , ( 7). uadro o. . I t r ci nes i b1oticas. ositivas egativas L..,. pobl.:i..:lOn s.e b~nefl.:la - a blac"6n ru• r JUdlC~ 0 uge-n.:lo. de eíeclc. oinensalis o Protocooperació~ utualis o eutralis o ompetición mensalis o epredación arasitismo 15 8 111 111 111 111 2.4.2.- Interacciones microorganismos-plantas. El ambiente radicular es complejo debido a la naturalez~ de los componentes liberados por las plantas y al resultado de los efectos fisico-qU1micos producidos en la interfa~e ralz-suelo. Los cambios bioquimicos pueden ser ocaSionado& por los microorganismos en la proximidad inmediata o residiendo dentro de los tejidos de las plantas; los mAs conocidos de la interacción microbio-raiz se dan en: 1> complejos raiz patógeno, cuando los microorganismos invaden las raices de las plantas; 2> efecto en la 41 disponibilidad de nutrientes; 31 micorrizas; nitrificaci6n; 5) desnitrificaci6n; 6) reducción de sulfatos; 7) fijación de N2; y B> efectos inhibitorios y estimulatorios . Existen interacciones indirectas cuando las poblaciones microbianas producen sustancias biológicamente activas las cuales afectan el crecimiento de las plantas. Estas pueden ser positivas cuando promueven el crecimiento vegetal, y negativaG cuando el parasitismo por bacterias u hongos cau~an enfermedad tBazin et al., 1990). Actualmente se ha establecido que las plantas pueden absorber por sus ralees numerosas sustancias org~nicas de origen microbiano: fitohormonas, amino~cidos, vitaminas, 16 antibióticos, derivados fenólicos, . El antagonismo entre los microorganismos puede intervenir en dos formas: a) competencia, debido a que en la rizosfera las ~uentes nutricionales y energéticas son limitadas, y b> antibiosis, que es la densidad absoluta de los microorganismos sintetizantes de antibióticos y es frecuentemente más elevada en la rizósfera que en el suelo no rizosférico. Parece ser que el más importante tipo de interacción microbio-microbio en la rizosfera es el antagonismo. aunque esto puede simplemente re~lejar el hecho de que, en general, tal actividad es más fácil de detectar e investigar que los otros tipos mayores de interacción, como la competición CBazin et al., 1990). 17 el mutualismo y Fig. 3.- Procesos de los organismos rizosféricos. ------------------·------·---·----- • t \ FUENTE: Lynch ¡.1.l>PQ1. , .... ___ _./_. ~' 18 .. • 3.- GENERALIDADES DE Fusariu• oxysporu• Sch. 3.1.- Importancia económica. Las especies de Fusariu• estAn ampliamente distribuidas en el suelo y en sustratos orgAnicos y han sido aisladas de hielo en el ártico y de arena del SahAra. Estas abundan en suelos cultivados en regiones templadas y tropicales y estAn entre los hongos más frecuentemente aislados por 1 os patólogos vegetales. Estos hongos estan involucrados en enfermedades de animales y hombres, y en las mayores pudriciones de almacenaje en donde a menudo producen toMinas contaminantes del alimento humano y animal, y pueden sobrevivir en un amplio rango de sustratos . Fusariua oxysporu• Sch.; probablemente causa más daf'ios econ6mic:os a los cultivos agricolas que algún otro patógeno vegetal, además de ser una de las especies mAs viables y variables (Correll, 1991); es probablemente una de las tnás importantes enfermedades de marchitez vascular, causadas poi~ sus formas especiales. Este hongo ataca un diverso grupo de plantas incluyendo cultivos como el tomate, col, lino, plAtano, chic:haro, camote, lenteja, tabaco, melón, sandia, algodón y chile; cultivos ornamentales tales como: clavel, crisantemo, tulipAn, narciso, aster, gladiolo y ~rboles como la mimosa, palma datilera y palma de aceite (Holiday, 1980). Como se conoce ahora, fué incluido en la sección Elegans por Wollenweber y Reinking <1935) y en la subsección Owysporum . Comprende 69 formas especiales y 36 razas, de acuerdo a Armostrong y Armostrong <1968) (citado por Kommendhal y Windels, 1979> y 76 formas especiales de acuerdo a Booth 119711. El delicado micelio es blanco o durazno, pero usualmente con un tinte púrpura, poco denso o abundante después de agregarse, llega a ser liso y algunas veces arrugado en cultivos viejos. Produce tres tipos de esporas asexuales: .. macroconidios, microconidios y clamidosporas . Los macroconidios son producidos mAs a menudo en conidióforos ramificados en esporodoquios, y también individualmente en el ~icelio ~ereo, son de pared delgada, hialinos, fusiliformes, a veces pedicelados, ovales o de forma arriftonada, generalemente de 3-7 septos y miden entre 3-5 µ. Los microconidios nacen lateralmente en la hifa o de conidióforos cortos raramente ramificados, son generalmente abundantes, variables, cilíndricos oval-elipsoidales, rectos a curveados, de 5-12 x 2.2-3.5 µ. Los macrocanidios y microconidios pueden servir para la difusión del hongo dentro de la planta como también fuera. Las clamidosporas son de pared gruesa, lisa y rugosa, terminales e intercaladas, generalmente solitarias pero ocasionalmente formadas en pares o cadenas; son formadas en cultivos y en tejidas muertos de plantas 20 hospederas los estados finales de desarrollo de la enfermedad; sobreviven en desecho~ vegetales en el suelo por mucho tiempo en la ausencia de uno adecuada planta hospedera . Fig.Na.4.- Fusariua oxysporue Sch. FtJEHTE: tBoolh, .ll>?U 3.3.- PatogGnesis. Aunque la virulencia ha · sido una caracteri sti ca extremadamP.nte usada para diferenciar las cepas de F. oxysporua, hay algunos problemas inherentes asociados con la caracterización de las cepas basadas solamente en la patogenicidad . Las formas especiales varian en especificidad de hospederos y algunas llegan a ser más especificas que otras. En general, una forma especial causa enfermedad en un cultivo particular, pero puede ser patógeno secundario en otros. Nelson (1981) describe el ciclo de vida de la siguiente forma: 1.- Infección: Las clamidosporas son estimuladas con la germinación de plantas hospederas o no hospederas, o con el contacto de residuos frescos de plantas no colonizadas~ La penetración a la planta hospedera puede ocurrir a través de 21 heridas o directamente. En ciertas plantas parece ser necesa- ria la herida antes de que la infección tenga lugar, y otras especies son capaces de penetrar el tejido directamente. 2.- Colonización: Una vez que ha penetrado alguna ~arma de Fusariu• en un hospedero adecuado, el hongo se mueve al tejido vascular; cuando las raíces jóvenes son el si'tio de infección el hongo se mueve inter- o lntracelularmente y desarrolla elementos en los vasos xilemáticos y los invade antes de que estos maduren. Cuando una herida el principal medio de ingreso, el hongo entra por los vasos xilemAticos via la herida. El patógeno se extiende dentro de la planta por medio del crecimiento micelial o los conidios. Cuando el desarrollo de la enfermedad progresa, el hongo puede invadir los tejidos adyacentes al xi.lema. 3.- Supervivencia: En estados avanzados de la enfermedad, el hongo crece fuera del sistema vascular y en el parénquima adyacente, produciendo conidios y clamidosporas. En condiciones ambiantales adecuadas, los esporodoquios forman un gran número de macro- y microconidios. Los macroconidios producidos de esta forma frecuentemente se convierten en clamidosporas en un tiempo corto, regresando estas al suelo cuando la planta muere y as1 persisten en residuos de las plantas~ El ciclo de vida es repetida cuando las clamidosporas germinan y cre~en saprof1tic~mente o por la invasión de una adecuada planta hospedera. Este patógeno puede también sobrevivir en ausencia. de hospederos susceptibles por la invasión y colonización de otras plantas que muestran pocos, si enfermedad .. que algunos slntomas de la La rotación normal de cultivos no es una medida prá~tico de control, ya que algunas de las formas patógenicas pu~~~n existir < en muy bajo número > casi indefinidamente en su ambiente del suelo, en ausencia de hospedero~ propensos a la enfermedad; la resistencia es generalmente la mejor forma de control < Hol iday, 19817H. 22 4.- GENERALIDADES DE Rhizoctonia solani Kuhn. 4.1.- Importancia Económica. Este hongo representa la unidad y diversidad en los hongos; puede ser un patógeno de plantas, un parásito, un simbionte o un saprófito. Debido a su heterogeneidad de cepas, causa probablemente más tipos diferentes de enfermedades en una amplia variedad de plantas, en una gran parte del mundo y bajo mas condiciones diversas que algún otro patogeno de plantas. En especial, tiene una combinación de habilidad saprof!tica competitiva con un potencial patogénico letal y casi un ilimitado rango de hospederos que hacen a R. solani como uno de los patógenos de mayor importancia económica (Menzies, 1970; Baker, 197mJ. Se ha estimado que R. solarli ataca a más de 200 especies de plantas comprendidas en 66 familias, viviendo como parásito o saprófito; entre otros hospedantes de importancia socioeconómica tenemos: algodón, frijol, fresa, papa, chícharo, berenjena, clavel, cebolla, haba, lechuga, tabaco, esparrago, soya, tomate y chile CMendoza y Pinto, 1985; lar~a 1965 citada por Gonzáles, 1987>~ Algunas investigaciones reportan reducción en la producción con pérdidas del 4S a! 68 Y. cuando la in~ecci6n ocurre durante el periodo de germinación. Otros autores agregan que son comunes las pérdidas del 5 al 15 Y., pudiendo ser considerablemente altas en condiciones muy ~avorables para el patógeno y bajas en áreas secas con suelos muy ligeros CParmeter y Whitney, 1970) Es mejor conocido como la principal causa de Camping-off de plántulas, causa también pudrición de semillas, roya de plántulas, pudrición radicular, pudrición de la corona, infecciones del tallo, pudrición de brotes, royas al follaje, pudrición de frutos en la planta y en el almacenaje . Por otro lado, este hongo ha sido usado en muchos estudios fungales, tales como: mecanismos de antibiosis y otras interacciones microbianas en el suelo; comportamiento nuclear y multinuclear de hongos; anastomosis hifal y heterocari osi s; ultraestructura celular de hongos, particularmente la estructura del poro septal; la química enzimática del parasitismo y de la patogénesis; y las bases bioquímicas de la resistencia hospedera CMenzies, 1970). 4.2.-Ubicación taxonómica y descripción. En 1858, Julius Kuhn observó un hongo en una enfermedad de tubérculos de papa y lo llamó Rhizoctonia solani. Debido a su amplia variación en morfolog1a, patogenicidad y fisiología, la taxonomia y nomenclatura de R. solani han sido fuente de con-fusión y controversia por muchos aNos.. As! enton~es, R. solani Kuhn es aceptado corno el nombre válido de el estado imperfecto y Thanatephorus cucu•eris CFrank> Donk como el estado perfecto CMenzies, 1970> .. pertenece según Ainsworth et al., (1973) a: División: Subdivisión: Clase: Grupo-Familia: G4nero: Especie: Eumycota. Deuteromycotina •• Deuteromicetes. Mycelia sterilia. Rhizoctonia. solani Taxon6micamente En general, muchos autores han reconocido a R. solani caracterizada por: 1> micelio de color pálido a ca~é oscuro, de crecimiento rápida y relativamente de gran diAmetro con ramificaciones próximas al septa distal de células hifales, a 24 menudo en ángulos rectos en las hifas viejas ; 2> constrricción de hifas ramificadas en el punto de origen; 3) 4ormaci6n de un septo en la ramificación próxima al punto de origen; 4) producción de células monolioides llamadas clamidosporas, en cadenas o agregados llamados esporodoquios; 5) producción de escleroc.ios de textu~a casi uniforme y variados en tama~o y forma peque~a, de corteza delgada, a menudo menores de 1 mm de diámetro; 61 posesión de un basidiomiceto en el estado perfecta; 7> posesión de un prominente aparata de poro septal; y 8) posesión de células multinucleadas en el activo crecimiento hifal Witney, 1970>. Fig. No.5.- Rhizoctonia solani. 'º' Pequ~ñoa ••clerocio• y rn. .. c•lLo en un cullLvo en tubo. seccLÓn do un e111clerocio aueho. c•lulo.a da m1.coUo. FUENTE: CDo.rnell y Hunler. lP72), 25 las cepas pueden causar varios tipos de enfermedades; 2) laS cepas tienen un rango de avirulentas a agresivamente virulentas; y 3> el ranga de hospederos puede variar de limitado a extremadamente amplio . La forma de penetración de R. solani puede ser de forma mecánica o por medio de enzimas o toxinas (cutinoliticas, pectinasas y celulasas>. Después de la penetración inicial los mecanismos patogénicos en n. solan1 son variados. El grado de ramificaciones ínter- e intracelulares varia con la cepa y el hospedero 9 pero generalmente la invasión intercelu- lar precede a la invasión intracelular. Aparentemente, R. solani es capaz de producir enzimas degradadoras de la pared celular y maceradoras de tejidos, como también metabolitos fitot6xicos. Las plantas con infecciones corticales general- mente se recuperan, pero aquellas donde la invasión vascular apare~e mueren. , menciona dos tipos de enfermedades producidas en varios cultivos por R. solani arregladas de acuerdo a la secuencia de desarro~lo del hospedero, de semilla a trasplante. Estas son las siguientes: 1) Pudrición de semillas: R. solani invade la semilla cuando todavia está en el fruto, pudriéndola o nada más infect~ndola. El proceso de pudrición es reanudado después que la semilla es plantada y antes de la germinación. La semilla puede también ser invadida por el crecimiento del hongo del suelo infestado en el cual es plantada; entre mayor cantidad de inóculo en el suela, más rápidamente ocurre. 2) Oamping-off de plántulas. a) Fase de Preemergencia: Es una extensión de la pudrición de la semilla y el decaimiento de la plantula, sólo 26 ocurre enseguida de la germinaci·!in. Las semillas plantadas. en suelos frias, calientes, húmedos salinos, retardan la germinación y podr!an incrementar el damping-off si las condiciones son favorables al hongo. Las plantas con germinación hipogeal pueden permanecer en una zona de alto riesgo de infección en un mayor tiempo que aquellas con germinación epigeal~ b> Fase de Postemergencia: Los s1ntomas pueden presentarse en cualquier momento después de la emergencia a través de la superficie del suelo, hasta que la plántula pase el más susceptible estado juvenil. La susceptibilidad de las plántulas declina con la madurez y lignificación de tejidos. Este aumento en la resistencia puede ser debida a la conversión de pectina a pectatos de calcio, suministrando resistencia a los tejidos a la poligalacturonasa del hongo. El damping-off se refiere al decaimiento del tallo cerca del nivel del suelo, causando su calda dado que aún no ha engrosado y los tejidos no lo soportan. Durbin (citado por Baker, 197~>, demostró que algunas razas de R. solani causan damping-off en preemergencia, pero casi no en postemergencia plántulas de chile, algunas post- pero no en preemergencia, y otras causan ambas. Es una equivocación considerar el damping-off, de R. solani, como una enfermedad restringida a las plántulas juveniles. Esta idea ha conducido a suprimir el damping-o~~ en el semillero con inhibidores químicos adicionados al suelo o a las semillas. Va que los trasplantes son el m:t.s eficiente medio de infestación de los suelos de campo, la supresión bajo condiciones relativamente controladas del semillero, puede ser un mero aplazamiento de pérdidas en el ambiente incontrolable del campo, cuando las pérdidas de inversión son mayores; algunos cultivos de trasplante C col, chile, tabaco, etc.) pueden tener serias solani en la forma adulta debido , senala tres mecanismos teóricos envueltos en una predisposición: 1) el patógeno primario puede hacer al tejido del hospedante ~s susceptible al patógeno secundario; 2> el patógeno primario puede enlazar la actividad del patógeno secundario; y 3) el pat6geno secundario puede también enlazar la actividad del patógena primario. Se ha demostrado que e~isten interacciones entre patógenos vegetales del suelo que influyen en la incidencia y severidad de enfermedades en el crecimiento de las plantas. As!, tenemos que Datnoff y Sinclair C1988), encontraron que existe una interacción aditiva entre F. oxysporu• y R. solani en la pudrición radicular de soya. French v Kennedy (1963), aislaron ambos hongos de plantas de soya del mismo campo y sugirieron que F. oxysporu• fué un invasor secundario o ca-invasor con R. solani Por otro lado, Alconero y Santiago (1969), reportan que R. solani predispone a las ralees de vainilla a la infección por F. oxysporu•, siendo R. solani el patógeno más agresivo, ya que invadió tejidos antes de F. oxysporu•. Mendoza y Pinto <1985>, seNalan que R. S<;Jard asociado con Fusariu• y Pythiu• ocasionan la secadera o estrangulamiento de las plantulas. Norton • 19621) • enco11tro 28 que el Camping-off en post-emergencia de semillas de algodón, fué debido a los hongos F. oxysporu•, P. debaryanu• y R. solani. Barnes (1979>, menciona como agentes causales del Camping-off a las especies de Pythiu•, Rhizoctonia y Fusariu• como los principales, aunque especies de Alternaria, Botrytis, Rhizopus, Phytophthora, Sclerotinia y muchos otros géneros son también agentes. También en Damping-off, Gomez-Nava y Sánchez (1976) 1 reportan mayor incidencia. de F. oxysporua y R. solani en Dioscorea co•posita al intentarse su cultivo en viveros. Por el contrario, Garibaldi !19881. reporta un antagonismo entre F. oxysporu• y R. solani en Iris, al estudiar el efecto de varios sustratos en la severidad de la marchitez y pudrición causadas por estos hongos, respectivamente. A su vez, Rush y Winter (1990>. no encontraron aparentemente ningún efecto entre estos das hongos, al estudiar la pudrición de la corona en remolacha azucarera. 29 6. - GENERALIDADES DE LAS MICORRIZAS. Existen ciertos hongos que establecen relaciona& simbi6t.icas con las raices llamadas 11 t'licorrizas" (literal.ente hongo-raiz) térm:no definido por Frank en 1885 . La infecci6n micorrizica es definida como una asociación de hongos y hospederos en la cual la desintegración destructiva del hospedero no ocurre y en la que hay una condición prevaleciente y usual de la planta hospedera en Cooke, 1979) • habitats naturales . De acuerdo a dicha simbiosis se ha demostrado que ayudan a las plantas a adquirir nutrientes minerales del suelo, especialmente elementos inmóviles comu el P, Zn y Cu, pero también iones más móviles como: s, Ca, K, Fe, Mg, t1n, Cl, Br y N. En suelos donde tales elementos pueden ser deficientes o ·poco asimilables, las micorrizas aumentan la eficiencia de la absorción mineral, resultando un aumento en el crecimiento de la planta; también han demostrado aumentar la absorción da agua y/o, de otro moda, alterar la fisiologia de las plantas para reducir la respuesta de estrés a la sequia del suelo y del transplante, as! como de altos niveles de sal, toxicidad asociada con desechos de minas o tierras rellenadas, metales pesados o toxicidad debida a desbalance de elementos menores como el Mn; en algunos casos reducen la respuesta· a la en~er~edad causada por patógenos debido a algunos cambios morfológicos y fisiológicos en la planta, algunas micorrizas pueden producir metabolitos que alteran la habilidad para producir ralees en los esquejes o para alterar la regeneración. Es conocido también que mejoran la textura del :SIZI suelo y su estabilidad (Linderman, 1988; Roncadori y Hussey 1982; Shenck, 19Bt>. Además, las micorrizas desarollan una red de filamentos entorno de las ralees, red que amplia considerablemente la superficie de contacto entre las ralees y las soluciones o particulas del suelo . Cinco grandes grupos de micorrizas han tenido uso general en base a la morfologia y anatomia, pero también a la taxononúa de la planta hospedera o del hongo. Estos grupos generalmente aceptados son: las Ectomicorrizas, las Ectendomicorrizas, las Micorrizas Ericales, las Micorrizas Orquideales y las Hicorrizas Vesiculo-Arbusculares. . Estos grupos no son categorias definitivas pero preven un 1 útil medio para examinar su estructura y función forma micorriza Ascomycetes Heliotales y con Arboles especie con de las Ericaceas. De los Basidiamycetes, cinco mil o ~s especies de muchos géneros de Hymenomycetes y Gasteromyctes estan l Anl•ri.orm•nle •Ólo r•conoc:1 an doe h.po• de mLc:orri.zoa: la.• S:clolróíi.c:a.a y laa EndolrÓCLccua; •n ••le ÚlL\.mo agrupa.M• la.e mLcorri.sa.a Veei culo-Arbuwc:ulor••• \1;1.9 Er\.c:ale• y lG9 Orqu\.dea.l••· :S1 Fig. 6.- Tipos de Hicorrizas. A: EcLomicorr\.:r:ci. 8: Ve•i cu\o-Arbu•culo.r. C: .ArbuLoi..df... FUENTE: (l .•• Tocen. t085J. 32 D: Eri..couie. E: Orqu\.c:kal. involucrados en ecto- y endomicorriza de Angiospermas y Gimnospermas. Oe los hongos imperfectos, muchos hongos reproductivamente estériles, los cuales a menudo son Basidiomycetes o Ascomycetes, se han encontrado formando ectomicorrizas B2>. 6.1.- Ectomicorrizas. e Et'tO.U."tCORRU.1'01>. Las ectomicorrizas . Desde la intima asociación de ta red de Hartig con la pared celular primaria se facilita la transferencia de sustancias entre la asociación. La red de Hartig se ha considerado la caracter1stica más distintiva de una verdadera ectomicorriza CWilcoK, 1983). El grado en el cual las hifas o hilos miceliales se extienden fuera del manto (dentro del suelo) es una caracteristica importante que varia considerablemente. La presencia del hilo micelial y de un extensivo sistema extramatrical es ventajoso en la absorción de nutrientes en términos de ~rea superficial y explotación del suelo. El hilo ··micelial parece estar situado a larga distancia y transportar fosfato, agua y otras sustancias . Las ralees micorrizadas son generalmente reconocidas por ser cortas de apariencia hinchada y colores distl.ntivos blancas, negras, anaranjadas, amarl.llas o verde olivo. Sa caracterizan también por modelos especificas ramificados, anillados de monopodiales a multiramificados . 6.2. - Ecte.ndomicorri2as. El término usado para este tipo particular de asoc1aci6n micorrlzica presenta alguna confusión en la literatura y es usada en referencia a un grupo particular de micorrizas que son formadas sólo con géneros de la familia Pinaceae. El término "Ectendomicorrizas" fué usado originalmente por t1elin en 1923, para ralees con una infección combinada intra- e intercelularmente . Este tipo de Micorrizas parece estar limitado a semilleros forestales y son formadas por un grupo de hongos llamados raza--E- Estos hongos san probablemente el estado imperfecto de Ascomycetes; ectendn~~carrizas en algunas el 1 os especies pueden causar de .árboles y ectomicorrizas en otras. Muy a menudo las ec.tendomícorrízas formad1s en pl:..ntulas de semillero son sustituidas par ectomicorri-za . 6.3.- Hicorrizas Ericaceas. Este grupo particular de míe.arrizas es definido como aquellas mic.orri2as que ocurren sólo en el orden Ericales pero cuyas caracteristicas pueden tener similitud a las ectomicorrizas y a las Vesícula-Arbusculares. Las micorrizas Ericaceas son además clasiFicadas en tres tipos, los cuales están relacionados generalmente al tipo de sistema radicular del hospedero: 1> Ericoide; 2> Arbutoide y 3> Monotropoide. . Estas micorrizas no ~arman una envoltura, aunque algunas veces se puede observar un poco de tejido hifal alrededor de la raiz CCampbell y Macdonald, 1989>. La vida funcional de la asociación en las célÜlas epidérmicas puede ser de vida corta, existiendo sólo unas seman.as, debido a que la c&lula hospedera muere cuando la ··asociación se desintegra, de tal modo que restringe su vida ~uncional al periodo posterior al colapso de las células infectadas . Se ha demostrado concluyentemente que el hongo endófito formador de micorriza ericoide es el ascomycate Pez1zella ericae Read. y se asocia con especies de los géneros Er1ca, Calluna, V1cciniu•, Rhododendron y muchos mAs . Estas micorrizas son muy similares a las ectomicorrizas y forman un manto y una red de Hartig. Las raices son encerradas en un manto fungal de varias capas de hifas gruesas, que estan conectadas con la red de Hartig que envuelve las capas más exteriores de las células hospederas. En adición, el hongo ~arma una clavija fungal llamada haustorio que penetra dentro de las células epidérmicas . La asociación fungal es del tipo endomicorrizico, cuando el hongo penetra la pared célular e invagina el plasmalema y forma cadenas hifales dentro de la célula. Una vez que la planta es invadida, la extensión del hongo puede ocurrir de 37 célula a célula internamente. La hifa interna eventualmente se colapsa o es digerida por la célula hospedera CHarley y Smith, 1983). Un nómero de géneros de basidiomycetes estan involucrados, aunque muchos reportes han situado al simbionte en el género Rhizoctonia CReid, 199m>. Lo5 estados de algunos de estos hongos han sido establecidos perfectos ·en los gén2ros Ceratobasidiua, Sebacina y Tulasnella CEnglander, 19821. 6.5.- Micorrizas Vesiculo-Arbusculares. El amplio término endomicarrizas, paralelo al término ectomicorrizas, fué sustituido por el nombre Nicorrizas Ves1culo-Arbusculares con un sentido más restrictivo. El término se refiere a la presencia de estructuras intracelulares que se forman en la raiz durante varias fases de desarrollo. Este grupo de micorrizas es el que mAs comunmente se encuentra en un vasto rango de plantas herbáceas y arbóreas. Aunque las MVA fueron reconocidas y descritas a fines del siglo XIX, y su amplia distribución dentro de las plantas ~ué conocida a principios del siglo XX, poca importancia se le dió a esta "curiosidad" hasta mediados de los anos 50's (Reíd, 199tiU. 6.5.1. Importancia y Uso en la Agricultura. Probablemente 300 01a0 de las 350 000 especies de plantas vasculares terrestres forman MVA, pero sólo se conocen aproximadamente 120 especies de hongos VA . Esta disparidad entre eSpecies hospedE.!ras v huéspedes asombra, ya que por otro lado, se conocen 5 000 especies de hongos que forman ectomlcorrizas con sólo 2 000 especies de plantas hospederas . Hay buena evidencia de registros ·fósiles de que los órganos subterr~neos de muchas de las primeras plantas de la 38 tierra estuvieron asociados con hongos que formaban MVA. Algunas de las infecciones fungales presentes son muy similares a las especies actuales, en particular a Glo•us fasciculatu•. Estas similitudes son notables y podria parecer que estos hongos han permanecido relativamente de apariencia constante, sobre un periodo de 375 millones de anos, mientras que sus hospederos han cambiado considerablemente. Lo anteriormente citado indica que ningún otro grupo de hongos es má.s prevaleciente en la tierra CDaft et al., 1985). AdemAs de la amplia distribución de las MVA en todo el reino vegetal, la asociación es geográficamente ubicua y ocurre en plantas que crecen en regiones árticas, templadas y tropicales. Los hongos MVA se encuentran en un amplio rango ecológico, desde ambientes acuáticos hasta desérticos . El uso comercial de los hongos MVA puede ser una alternativa para los altos costos de energia y fertilizantes en la agricultura, ya que son capaces de incrementar los rendimientos de los cultivos, pues es tan presentes naturalmente en muchos suelos y su habilidad fertilizadora es facilmente utilizada por varias plantas Los usos comerciales de los hongos MVA se restringen a situaciones donde las poblaciones naturales de estos hongos han sido destruidas o da~adas, como en las Areas tratadas quimicamente, invernaderos y Areas perturbadas . La producción comercial de inócula MVA consiste de un medio de crecimiento planta-hospedero y raíces del hospedero asociadas con hifas y esporas de hongos MVA 01aronck et al., 1985>. Uno de los usos de las MVA a gran escala es su establecimiento en plántulas de cultivos que sean 39 trasplantados al campo. Aún no se han ideado mié-todos efectivos para la inoculación directa de los hongos en el campo y sólo muy pocos de los que estan establecidos han probado ser efectivos (Menge et al., 1978>. Teóricamente, el nivel más eficiente de fertilización de una planta es aquel que provee concentraciones de elementos minerales en el tejido donde ser~ usado Justo sobre la 11 concentracl6n cri tica 11 necesaria para un óptimo crecimiento. Parece que muchas plantas sin micorrizas son incapaces da absorver adecuados niveles de P, Zn y Cu y quizá otros nutrientes de suelos normal mentes -fértiles. Las concentraciones de plantas no micorrizadas frecuentemente caen por abajo de la concentración critica. Cuando esta situ~ción ocurre, las micorrizas son caraces de mejorar la absorción de fertilizantes significativamente e incrementar las concentraciones elementales cerca de la concentración critica sin la adición de fertilizantes . Las MVA han demostrado también mejorar la reforestación de áreas con desechos de carbón, de minas desnudas, de áreas devastadas, de orillas de caminos y de muchas otras Areas pertu~badas . Por otro lado se sabe que aplicaciones de algunos fungicidas en el suelo pueden reducir o retrasar la& infecciones micorr!zicas, pero raramente eliminarlas; algunos de estos químicos son: Maneb, PCNB, Benomyl, CloraniformetAn, Tridemorf, Triforine, Tiabendazol, Tiofanate y Triadimefón (.Jalall y Domsch, 1975; C,Bannon y Nemec, 1978). La fumigación con Cloropicrina, Formaldehido, Bromuro de Metilo, Vapam o Vorlex eliminan la infección totalmente (0,Bannon y Nemec, ! 978) • Para plantas de semilleros que crecen en suelos fumigados, la inoculaci6n con MVA es imperativa por la& siguientes razones: 1) las plantas crecen mejor ; ) i uyen cesidad e rt ión, ecíf ente , n u; ) s enor l tencial e strés e ua ás cen l no or lante; ) s l ntas reviven ejor eci l ente i l tadas en elos igadas, n elos bre ente t z os elos rt r ados; 5) s l ntas eden r oculadas n s ico rizas As ctivas; ) s l ntas eden r 1t. s l r ntes i t ntes nas f edades < enge, 83>. a l ción e cep~s i i ntes e stos ngos s l nto ás portante ara so n ricultura. ara l ción e ben ar n enta as s t res ue a tr yan i i ncia el bionte, l s o tta nsidad e n6culc, l cación, nfiable r inación e t ora, l i o i iento és el elo, abili ad pe itiva, s ecanis os e revivencia s acidad ctiva e cción. Otros t res l uY,en ; ron n diceJJa é sferido sferi os s scomycotina. ortiere laceae CTra pe chenck, 82). i zynski alpé describieron en 1999 una nueva familia, la Glomaceae Pirizynski & Dalpé, conten1endo dos género&1 Gloaus y Sclerocystis. Hartan y Benny (199m> enmendaron la familia Glomaceae y erigieron un nuevo orden Glomales y dos nuevas familias Acaulosporaceae y Gigasporaceaa. Su ~ctual clasifl- caci6n taxonómica según Hartan y Benny (1990> es: División: Eumycota Subdivisión: Zygomycotina Clase: Zygosnycetes Orden: Glomales Suborden: 1 Glominae 1 Gigasporinae 1 Familia: 1 Glomaceae Acaulosporaceae 1 Gigasporaceae 1 Género: 1 Gloaus Acaulospora 1 Giaaspora 1 1 Sclerocystis Entrophospora 1 5cutelospora 1 Especie: 1 !ipp. spp. 1 spp. 1 Las seis especies aceptadas en la actualidad son reconocidas según varios autores como se describe a continuación: A> Gloaus: Es el g~nero más frecuentemente encontrado y se caracteriza por esporas unicelulares grandes <50 - 800 µm de diametro>, formadas en (aglomeraciones no organizadas de esporas> esporocarpos. hipogeos o epigeos, en extrRmos hifales en ramas o saliendo solas en el suelo o en la corteza de las raices. Excepto en una especia hay usualmente una hifa de sostén, recta, recurvada, acampanada o en forma de embudo. El color de las esporas varia de hialinas, amarillas, cafés, nara~jas o negras~ Aunque generalmente las esporas son de forma reQular (globos~s a ovadas>, ocasionalmente son de forma muy irregular. Las páredes de la espora pueden tener de una hasta muchas capas. La germinación es v1a las hifas sustentaras viejas o más raramente a través de la pared de la espora. El contenido de las esporas maduras es da glóbulo& de llpidos, 42 L -- - Le A azúcares simples que obtienen de las plantas. B) Sclerocystis: Las clamidosporas son formadas similarmente como en Glomus, pero se forman invariablemente en esporocarpos apretados que nacen en una sola capa alrededor de un plexo hifal y están ordenadas radialemente. En algunas especies presentan un peridio o manto de hifas que rodea al esporocarpo. Los esporoccarpos pueden nacer solos en el suelo e fundirse en costras con desechos órganicos en la superficie del suelo, El tamaño de las esporas varía de 58-358 ¿m. (Fig. 8) CT) Acaulospora: a diferencia de las des especies anteriores e igual que las restantes, Acaulospora forma azigosporas ten lugar de clamidosporas), solas y ectocarpicamente en el suelo. La espora se forma de una hitfa terminal o espora madre y ahora denominada sáculo esporífero, conteniendo material citoplasmático que proveerá los nutrientes necesarios para su formación. Este sáculo se va colapsando conforme la espóora madura y aparentemente el citoplasma de éste es transferido a la espora en desarrollo y pierde totalmente su unión a éste, hasta quedar libre de él. Como resultado de la unión a la hifa de sostén, en algunas esporas maduras queda una cicatriz en la superficie y en etras una especie de talluelo. La pared de todas las especies de Acaulospora está formada por una serie compleja de Capas, un grupo externo grueso y pigmentado, y un grupo interno hialino y más delgado. Las paredes de algunas esporas presentan ornamentaciones muy complicadas treticulada, espinosa, con plieges cerebriformes). El tamaño de la espora varía de 50-158 ¿m. tFig. 6). Su germinación es vía comportamientos perifóricos., D) Entrophospora: Como en Acaulospora la producción de las esporas de resistencia es precedida por la formación de una vesicula terminal, pero a diferencia de esta, la espora se forma dentro de la hifa de origen justo abajo de la 43 productos de reserva de los hongos, sintetizados a partir de az~cares ples ue ti en e s l ntas. > clerocystis: s idosporas n adas il ente o n lo•us, ero e an r l ente n rocarpos ret dos ue cen n na la pa edor e n l xo ifal tan r enadas i l ente. n nas ecies r sentan n eridio anto e ifas ue ea l orocarpo. os oro rpos eden acer los n l elo o dirse n stras n sechos r anicos n perficie el elo. l ano e s oras aria e 0-350 µ . I ig. Bl > Ac l spora: i r ncia e s os ecies teriores al ue s t ntes, caulospora a i sporas ( n ar e idosporas>, las r i ente n l elo. a ora e a e na i inal a ora adre ora inada ulo orlfero, t niendo aterial l ático ue eerA s trientes cesarios ara u ación. ste Aculo e a l sando f r e sp ra adura r t ente l l a e ste s sferido ora n esa ro lo i rde ente ión ste, asta edar re e l. o o re~ultado e ión ifa e stén, n nas oras aduras eda na i atriz n perficie n otras na ecie e l elo. a ared e as s ecies e caulospora stá ada or na rie pleja e i entado, n r po as redes e nas c pas, t r o oras n r po t rno r eso i li o ..\s l ado. r sentan entaciones uy plicadas . u r inación s la portamientos eriféricos. > ntr phospora: o o n caulospora r u ción e s oras e i t ncia s r cedida or ación e na esicula inal, ero i r ncia e sta, e a entro e ifa e ri en sto ajo ora e vesicula o sAculo esporifero y no lateralmente. A medida que la azigospora aumenta, el tallo se expande para producir un segundo abultamiento en el término de la hifa inflada, reGultando una célula en forma de cacahuate con la espor& en la base y una parte abultada. En muchas esporas la parad de la hifa madre permanece intacta apareciendo como una· urua&a capa exterior descolorida y la espora madura presenta dos cicatrices, más o menos aparentes, que corresponden a los sitios de unión con la hifa suspensora, en lugar de la cicatriz ~nica en Acaulospora. Su tama~o varia de 50-150 µm. F> Gigaspora: Las esporas son formadas invariablemente ectocarpicamente de una hifa sustentara bulbosa, unidas verticalmente o lateralmente, con septos a distancias regulares por abajo de la espora y, ade~ás, pueden presentar prolongaciones laterales de función desconocida. La pared da la espora tiene invariablemente como Minlmo 2 capas, pero puede tenRr hasta 20 1 siendo las exteriores ornamentadas. Las micorrlzas que forman las difQrentes especies de Gigaspora no pueden llamarse vesiculo-arbusculares, ya que no forman vesiculas en las ralees, pero no difieren en los otros carac~eres de la micorriza arbuscular, y presentan estructuras fuera de la raiz de función aun no conocida llamadas células auxiliares, que pueden presentarse en pares en una sola hifa o formar racimos, variando de ornamentación segOn la especie, siendo de forma equinulada o finamente papilada. El tamano de la espora varia de 250-450 µm. Scutellospora: Al igual que en Gigaspora, no forma vesículas y sus células auxiliares son de tipo nudoso y con papilas má.s burdas. Presenta un escudo no siempre visible. Las diferencias en la composición de las paredes fué la causa para ser separada del género por Walker <1986> 44 Gigaspora tamano da Fig. B.- Esporas representativas de los hongos MVA. A> Glo•us •asseac. B> Sclerocystis core•ioides. C> Acaulospora leavis. A e E Dl E11troph113phora infrequens .. E> Giga~pora calospora. F> Scutellospora fulgida. D ¡: FUEN'fE! O?; OonzAlez, 45 6.5.3.- Morfolog1a. Durante su complejo ciclo de vida en contacto con la ra1z, el hongo simbionte da origen a diferentes estructuras: hifas extramatricales, hifas intracelulares, abultamientos globales u oval terminales llamados vesículas, estructuras intracelulares con una forma semejante a pequenos ~rboles, llamados arb~sculos y amontonamientos irregulares y vesiculas . 6.S.3.1.- Fase Extramatrical. El micelio extramatrical es continuo can el intrarradical, formando asi una unidad de infección. Su morfologia varia considerablemente y la hifa puede ser considerada como de pared gruesa o delgada Pro'.·.-:rr una mayor !Lrea superficial por medio de la cual C?:~trae dr>l .:;uelo recur:o.ns para transportarlos al hospedero, tales co1no HF'O•, Nll•, Ca y S, K, Zn y HzO desde ~s de 7 cm .. de distancia a través de una f arma de creci mi en to hi f a.l en las ra1ces, 11amada red hifal db:;orsiva, que consiste de unc1 46 serie de ra~ificaciones dicotómicas que se desarrollan en una red en forma de abanico y 2) Proveer estructuras capace~ de colonizar nuevos tejidos radiculares. Estas estructuras incluyen a las clamidosporas . Las vesículas externas varian de 2m-15m µ~ en diámetro y son de pared gruesa con un rico en glóbulos lipídicos; denso contenido citoplas~tico con el tiempo llegan a estar vacuoladas . A través de la colonización intracelular, el plasmalema hospedero y las paredes fungales astAn siempre separadas por una capa fibrilar osmiofilica da material matrical la cual es continua con la pared del hospedero y es similar morfol6gicamente . Las vesiculas son cuerpos globosos que se producen dentro de las c~lulas infectadas causadas por un abultamiento hifal, inter o intracelulares, terminales o intercaladas, de diferentes tamanos . A menudo de pared gruesa trilaminada comparable a las clamidosporas o irregularmente formadas, de pared delgada y de porte pequeno. El protoplasma de las vesiculas en los estados jóvenes del desarrollo es moderadamente denso, multinucleado y contiene ·'muchas pequef'ias gotas de lipidos como también partl cu las de glucógeno. El protoplasma llega a ser mas denso, y los órganos llegan a ser mas dificil es de definir ultrestructuralmente ya que la acumulación de lipidos se incrementa durante la maduración. Las veslculas intercelulares y las paredes del hospedero están en contacto directo mientras que las vesiculas y el hecho de que sus nCmeros se incrementan frecuentemente en ralees viejas o muertas, sugiere que son principalmente órganos de resistencia . Fig. 9.- Estructura de los hongos MVA. A> Apresorio. AR> Ar-búsculo. CC> Célula cortical. CH> Cadena hlfal. E> Esporangiolos. EN> Endoder-mis. a: N .... 1- o v ES> Espor-as. HE> Hifa extr-amatrical. HI> Hlfa intercelular. PR> Pelos radiculares. V> Vesicula. VE> Vesicula axter-na. FUENTE: 84.>, 6.5.4.-Proceso de Infección. El in6culo de los hongos MVA en el suelo consiste de esporas, micelio frag1o1entadas o r-aices mi e arrizadas intactas (Smith y Gianinazzi-Pearson, 1908>. o La germinación de la mayor1a de las esporas de los hongos HVA estA marcada por la aparición de un simple tubo germinativo, aunque algunas pueden tener la capacidad de germinación múltiple. El tubo germinativo se ramifica subsecuentemente 5111 forma radial y ocupando una región esférica de extensión amplia comparada con el diámetro de la espora, con la finalidad de realizar tuna unidad de infección, la cual consiste en un punto de entrada derivado de una hifa externa y asociado a un micelio interno ( Hepper, 1985). En un sistema radicular extendiendose en un volúmen de suelo, la proporción observada de la aparición de unidades de infección primaria, podría depender de: la densidad de propágulos viables y su porcentaje de germinación; la proporción de crecimiento radicular; la proporción de crecimiento radial de la hifa a través del suelo; y en la probabilidad de infección después de que una hifa encuéntre una superficie radicular (Sanders y Sheinkh, 1985). El inicio de la infección de la micorriza V-AÁ se da por el contacto de la hifa del hongo con la célula cortical de la planta (Fig. 18) y la formación de un apresorio (Harley y Smith, 1983). Una vez formado el apresorio se sucede la penetración de la hifa sobre la epidermis de la raíz a través de los espacios vacíos entre las Células, de aquí la hifa penetra dentro del citoplasma de una célula cortical y empieza a dicotomizarse (Mosse, 1973a). Generalmente la infección se realiza en raíces ¿jóvenes y la penetración ocurre mormalmente en el área de diferenciación y elongación o en las raices secundarias y terciarias, pero na en raíces pigmentadas 0 con crecimiento secundario. El hongo es confinado a la epidermis y corteza de la raíz y no invade la endodermis, estele oO meristemo primario, porque la pared de la endodermis contiene una lámina de suberina que evita la penetración del hongo dentro del estele (Abbott y Robson, 1982; Bonfante-Fasolo, 1983; Holley y Peterson, 1979). 51 en un sentido de proporción caracterislica, a~pliandose en a dial pando na i n férica e t nsión plia parada n l i etro e ora, n li ad e lizar u a idad e cción, al nsiste n n nto e trada ri ado e na ifa terna ciado n icelio t r o < e per, 85). n n a icular t diendose n n al en e elo, r porción servada e arición e i ades e ción ri aria, dría ender e: nsidad e Agulos i bles rcentaje e r inación; r porción e i iento icular; r porción e i iento dial e ifa és el elo; n r babilidad e ción spués e ue na ifa cuentre na perficie icular < anders heinkh, 85). l i io e ción e ico riza -A e a or l ntacto e ifa el ngo n lula rtical e l nta . na ez ado l resarlo e cede natraci6n e ifa bre i er is e iz és e s acios acíos tre s c lulas, e ui ifa enetra entro el l a e na lula rtical empie~a i ta izarse < asse, 73a). eneral ente ción e aliza n lees jóv es netración cu re n r almente n l rea e i ciación gación n s lees ndarias iarias, ero o n tees i entadas o n i iento ndario. l ngo s nfi ado i er is rteza e íz o ade odermis, stela m o ri ario, rque ared e odermis ntiene na !A ina e erina ue ita netración el ngo entro el stele < bott obson, 82; B f te-Fasolo, 83; o ley eterson, 79>. Fig. tm.- Proceso de infección de los hongos MVA. HC) Hi~a corredora. PHl Puente hi f al. TG> Tubo germinal. HI r:AS ENTRi\NDO A LA RAlZ RHAl Red hifal de absorción. RIE> Red de infección de la espora. RIR> Red de infec. fragm. radicular. HIPAS 51\LIE!JDO DE: LA RAI.; IBfJ -------11:1:1 --------- - - . --·------- FUENTE: cFrL••• y IP.PU. 52 b.5.5.- Fisiologla. Los hongos V-A rApidamente convierten los transferidos del hospedero en compuestos fotosintatos de carbón especificas del hongo, los cuales no pueden ser fácilmente usados par la planta, por lo cual, la mayor parte parece ser como llpidos glucógenos. Esta rápida conversión de compuestos de carbono tiene el efecto de mantenimiento del gradiente de concentración de los fotosintatos del hospedero al hongo, de modo que el movimiento neto continua en la dirección del heterotrofo. Los caminos en los cuales los compuestos de carbón son transportados a otras partes del micelio del hongo desarrollado en el suelo alrededor de las raices micorrizadas aún no asta claro, pero una posibilidad es el flujo protnplásmatico . La traslocación del fosfato dentro de la hifa es manejada por procesos metabólicos activos, donde el mecanismo de transporte es un flujo de masa con carga y descarga de polifosfatos dentro de las vacuolas que es un elemento esencial de fuente de energia requei-ido para la fijación biológica del N2 53 . La colonización provocada por la endomicorriza tiende a ser naAs prevalecente en suelos de modera~a a baja fertilidad, ya que en suelos con alta fertilidad producen poca intensidad de colonización micorrizica . Cuando la alimentación· de la planta es rica en nitrogeno y fósforo, su rendimiento es muy elevado y la totalidad de los gl~cidos fotosintetizados es empleada por la planta para producir compuestos proteicos y fosforadOs; de esta forma, la cantidad de glúcidos en las ralees disminuye y los hongos micorrizicos no pueden alimentarse de estos compuestos carbonados y desaparecen (Lambert et al., 1980>. Los efectos de pH del suelo en la respuesta de la planta a ta~ micorrizas son muy complejos y altamente influenciados 54 por muchas caracterlsticas fisicu-qu1micas de el suelo . Los hongos MVA difieren en su preferencia por ciertos rangos de pH y el mecanismo de esto es desconocido, pero se sabe que la solubilidad de diversos compuestos de fOsforo y su adsorción por los componentes de el suelo, son alterados por cambias en el pH dependiendo de el tipo del suelo . La exudaciOn radicular, especialmente los azúcares, es ccnsiderada un factor importante de afección del desarrollo micorrizico. La falta de infección micorrizica en las plantas hospederas ha sido asociada con la escasez de azúcares en los exudados radiculares de estas plantas y no con algunos efectos detrimentales en las hongos. Esto sugiere que la exudación radicular es un factor critico en el control de la formación micorrizica. Asi los factores que afectan el nivel de exudación radicular (intensidad de luz, temperatura del suelo, estado de desarrollo de la planta, etc.> pueden consecuentemente afectar la infección por las MVA . Una humedad excesiva afecta probablemente al hongo o a la planta indirectamente via anaerobiosis. Hay también evidencia que sugiere que suelos con bajo potencial de agua podrían disminuir o inhibir la germinación de esporas de los hagas micorrizicos con la subsecuente colonización deficiente de las ralees (citados por Jaen, 1986>, quienes demostraron que la temperatura afecta de distinto modo la germinación de las esporas de diferentes hongos MVA. En suelos cultivados los hongos MVA son afectados por varias prácticas agr!colaG y horticolas,. particularmente la adición de fertilizantes, la aplicación de pesticidas y por la rotación de cultivos (Hayman, 1982>~ Los hongos micorr!zicos consumen fotosintatos del hospedero y las condiciones que sean óptimas para la fotosintesis y la trasloca1:i6n de carbohidratos a las roa.ices estimularán la infección micorrizica. As1 entonces, aquellas intensidades de luz que favor·ecen el m.:..ximo crecimiento dé la planta, aquellos factores que favorecen la fotosíntesis, como las m~deradas a altas humedades atmosféricas y los altos ·'niveles de C02 1 favorecerán la infección micorrizica . Finalmente, ]3 microflora del suelo también afecta el 56 funcionamiento del sistema HVA, por acci6n en la traslocacion de nutrientes del micelio externo. Algunos microorganismos del suelo pueden suprimir este micelio directamente o competir con el por los nutrientes del suelo. Otros, por contraste, pueden actuar sinérgicamente con los hongos MVA y combinar sus efectos el crecimiento de las plantas tBagyaraj, 1984). Los factores responsables de estos efectos son aún desconocidos, aunque algunas sustancias orgánicas usualmente presentes en la rizosfera de las plantas, tales como aminoácidos, hormonas vegetales y vitaminas, aumentan el desarrollo de las MVA en ausencia de alguna planta hospedera . 6.5.7.- Interacciones con otros microorganismos. Los cambios fisiol6gicos que acampanan al desarrollo de la micorriza son indudablemente extensivos, los cuales no han sido caracterizados. Los cambios que podrian tener el mayor impacto er. los microorganismos en el suelo circundante seria la permeabilidad de las membranas, que al estar alteradas podrían afectar la cantidad y calidad de exudaciones y secreciones radicales, asi como los cambios en la composición de los tejidos del hospedero. Estos cambios, unidos con el impacto quimico y f1sico de la hifa del hongo simbionte en el suelo circundante, resulta en un muy diferente potencial en la rizosfera, tan diferente que Rambelli (1973>, sugirió el término ''Micorrizosfera••, el cual es usado para describir cómo es influenciado el suelo circundante por la micorriza . Los hongos micorrizicos pueden interactuar directamente con otros organismos en el suelo, o influir en esos organismos i~directamente por sus efectos en la fisiologia radicular de la planta hospedera tLinderman y Paulitz, 19901. Las ralees microbianas reportadas en la micorrizosfera 57 pueden involucrar una variedad de bacteria• y hongos con capacidades funcionales especificas que pueden influir el crecimiento de las plantas. Esto puede incluir microbios como anaerobios estrictos o facultativos, productores de quitina5a e~tracelular, solubilizadores de fosfato, productores de antibióticos, productores de hormonas, supresores de pat6genos, promotores de crecimiento de las plantas, exopatógenos, supresores de micorriza, etc. Sin embargo, la información es limitada para muchos de estos grupos de organismos (Linderman, 1900>. Como ciertas interacciones microbianas en la micorrizosfera son particularmente interesantes por sus consecuencias en el crecimiento y nutrición de la planta, merecen una consideracion separada y son las siguientes: 6.5.7.1.- Organismos benéficos. A> Rhizobium. Las raices de las plantas leguminosas que crecen en muchos suelos son simult~neamente simbióticas con Rhizobiua formadores de nódulos y con MVA. El crecimiento de las ieguminosas es generalmente aumentado cuando ambos simbiontes están presentes que cuando alguno está sólo. Los efectos podrian ser justamente fijación de nitrógeno por los aditivos, nódulos de por ejemplo Rhízobiu• y la la absorción de f6sf oro y otros nutrientes aumentada por las micorrizas . Se ha demostrado repetidamente que las leguminosas requieren altos niveles de fosfato para su crecimiento y efectiva nodulaci6n. Es también conocido que la fijación de nitrógeno tiene un alto requ~rimiento de fosfato y que al parecer ayuda a otros procesos involucrados en ta nodul~ción y en la fijación de nitrógeno. Tales factores pueden incluir el suministro de fotosintatos elementos tra%a y hormonas vegetales. Estos par~metros pueden estar sujetos a la influencia de la micorriza como en la absorción de Cu y Zn y por la producción SB de hormonas vegetales directamente por las MVA lo indirectamente las micorrizas> por bacterias tBagyaraj, en la riz6sfera estimulada por 1984¡ Barea y Azcon-Aguilar, 1qe2a; Daft y Gardner, 1qBS>. organismos son endófitos B> Actinomycetes: Estos fijadores de nitrógeno del género Frankia, que forman nódulos en las ralees de ciertos arbustos y árboles no legumL nasos . Muchas caracteristtcas de los procesos de infec- ción y fijación del nitrógeno son algo similares a la simbio- sis rhizobium-micorriza-hospedero Dacterias fijadoras de Mz de~ !.!.!!.r:g. Aunque las bacterias simbióticas fijan la mayoria del N biológicamente fijado en el suelo, algunas bacterias diazotr6ficas de vida libre, tales como Azotobacter, Beijerinck1a, Clostridiua, Pseudo•onas, Derxia y Azospirillu• pueden contribuir con cantidades significantes (Subba Rao et al.,1985 citados por Linderman y Paulitz, 1990). La cerrada asociación espacial entre hongos micorrizicos y bacterias diazotróficas de vida libre sugiere que el intercambio de nutrientes y otros metabolitos puede tener lugar fácilmente, tales como carbono y fósforo del hongo a la bacteria y nitrógeno y otros metabolitos de la bacteria a el hongo y a la planta. Los estudios conducidos hasta ahora revelan una definitiva interacción sinérgica entre estas bacterias y los hongos MVA en la rizosfera, con un aumento consecuencial en el crecimiento vegetal. Algunas veces el efecto benéfico en el crecimiento vegetal de estos organismos se atribuye a la producción de hormonas mAs bien que a la fijación de nit6geno ~nismos solubilizadores Qg_ fosfato. Un gran número de microorganismos del suelo pueden liberar iones fosfato de formas de P no disponibles para las plantas; a estos organismos se les ha llamado Mbacterias solubilizadoras de fosfato" o "fosfobacterias'' . PseUdo•onas sp. y Agrobacteriu• sp. producen hormonas de crecimiento que incrementan el crecimiento de las plantas, además de solublllzar fosfatos . Algunas estudio& revelan que las hongos MVA no solubilizan formas de P no disponibles pero pueden aumentar su absorción por una mejor exploración del suelo; asi, las bacterias suministran P soluble y las micorrizas aumentan su absorción C Raj et al., 1981>. 6.5.7.2.- Organismos Patógenos. Los hongos MVA tienen un potencial como ágentes biológicos de control de las enfermedades del suelo, provocadas por los dos principales grupos de patógenos del suelo.: nematódos y hongos u:aron, 1989; Smith, 1988; Zak, 1964). El resultado de las confrontaciones de MVA-patógenos vegetales puede variar considerablemente dependiendo del simbionte ~üngico, planta hospedera, patógeno involucrado y las condiciones medioambientales CRoncadori y Hussey, 1982; Schenck, 1982>. Asi mismo, todos lo$ componentes que tienen un impacto en el Guelo, tales como nivel nutricional, pH, temperatura, contenido de agua, microflora, etc, pueden actuar de diferente sentido en el patógeno, hospedero y la micorriza misma . Una interacción puede ser neutral si la micorriza no afecta el desarrollo de la enfermedad o la simbiosis u otras actividades de los dos organismos; si la micorriza compensa tos danos del patógeno o su reproducción, la interacción es considerada como positiva; sin embargo, la endofita podrla 6121 aumentar el desarrollo de la enfermedad o la reproducción del patógeno, o el patógeno suprimir el desarrollo micorrizico, la interacción es considerada negativa , usados para definió algunos t~rminos caracterizar tas relaciones que pueden ser patógeno-hospedero: resistencia y susceptibilidad caracterizan la eficiencia del hospedero, mientras qua tolerancia e intolerancia delinean la susceptibilidad del hospedero. Ya que las micorrizas VA estan establecidas en las raíces de las plantas hospederas, la mayoría de los estudios de las interacciones micorrizas-incidencia de la enfermedad han sido concentrados en enfermedades causadas por patógenas del suelo, aunque también hay algunos en enfermedades causadas en las partes aéreas de la planta . Hay un gran número de estudios referentes a interacciones entre las micorrizas y patógenos vegetales con resultadas diversos. A continuación se presenta a algunos de ellos según el patógeno involucrado: a) Bacterias: Weaver y Wehunt <1975) 9 no encontraron ningún efecto entre el porcentaje de raices micorrizadas de plántulas de chícharo y su susceptibilidad al chancro bacteriano causado por Pseudomonas syrln9ae. Halos y Zorilla Cl979> ~: SchOnbeck y Schinzer Cl972> , inocularon plantas de tabaco con VHT (virus del mosaico del tabacal y obtuvieron más lesiones en plantas de tomate micor~izadas con Gloaus •acracarpus var. geosporus 61 atacadas con VHT y VXP y un hongo t1VA report6 que la presencia del hongo micorrlzico incrementó la susceptibilidad del tabaco al nem~todo . Atilano et al., <1976) encontraron que en plantas de vid micorrizadas fueron atacadas más duramente por HeJo1dogyne arenaria. Schenck et al .. , <1975> encontró una reducción en el datio de H. incognita en soya pero hubo un aumento en su reproducción.. De igual forma, Roncadori y Hussey <1977)., encontraron en plantas mic:orrizadas de al·god6n una disminución en el daNo de H. 1ncognita, pero un aumento en su reproducción. Sikora y SchOnbeck <1975) (citados por Dehne, 1902), reportaron una disminución en la reproducción de lo? nemAtodos tt .. hapla en zanahoria y H. incognita en tabaco, tomate y avena; en este último también hubo una disminución del daNo del nemátodo. Kellam y Schenck <19Bm> estudiaron a H. 1ncognita en plantas micorrizadas de soya en donde hubo una disminución en el dano e infección del nemátodo. O'Bannon y Nemec <1979) reportaron una disminución en el dano de Radopholus si•ilis en cítricos micorrizados. Sitaramaiah y Sikora <1982) realizaron estudios con el nem1t.todo Rotylenchulus reniforais en frijol, pepino, algodón y tomate, en los cuales encontraron una disminución en el daf'So y ~n la infección. d> Hongos: Aunque los hongos MVA han sido ampliamente encontrados en asociación con ralees enfermas, el primero en reportar un estudio específicamente de la interacción de un hongo patógeno de vegetales y una especie de hongo MVA fué 62 Safir <1968> Ccitddo por Schenc.l< y Kel ldm, 1978>. A su ve.·, Ross, (1972> fué el primero en reportar el incremento de la severidad de la enfermedad provocada por Phytophtura aegasperaa en plantas de soya inoculadas con el hongo MVA Glo•us •acrocarpu• var. geosporu•, donde ~orca del 90Y. de las plantas micorrizadas mostraron sintomas de decoloración interna del tallo y menos del 20Y. de las plantas no mlcorrizadas desarrollaron estos sintomas. Davis et al; <19781 estudiaron tres diferentes especies de Phytophthora: P. cinna11oai, P. •egasper•a,, P. parasitica,, en cultivos micorrizados de aguacate, alfalfa y citricos, respectivamente, encontrando en los tres casos un aumento en la infección y da~o del patógeno. As! mismo, Davis et al., C1979), notaron que la incidencia de Verticilliu• dahliae fué mayor en plantas de algodón infectadas con Glo•us ~asciculatu• que las no micorrizadas. Davis y Menga C198~) investigando la interacción de Phytophthora parasitica con Glo•us fascicuJatu• en cítricos encont~aron que las plantas micorrizadas fueron más susceptibles al ataque del patógeno. Me Gr.:::u~ y Schenck e 1981) estudiando dos especies de micorrizas en el cultivo del tomate, encontraron que estas pluntas presentaron mayor da~o al ataque de Fusariu• O)()$poru• f.sp. Iycopersici. Schencl: C1981) trabajando con Glo•us etunicatus y Glo11us •osseae en plantas de tomate reportó que la micorriza puede aumentar el desarrollo de la marchitez del tomate causada por Fusariua oxysporu• f. sp. lycopersici. Existe un estudio que demuestra que un hongo micorr1zico Gloaus •acrocarpu• puede ser causante de la enfermedad conocida como la atrofia del tabaco, donde se encontró que los v~stagos y raices de plántulas de tabaco inoculadas con esporas solas de Gloaus •acrocarpu• fueron atrofiadas, el grado fué relacionado a el número de estructuras colonización Carbúsculos, vesículas, esporas) CModjo y Hendri~, 1986). hifas externas 63 de o Otras presencia patógeno, investigaciones real izadas del hongo micorrizico no as! tenemos que Chou y han encontr~do que la afecta el da~o del Schmitthennar en 1974, se vió afectado en su ataque a plantas micorrizadas de soya. Zambolin y Schenck en 1981, reportaron que en plantas micorrizadas de soya no &e encontraron diferencias a las no micorrizadas, al ataque de Fusariu• solani y Rhizoctonia solani. En un estudio da BAAth y Hayman en 1983 los resultados indicaron que la infección micorrizica de tomate no afectó la severidad de la marchitez por Verticilliu•. Zambolim y Schenck (1983) trabajando con encontraron que Phytiua ulti•u• no Haccropho•ina phasealina, Rhizoctonia solaní y Fusariu• solani en plantas micorrizadas da soya con Gloaus aosseae, reportaron que la presencia de la MVA no afectó la insidencia de infección de soya con los patógenos. Rarru.rez (1974) 1 encontraron una disminución en la población de Pythiu• ultiau• en la pudrición radicular de nochebuena. Caron et al., realizaron 5 experimentos sobre ta interacción entre GJo•us intrsradices y Fusariu• oxysporu• f. sp. radic1s-lycopersic1 en tomate. En el primero de ellos evaluaron 5 sustratos y la interacción de ambos hongos, encontrando una reducción de la necrosis radicular causada por el hongo patógeno y una disminución de su población, con diferente intensidad dependiendo del sustrato usado . En el segundo trabajo 1 determinando el efecto del orden de inoculación de los dos hongos, observaron una reducción de la necrosis radicular 1 mortalidad de la planta y el número de propágulos de Fusariu• en el sustrato usado bajo todas las condiciones de inoculación examinadas encontraron que plantas de esparraga inoculadas con Gloaus 65 fascJculatua creciendo en suelos altos en fosforo, tuvieron baja significancia en los rangos de enfermedad en comparación con las no inoculadas, ade~s de las disminuciones de la población del patógeno. ZhengJia y Xiangdong (199111) evaluaron la interacción de G. •osseae y G. Jntraradices con F. vasinfectua y encontraron una disminución en la severidad de la enfermedad en plantas de algodón micorrizadas, las no micorrizadas. A su vez Palacios, et al., que en 11992) evaluaron la resistencia a patógenos y sobrevivencia de pl~ntulas de jitomate micorrizadas con Gloaus ~asciculatua a la incidencia de la "secadera" producida por Pythiu• debaryanua y encontraron que la enfermedad aparecio en el 2.4 Y. de las plantas micorrizadas y en el 64 Y. de las no micorrizadas, adem.1s de incrementos de 149, 106, 182, 219 Y. en el peso fresco, peso seco, vol. de raiz y en el total de pl~ntulas cosechadas, respectivamente Con respecto a las enfermedades causadas por hongos en las partes aéreas de las plantas (Sch~nbeck y Dehne, citados por Bagyaraj, 1984) reportaron que la severidad d~ la enfermedad de Helainthosporiu• satlvu• y Erysiphe graainis en cebad~, de Colletotrichu• linde•uthianu• y Uro•yces phaseoli ·~n frijol, Erysiphe cichoracearu• en pepino y de Botrytls clnerea en lechuga, fueron incrementadas en las plantas micorrizadas comparadas con las plantas no micorrizadas. A su vez, Feldemann et al •• examinando el efecto de G. etunicatua en la enfermedad foliar llamada roya sud&mericana. causada por Hicrocyclus uleii en el ~rbol del caucho, demostraron inequivocamente un aumento junto con la reducción de patóoeno. de la resistencia de la planta la producción de esporas del 6.5.7.2.1.- Mecanismos de supresión de patógenos. Cualquier colonización de plantas microbios altera la actividad e integridad 66 vivientes por de los tejidos intactas de las plantas y conduce a patrones de reacción estructurales, bioquimicos y fisiológicos de las plantas hospederas. Para existir en una planta hospedera, un patógeno debe poseer medios para invadir un hospedero, para evitar o contraatacar las respuestas de defensa y para obtener todos los factores necesarios para su crecimiento y reproducción. Estos atributos na son exclusivos de los patógenos, si no, aón más, son inevitablemente necesarios para el exito de los simbiontes mutualisticos CLieberei y Feldemann, 1989>. Se han propuesto varias hipótesis para explicar los efectos de los hongos MVA en los patógenos del suelo que generalemente consideran ciertas alteraciones bioquímicas, fisiológicas y inducidas par morfológicas en la infección las plantas micorrízica hospederas , estudiando la tolerancia de tomate a la marchitez provocada por Fusariua oxysporum f. sp. lycopersici mejora en la en plantas micorrizadas, encontraron una tolerancia con un incremento en la síntesis de lignina y su incrustación en el cilindro media. Este fenómeno fué el resultado de la síntesis de fenal incrementada de tas plantas pcr medio de un incrementa en los fenilpropanos, que son precursores de la lignina y que conducen a una fuerte s.lntesis de lignina .. Por otro lado mejoran el crecimiento radicular, expanden la capacidad absorsiva de nutrientes y agua e imparten mas resistencia mecanica por la producción de un vigoroso sistema vascular CSmith, 1988). Estos procesos compensatorios pueden patógenos dado que explicar el aumento en la tolerancia a muchas plantas micarrizadas pueden 67 : 3 t ! Lo o. - Lo función radiculares causadas por los patógenos (Caron 1989). En relación al estatus nutricional, Hayman (1986) maenciona que las MVA pueden aumentar la tolerancia del hospedero a patógenos por el atumento en la absorción de nutrientes esenciales (Ca, Cu, Mn, S, Zn) además de P, que podrian estar deficientes en una planta mo micorrizada. La absorción de P especificamente, aumenta el contenido de fosfolípidos, que disminuyen la permeabilidad en la membrana radicular y conducen a una menor exudación , la que afecta cualitativa y cuantitativamente las poblaciones microbianas de la rizosfera o rizoplano y sus densidades de población (Baker y Cook, 17982). Los tambios en los patrones de exudación afectan la germinación de las esporas fungales y la penetración radicular, alteran la atracción quimiotáctica de los nemátodes a las raíces y afectan la eclosién en aquellas especies de nemátodos que requieren estimulos para eclosionar (Smith, 17688). Cuadro 3.- Mecanismos MVA de supresión de patógenos. MECANISMOS AUTOR +“ LIONIFICACION, Bagyaraj, 1004. — MEJORAMIENTO DÉL CRECIMIENTO Emith, 1088. Y FUNCION RADICULARES. - AUMENTO DEL ESTATUS NUTRICIONAL. Hayman, 1082. — ALTERACION DE LA EXUDACION MHADICULAR. Maker y Gock, 10902. — PRODUCCIÓN DE FITOALEMINAS. Morandi el al, 1.004. — SINTESIS DE QUITINASA. Epanu et al, L£0to. “ PRODUCCION DE AMINOACIDOS. Sichonbeck, 1070 -= PRODUCCION DÉ AZUCARES REDUCIDOS. Kriahna y Bag- yaraj. 109. — COMPETICION POR SITIO DE INFECCION. Davia y Menge 20990. 68 compensar las pérdidas de masa o ~unci6n r i ulares sadas or l s t6 enos < aron 89J. n r l i n l st tus tricional, ay an 11'18bl ci na e l s t1 A eden entar l t l ncia el spedero a t enos or l u ento l sorci6n a tri ntes nciales cea, u, Hn, , n> adem~s e ,P, e drian star fi ientes a l nta no ico rizada. a sorción e P s ecifi ente, a enta l tenido e fali idos, e i i uyen l r eabilidad l embrana icular ducen a a enor dación , lo e cta alitativa y antit ti ente l s blaciones icrobianas e l ri sfera o ri l no y < aker y ok, 1982>. os s si ades e blación ca bios e l s tr nes e dación f ctan l r inación e l s oras ~ungales y l netración r icular, lt r n l tr ción i iotActica e l s e Atodos a l s r lees y f ctan l l sión uellas ecies e átodos e uieren ti ulas ara eclo~ionar ! i th, '1 81. uadro .- ecanis os VA e resión e t6genos. ECANISMOS - Hl J CIOH. - N J ANIENTO EL ECI IENTO Y F CION DICULARES. - ENTO EL ¡;:sTATUS TAICIONAL. - LTEAACION E L E DACION ltA I LAll. - PA DUCCIOH E FIT LEXJHAS, - SIHTESIS E JTIHASA. - PAt.'\DU CION E INOACIDOS. - PA DU CION DIL Z CARES UCIDOS. - PETICION P R I I E I F CION TOR Da.gyo.ra.j, ts:>O•. S i.lh. tOSB. Ha.yma.n, t082. Da.leer y Cook, il.082. Nora.nd1. el al, i1.IPG4. Spa.nu el a.L, · il. 89. schonbeck, tc>?B kr\.•hna y ci9- ycira.J, U»89, ov\.• y •ng• t. 80. Las plantas poseen sustancias antimicrob1ates formadas principalmente por metabolitos secundarios uno de los cuales son las fitoale~inas; Morandi et al., <1984), fueron los primeros en presentar un reporte de la producción de fitoalexinas en plantas micorrizadas, indicando un aumenta en la acumulación del glicealin I, daidzein y coumestrol, 3 fitoalexinas altamente antifungales, en plantas de soya. Las plantas pueden poseer proteinas antimicrobiales como las lecitinas, hidrolasas y quitinasas; estas óltimas probablemente afectan enzimdticamente la quitina recientemente formada de los extremos hiiales de los hongos y alteran el balance entre sintesis e hidrólisis requerido para su crecimiento (Schlumbaum, et al., 1986). Spanu, et al., <1989) midieran la actividad de la quitinasa en ralees micorrizadas de paro durante el desarrollo de la simbiosis con Glo•us versifor•e, encontrando que las ralees respondieron con una reacción tipica de estrés contra los patógenos, en este caso, un incremento de la actividad de la quitinasa. Algunos estudios demuestran que las raices micorrizadas contienen altos niveles de aminoácidos, coma lo demostraron Dehne y SchOnbeck <1978> observo un incremento de los aminoAcidos fenilanina y serina en ralees micorrizadas con G. fasciculatu•, los cuales son inhibidores de los nemlltodos de la corona radicular. Las grandes cantidades de azúcares reducidos encontradas en ralees de cebolla pueden eMplicar una menor incidencia de 69 la enfermedad pudrición radicular citado por Bagyaraj, 1984). Krishna rosa , revelaron una alta concentración de ortho-dlhidroxifenoles en plantas micorri zadas y su adición en una concentración equivalente a la encontrada en las raices micorrizadas inhibieron el crecimiento de S. rolfs11 in vitro. Por último, dado que los hongos MVA, los hongos patógenos del suelo y los nemátodos parAsitos de plantas ocupan tejidos radiculares semejantes, la competición directa por espacio o sitio de infección ha sido postulada como un mecanismo de inhibición de patógenos por los hongos MVA (Davls y Menge, 1980; Hussey y Roncadori, 1982>. Esta diversidad de interacciones entre MVA y microorganismos patogénicos de plantas demuestra que cada combinación patógeno-hongo micorrizico-planta, es Cnica y las generalizaciones respecto a tales interacciones son diflciles de hacer , encontraron que las plantas micorrizadas de chile responden bien a la inoculación micorrizica bajo condiciones de campo, incrementando significativamente el crecimiento, la nutrici6n de P y Zn, la floración, el rendimiento, el contenido de Acido ascorbico del fruto y el peso seco de la planta. HA~s y Krikun (1985>, estudiaron varias cantidades de 1n6culos de 7 aislamientos del hongo Glo•us aacrocarpus en plantas de chile "campana", encontrando una gran variación entre los aislamientos y establecieron un nivel m1nima de propágulo/ml-l y un nlvel óptimo de 10-15 propágulos/ml-l para la infestación en semilleros de las plantas de chile~ Hass et al., <1986>, investigaron los efectos de la disponibilidad de nutrientes en plantas micorrizadas de chile 70 "campana" y encontraron que el mayor desarrollo de plAntulas acampanada con una buena colonización del hongo se encontró cuando se les adicionó a estas 18 mM de N, 1.2 mM de P y 7 mN de K, ademAs de un incremento en el peso de hasta un 188Y. en las plantas micorrizadas comparadas micorrizadasª con las plantas no Krikun et al., (1987>, reportaron que las plantas de chile inoculadas con Gloaus aacrocarpus mostraron poco desarrollo, no encontrando diferencias significativas en el crecimiento de la planta, pero los rendimientos del fruto fueron marcadamente superiores. Hass et al., <1987>, inocularon plantas de chile con G. •acrocarpus en suelos deficientes en fosfóro, para comparar los efectos de la fertigación de P y las micorrizas en la enfermedad "colapso del chile" que es controlada con la fumigación con bromuro de metilo, que a su vez reduce la población de NVA, encontrando la má:dma producción de chile en las plantas micorrizadas fertigadas con t.3 mM de P /lt. Sri Harl et al C1988>, evaluaron la respuesta del chile a la inoculación temprana con hongos micorr!zicos en diferentes niveles de P y encontraron una respuesta similar en plantas micorrizadas y en plantas fertilizadas con 50 y un 75Y. del ni,el de P recomendado, concluyendo que el 75% de P puede ser presindido con la inoculación con micorrizas representando un considerable ahorro económico en los costos. Waterer y Coltman <1989) 1 observaron la respuesta de chile "campana" inoculado con G. agregatu• y encontraron que las plantas mlcorrizadas incrementaron la absorción de P, el peso seco, la producción de frutos y redujeron el tiempo de antesis, en suelos deficientes en P. EGtos mismos autores estudiaron la respuesta del chile micorrizado con Glo•us agregatu• al tiempo de inoculación a la absorción del P y al estrés del agua, encontrando qun las plMntaE inoculadas antes del trasplante fueron mejores; la concentraci6n de P en los tejidos de las 71 plantas micorrizadas fué mas alto despuós del trasplante y que las plantas con la micorriza son más tolerantes al shock del trasplante que las no micorrizadas. Afek et al., (1909>, encontraron al estudiar la respuesta de colonización del chile, cebolla y algodón en relación a la posición del inóculo y la edad de la raiz, que las raices viejas tienen poca respuesta a la colonización en comparación con las ralees jóvenes; el m.áxlmo de colonización 1'1VA fué alcanzado cuando el inóculo fué aplicado 3 cm. abajo de las semillas en la plantación. Krikun et al., <199121), investigaron el efecto del bromuro de metilo y la fertillzaclón de P en el crecimiento de apio, cebolla, chile y malón en un suelo deficiente en fósforo en su dependencia a las micorrizas nativas; los rendimientos y el contenido de P de los tejidos fueron significativamente menores para apio, cebolla y chile a diferencia del melón que fueron mayores. Afek et al., < 1990), evaluaron la duración del · t.i_!!mpo requerido por la colonización MVA, el efecto de la edad radicular y la posición del in6culo con respecto al sistema .. radicular en los cultivos de algodón, cebolla y chile 9 encontrando que enl el chile, la colonización con Glo•us deserticola, G. •osseae y G. intraradJces comenz6 entre los tres y seis dias después de la inoculación, y después de 21 dias alcanzó 60, 13 y 10% respectivamente. Por otro lado 9 respecto a la interacción pat6geno-micorrizas-chile, Afek et al., <1990>, estudiaron la longitud radicular y la colonización micorrizica por Glo•us intraradices en los cultivas de algodón, cebolla y chile en suelns fumigados y no fumigados, y su interacción con Pythiua ulti•u• y encontraron que el patógeno redujo significativamente la longitud radicular y la colonización MVA de los tres cultivos. 72 IV. - MATERIALES Y METODOS. El presente trabajo se realizó en la Facultad de Estudios Superiores "CuautitlAn", en Cuautitlán Izcalli, Edo. de México, localizada a los 0 de Latitud N y de Longitud W. El desarrollo del cultivo se efectuó dentro de un invernadero de cristal y la fase experimental dentro del Laboratorio de Micolog1a 1 realizá0dose las siguientes etapas: 1.- Preparación del inóculo micorrizico. El inóculo micorrizico inicial provino de dos muestras de 2m grs. de suelo con raices de pasto Rhodex CChloris gayana Kunt>, infectadas con los hongos micorrizicos Gloaus ~asciculatu• CThaxter sensu Gerd.) Gerd. & Trappe y Glo•us •osseae . 2.- Preparación del inóculo patogénico. Las cepas de los hongos Fusartu• oxysporu• Sch. y Rhizoctonia solani Kunt, se obtuvieron del material biológico del Laboratorio de Fitopatologla de la FES-e, los cuales fueron propagados inicialmente en medio de Martin y P.D.A. respectivamente, decidiendo utilizar este último en los dos hongos por sus mejores resultados. Durante un perlado que comprendi.6 del mes de diciembre del ·91 a marzo del ·92, alternAndose con cámaras húmedas con hojas, plAntulas y semillas de chile para aumentar la agresividad de la cepa. 73 3.- Infestación del suelo. El suelo utilizado proviene del Municipio de Coyotep1:te, Edo de México, can las siguientes características: pH 7.7, P 10 ppm, K 1.56 meq/100 g, Ca 39.2 meq/100 g, Mg 12.B meq/100 g, CIC 42.28 meq/1e0g, can clasificación textural franca y 35.B X de arena, 39.5 X de limo y 24.7 X de arcilla (Anexo 1). El suelo se desinfectó con Bromuro de Metilo, 15 dias antes de la infestación con los patógenos para su maduración. Se utilizaron 10 cajas de Petri de cada hongo con un crecimiento micelial de 21 d~as a temperatura ambiente. El crecimiento fungal se extrajo de las cajas de Petri y se colocó en un vaso de licuadora conteniendo un litro de agua destilada, licuAndose por 3 min. y aforándose a 2.4 lts. para formar una suspensión homogenizada, aplic~ndose 1ee ml. de suspensión a cada maceta del tratamiento correspondiente y aplicando 100 ml de agua destilada para el caso de las testigos. 4.- Siembra. Se utilizaron semillas de chile Caps1cu• annuu• L. del tipo serrano var. Tampique~o 74, sembr~ndose en semilleros plásticos divididos en cuatro tratamientos: 1.-Testigo, usando como sustrato sólo una mezcla de Agrolita-Vermiculita en proporción 1:1 (vol~men/volúmen>. 2.-Glo•us ~asiculatu•, utilizándose como sustrato una mezcla de suelo con raíces micorrizadas y esporas de ésta hongo y Agrolita-Vermlculita en proporción 2:1:1 (v/v). 3.-Gloaus aosseae, empleándose lo mismo que la anterior, pero con diferente hongo micorr!zico. 4.-Gloaus ~asc1culatu• + Glo•us •osseae, ocupándose como sustrato una mezcla de suelo + raices + esporas de ambos hongos y Agrolita-Vermiculita en proporción 1:1:1:1 (v/v). 74 5.- Trasplante. El trasplante se efectuó a los 35 dias, en macetas de 1.5 lts. de capacidad conteniendo el suelo correspondiente a cada tratamiento , colocando 3 pl~ntulas por cada maceta, dentro de un invernadero de cristal. El dise~o experimental fué un factorial 4 x 4 con arreglo en bloques al azar, dando como resultado 16 tratamientos con 4 repeticiones obteni~ndose 64 unidades experimentales. Los tratamientos se distribuyeron de la siguiente manera: t.- NM 2.- NM+F 3.- NM+R 4.- NM+R+F s.- M1 9.- M2 13.- M1+M2 6.- M1+F 1111.- M2+F 14. - M1+M2+F 7.- M1+R 11.- M2+R lS. - M1+M2+R B.- M1+R+F 12.- M2+R+F 16. - M1+M2+R+F NM• Planta no micorrizada. M1• Planta micorrizada con Gloaus ~asciculatu•. M2• Planta micorrizada con Glo•Us aosseae. F • Fusarlu• oxysporua. R • Rhizoctonia solani. Al momento del trasplante las ralees de las plántulas se sumergieron en 50 ml de una suspensión homogeneizada de estructuras de uno u otro hongo, provenientes del crecimiento fungoso de S cajas de Petri licuado en agua destilada por 3 min. y aforadas a 300 ml en cada caso; en el caso de los testigos se sumergieron en 300 ml de agua destilada. Por otro lado, se establecieron 12 macetas con tres pl~ntulas cada una bajo las mismas condiciones de los testigos micorrizados, con la finalidad de realizar muestreos 75 para dete.-minar semanalmente el porcentaje de infección micorrizica para el seguimiento del desarrollo simbiosis en cada uno de los hongos micorr1zicos. 6.- Evaluaciones. de la Las evaluaciones para observar el desarrollo de la infección micorrizica se realizaron a partir de la germinaci6n hasta la evaluación final; las ralees fueron conservadas en solución FAA para su posterior tinsi6n. Los parámetros evaluados son algunos de los que mencionan Linderman y Hendrix (1982), altura de planta, peso fresco del vástago y de ralees, peso s·eco del vastago, porcentaje de in·Fecci6n micorrizica. además la incidencia y severidad de la enfermedad según Oatnoff y Sincla1r <1980)• el indice de eficiencia micorrizica . La severidad de la enfermedad se determinó dentro de una escala del 1 al 7 1 donde: Sin sintomas.. 2 Leve decoloración de la corona o varias pequef'ias lesiones en la ral~ principal o en las ra1c~s secundarias. 3 Decolarac\6n moderada con numerosas peque~as lesiones en la corona o ralz principal o destrucción parcial de las ralees secundarias destruidas. 4 Union de lesi.ones para formar grandes lesiones o algunas ralees secundarias destruidas. S Grandes lesiones unidas y extendidas dentro de la corteza del hipocotilo principal secundariB~ destruidas. 76 ambas y algunas ralees 6 Hipocotilo, corona o punta de las ralees seCundarias destruidas. 7 = Muerte de la planta. La incidencia de la enfermedad se calcula como la proporción de plantas muertas del número total de plantas. El Indice de eficiencia micorrizica se calcula con la ~iguiente fórmula: tomándose como planta no micorrizada al testigo general. El porcentaje de infección radicular por los patógenos se realizó tomando la primera sección de 5 cm de la punta de la raiz en secciones de cm, desinfectAndose superficialmente en una solución de NaOCl al 0.05 Y. por 3 min y lavadas con agua de la llave. Se colocaron 5 piezas de raiz por cada caja de Petri conteniendo por lo menos colonia de uno u otro hongo por caja, según fuera el caso 9 dividido por el número total de piezas de ralz y multiplicado por 100; esto es: Si una pieza de raiz contuvo mAs de 1 colonia de uno u otro hongo se consideró como pieza de raiz infectada. El an~lisis estadístico se realizó por medio de una computadora, ocupando el programa MS STATT creado por el CIMMyT, donde se obtu~ieron: an~lisis de varianza. coeficiente de variación, comparación de medias de Tukey y correlaciones 61il.48A lil.1!1121 a 22.8121 DC N2+F •o 11!1.47 ' 6.65 F 14.26 DEF M2+R u 39.57 D 6.56 F 32.95A W2+RF u 41!1.81 e 13.35 D 19.61!1 BCD MS.M2 •s 61.35A 121.1!1121 o 1121.19 EFO WiW.Z+F ... 24.1!18 E 6.56 F 2.56 OH WiWZ+R ... 2121.64 F 6.69 F 7.33 FOH MS.M2+RF ... 24.49 E 6.5121 F 12.19 DEF SJ.ONJFlCAN cu. O. 0!:5H * * * ·• * * c. Y. 5.81 % 15.3121 % 124.69 ll Nolu.ClÓn como •L cuci.clro anlwrl~r. 81 1-.. \ \ Fig. f\Jo. 11 ALTURA OE PLANTA \ ... '· \ í;l.l f;l.m Tratamientos f;!,t t-'3.m - TE8TI80 C...::J FUS.<.AIU•i CJ AHl200. rz. Figura No. 12 % DE SOBREVIVENCtA (poroootlll'!' ::[·· ·--- '--.-- -··-- 1 . 3(). --- --i r;.1 (;l.m fratamlentos \ \ \ \\ '\ - lCl!Tií;iO C] "Ll';'f11Ul,t o "HWY.l rz¿¡ FU'\of1HI~ 3.- Severidad de la enfermedad. Para los datos de severidad se encontró que dentro de los tratamientos no micorrizados se observaron diferencias significa ti vas entre el 1 os, resul tanda más daf'iadas 1 as inoculadas con r .. oxysporu~, siguiéndole las de R. $olahi y lP me::-cla de patógenos, respec:tivame11te, lo que afirma que F. oxyrporu• fué el patógeno más agresivo flHl:'.00 En cuanto a los tratami~ntos con G. •osseae, se encontró que estad1sticamente son iguales los casos de F. oxysporu•, R. solani y el testigo, obteni~ndose el mayor nivel de severidad en la mezcla de patógenos. Por otro lado, en las combinaciones de micorrizas no se encontró diferencia estadistica entre los tratamientos de R. solarli, de la mezcla de patógenos y de F. oxysporu•, pero si entre los de la mezcla patog~nica, de F- oxysporu• y del testigo. De manera general, en este parametro las plantas no micorrizadas y las micorrizadas.~on G. fasciculatua tuvieron un mayor nivel de severidad con F. oxysporua, mientras que las de G. aOS$eae y la mezcla de ambas micorrizas presentaron mayor severidad con la mezcla de patógenos. 84 vastago. En cuanto a este parámetro, dentro de los tratamientos no micorrizados resultaron ser estadísticamente iguales las plantas testigo core las plantas de la mezcla de patógenos, siendo superiores a las de R. sulani y F. uUxysporun, correspondiendole a estas últimas el menor peso (Fig. 14). En las plantas con G. fasciculatur el comportamiento fue similar al de las anterioresy no así en las plantas con 6. *osseae donde las inoculadas com R. sulaníá fueron mayores estadísticamente que en sus demás tratamientos, siendo las de menor pesa las plantas con F. Oxysporun. Para el caso de la mezcla de micorrizas, se observó un mayor peso fresco entre los tratamientos con F. oxysporum y R. solani que en el testigo y la mezcla, teniendo una diferencia estadística muy reducida. Figura No. 14 PESO FRESCO VASTAGO al Tratamientor MB tespao LL.) sespuja Ud oa LAA AA Pro 103 23 4.- Peso fresco del .-;,~tagc .. n anto ste 1·.l.metro, ntro e l s t.·atamiento~ no icorrizados res ltar n ser esta 1stica ente i ales lQs plantas t ti o r. l s l ntas e l ezcla e t genos, si do s eriores a l s e . lani y . &J>r,;y,;puru•, rr s ndiendole a stas lti as l enor eso CFig. 4). n l s l ntas an . $ciculatu• l portamiento i é i ilar l e l s teriores, o s1 l s l ntas n G. • sseae nde l s i uladas c n . solanj f r n ayares st istic ente e e s s e ás tr t ientos, si do l s e enor eso l s l ntas n . o ysporu•. ara l caso e l ezcla e icorrizas, s servó un ayor eso fr s o tre l s tr ta ientos c n . xys orua y . Jani e l t ti o y l ezcla, t i do a i r ncia t dlstica uy ucida. i ra o. 4 SO SCO \f'.\.'3TAGO parámetro, los testigos resultaron ser estadísticamente iguales, pero no para los patógenos en donde se encontró que las plantas con R. solani en 6. zosseae y en la mezcla de patógenos fueron las de mayor peso fresco, mientras que las de menor peso fueron las no micorrizadas inoculadas con F. Oxysporuk. S.- Peso seco del vástago. Dentro de este parámetro no se encontró diferencia estadística significativa entre ningún tratamiento, a excepción de las plantas no micorrizadas inoculadas con F. oxysporuz, que fueron marcademente inferiores a todos los demás tratamientos (Fig. 15). Figura No. 15 PESO SECO VASTAGO 31 d.m a1+-1, Tratamientos restado [XT rusa AD AO. A FURIA Lillo 197 86 Para este parámPtr~, l s t sti os lt r n r t í tic ente i ales, ero o ara l s t enos nde contró e l s l ntas n . lani G. • seae y l ezcla e t enos f r n l s e ayor so fr co, ientras e l s e enor so f r n l s o icorrizadas i uladas c n . o ysporu•. 5.- eso co el stago. entro e ste r etro o contró if r ncia t dística i ifi ativa tre i ún tr t iento, a epción e l s l ntas o icorrizadas i uladas c n . ysporua, e ~ueron arcadamente i ri res e ás tr ta ientos CFig. 5). grernc:fO i ura o. SO O b"TPGO t os l s e.u .. · ---------- ---- .. -- ------- 0.12 C.Hi - c.oe (},Qll --- --~¡ i r.!M 131 r;t.rn r t l(:mtos - TI::Sllr:IO C'.;\J ~L~4f111JM ¡_. j HH!..'O<.l. ~ H~t"AHl;'Of',! Bb 6.- Peso fresco de rafz. En lo que respecta a este parAmetro, para los tratamientos no micorrizados se observó que las plantas testigo y las inoculadas con R. solani se comportaron estadtsticamente igual, a diferencia de los dos tratamientos restantes, donde correspondió a las de F. oxysporua el menor valor CFig. 16). Similarmente se encontró en· los tratamientos con G. fasciculatu• que el menar valor correspondió al tratamiento can F. oxysporu•, sin encontrarse diferencia estadistica entre los demás tratamientos. Figura No. 16 PESO FRESCO RAIZ (gramos) 1.or----'-----------------------~ NM C3.I C3.m a.r + a.m Tratamientos - TESTIGO 8 FUSARIUM 0 RHIZOC - FUS•RHIZOC Julio 1992 87 A su vez, en lo tratamientos con G. aosseae y la mezcla de micorrizas los tratamientos con menor valor fueron aquellos que se inocularon con la mezcla de patógenos, sin encontrarse diferencia estadlstica para los demas tratamientos en G. •osseae y si para los de R. solani y F. oxysporu• en la mezcla de micorrizas, correspondi&ndo al primero el menor valor. En realci6n a las plantas inoculadas con patógenos se encontró, en forma general, que las plantas no micorrizadas mostraron los menores valores siendo marcadamente inferiores estadisticamente a cada caso correspondiente en las plantas micorrizadas. Por otro lado, en las plantas micorri~ddas inoculadas con F. oxysporu• y con R. solani se encontró que las plantas con G. ~asciculatu• se vieron mAs afectadas por estos patógenos que en el caso de los otros dos tratamientos micorrizados 1 los cuales fueron estadisticamente iguales. A su vez, no se encontró diferencia estadistica con la ~ezcla de pat6genos en todas las plantas micorrizadas. Para el caso de las plantas testigo, los valores ·más altas de pesa fresco de ra1z se obtuvieron con un valor similar en G. •osseae y en la mezcla micorr1zica, siendo ·"diferentes estadísticamente a las plantas no mic:orrizadas y a las de G. 1'asciculatu•, las que fueron iguales estadistlcamente. 7.- Porcentaje de infección micorrizica. En este caso, las plantas no micorrizadas no tuvieron infección micorrizica siendo sus valóres iguales a cero (Fig. 17). En los tratamientos con G. ~asciculatu• el testigo fué marcadamente superior los tratamientos con patógenos, en los cuales la mezcla de pat6genos fué diferente estadísticamente a las plantas con patógenos solos. Esto mismo sucedió con los otros dos tratamientos micorrizados, donde los testigos fueron marcadamente superiores a los dem~s 88 tratamientos 1 en dende F. 0.'11,yspvrum afe:::t..:• m~s a las. ~lanta~ con G. aosseae siendo marcadamente diferentes estadísticamente a las plantas con R. solarti y con la mezcla de patógenos. En el caso de la mezcla de micorrizas 1 el menor valor fué para R. solanl siendo diferente estadlsticamente a F. oxysporua y a la mezcla de pat6genos 1 los cuales fueron iguales. Respecto a las plantas testigo 1 no se encontro diferencia estadistica en las plantas con G. •osseae y la mezcla de micorrizas, siendo diferentes a las -fasciculatu•. de G. En los tratamientos con F. oxysporu• el Y. de infección se redujo mAs en G. •osseae y menos en la mezcla micorrizica. Para R. solard y la mezcla patogéni.ca se redujo mAs en G. -(asciculatu• y iué muy superior a éste en G. •osseae. 60 40 20 Julio 1992 NM Figura No. 17 % DE INFEC. MICO. 0.1 O.m Tratamientos a.t + o.m - TESTIGO 11\\\\\'1 FUSARIUM E:J RHIZOO. - FUS•RHIZOC 89 8.- Porcentaje de infección patogénica. En relación a este parametro, se encontró que todas las plantas testigo no presentaron infección. Respecto a los tratamientos de las plantas no micorrizadas, se encontraron diferencias estadisticas entre todos los tratamientos, correspondiendo a F. o~ysporu• el mayor Y. de infección con un valor del 95 %, siguiendole R. solani con cerca del 72 % y la mezcla patog6nica con un 20~ CFlg. 19>. A su vez, las plantas con G. fascjculatu• presentaron poca diferencia estadlstica, siendo superior el ataque de F. oxysporu•. De igual forma, en G. aosseae no se encentro mucha diferencia, sólo que en este caso, la mezcla de patógenos presentó el mayor valor. Para los tratamientos de la mezcla de micorrizas no se encontró diTerencia estadística. Figura No. 18 % DE INFEC. PATOGENO 1001--------------·-------------- 80 NM . La calidad del in6culo depende principalmente de la planta de la cual se obtuvo, de la edad de la planta, del manejo que se le de, del almacenaje y de condiciones edá{icas y climáticas donde haya sido desarrollado el hongo. Por otro lada, importante hacer notar que la efectividad de los hongos HVA para combatir a los patógenos del suelo depende, en gran manera, de la virulencia del patógeno. Patógenos altamente virulentos, tienden a disminuir la influencia po~itiva de la simbiosis m1corr1zica reportaron una interacción aditiva entre F. vxyspoYu• y R. solani en el cultivo de soya, situación que no sucede en este estudio, en donde la interacción de dichos hongos muestra un antagonismo en su efecto en el cultivo del chile, semejante al encontrado por Ga.ribaldi <1988) en iris. En este estudio, al interactuar los hongos MVA y los hongos patogénicos se encontró que los primeras brindaron una cierta protección al cultivo del chile al ataque de los pat6ge1"los, ·ya quE' no se encontró ninguna planta muerta significativamente daf'iada en los tratamientos micorrizados. Esto puede explicarse can una hipótesis sustentada por varios autores (Ross, 19Bm; Tommerup, 1983; Afel~, et al., 199'2'1, que se~alan que la reducción de la colonización radicular de los patógenos 5e e:{plica por que los hongos MVA compiten con ellos por nichos especificas, especialmente durante las primeras etapas criticas del crecimiento de las plantas y, que a su vez, muchos patógenos com Phytophthora, Fusarium, RhizoctDnia y Pythium reducen también micorrizica debido d este fenómeno. la colonización En cuanto al cumportñmiento de la infección radicular de los hongos micorrlzicos estudiado& a lo largo de las doce semanas que duró el e;:perimenta, se observó un mayor crecimiento de G. w'·~seae y la me~cla de micorri~as que el 96 d i . fasciculatun, lo que reafirma que este último hongo fué menos eficiente, y que la causa del comportamiento similar de 6. nosseae y la mezcla de micorrizas, sea debido a que sólo actuó 6. RUSssege. Este estudio demuestra la necesidad de investigar no sólo los mecanismos por los cuales los hongos MVA. pueden reducir la incidencia de las enfermedades radiculares y el desarrollo de los patógenos, sino también la realización de la transición de investigaciones básicas a investigaciones aplicadas con la finalidad de desarrollar la tecnologia necesaria para su aplicación práctica en cultivos hortícolas. 97 presentado por G~ f i ulatua, l e fi a e ste lti o ngo f enos i i nte, y e l usa el portamiento i ilar e G. • eae y l ezcla e icorrizas, a bida e lo t ó G. •us ae. ste t dio uestra l cesidad e i estigar o lo l s ecanis os or l s ales l s ngos HVA. eden ucir l i i encia e l s f r edades i ulares y l sarrollo e l s t genos, i o t bién l r li ción e l tr si i n e i sti ciones b~sicas i sti ci nes li das n l fi li ad e sarrollar l t ologla cesaria ara s li ción pr~ctica lti os rticolas. VII.- CONCLUSIONES. ----El hongo micorrizico G. •osseae fué más efectivo que G. fasc1culatu• en el cultivo del chile bajo las condiciones estudiadas. ----F. oxysporu• fué más agresivo que R. solani en el cultivo del chile por su mayor virulencia. ----G. Dosseae y G. Tasciculatua solos o en combinaci6n disminuyeron el ataque de F. oxysporua y R. solani en forma aislada o conjunta. ----Los hongos patógenos disminuyeron en menor proporción el porcentaje de infección micorrizica pero no el efecto de las micorrizas en la planta. ----La interacción entre F. oxysporua y R. solani se presento de un manera antagónica. 98 VIII.- BIBLIOGRAFIA. -ABBOTT. L.K. Y ROBSON. A.O. (1982). "The role of vesicular-arbuscular mycorrhizal fungi in agriculture and the selection of fungi for inoculation". Aust.. J. Agric. Res. 33(2): 389-41118. -ABSOTT ... L.K. Y ROBSON. A.O. ( 1985). 11 The effect of soi l pH on the formation of VA mycorrhizas by two species of 'f}lttmiv.> 11 • Aust. J. 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"" 23.00 'il. lirn 21 0. 0864 1111. 65 5~. 74 0.00 11. 78 22 "· 0806 0.35 13. 18 14,;;5 ::s • .:,_ 23 0. 0752 0 • .30 15.85 5.90 -3. se 24 0.1190 0.35 1.9.42 6.50 .)4. 9~ 2S 0. 1038 0. 81.l 61.20 ,,, "" ·2~.s15 26 e.0839 0.ekl 10. 23 6.30 ');0.=i 27 0.1573 0. 80 39. 40 6.31<} ~lll.4,l 28 0. 1''3S 0. SS 39.98 13. 10 Zl.S~ 29 0. 1003 "· 75 6".92 0.00 ::.:2.23 30 0. ff6B2 "'· 70 .24. 20 b. 44 -1 l. ;;.:tj 31 tn.. IZl600 0.91<} 19,9,. 6.SCI 2. ~16 32 0 :0923 0. 50 24. i0 7. 10 lS. 4':1 33 "· 0623 lcJ.40 "· 00 0. 00 0.l' ~3. - 7 4'0I O}. IJ64l.I -'· 45 16. 00 l:Jo1ihl .J.fj.H] so 0. 0t:i0.:.: 0. 0~ lll.0..: ~·6. L.10 1.1. ~· ., ol 0. 03913 0 • .;¡~ l.l. 00 ,'4, k}IJ ~' • ...; LI 52. tJ.16683 k!. .:10 "·""' 17.011.J .:.k:c S3 0. 1332. "'· 40 48. ~2 "'· 01J Ll 1. •4 .. "'· 09J~ 0. 40 14. 02 13. 4(! l•: • ..:1 .. 1 SS 0. IJ939 0. 6d 14, ,;,0 b. 7S lo.~...: '" u. lft'll 7 0. •51Zl 10. 7b 25. 6b _,'.'j,,;.k} Atchl'lo1&1 \TESIS T1tu1 oi MICufCRIZAS EN CHILE casos Caso 57 se 5" ~· 61 62 63 .. Nombre de 1: BLOQ Z: TRAT 3: H 4: "SOB 5: SEV 6: PFV 7: PSV 6: PFR '3: "IH hh "iP 111 IEH llsta: t• Variables en PSV PFR 1:1.UHS 0.60 .,, 0973 0. 70 13. U63 0. 71/l 0,0757 0. 5l'J 0. 081"0 ll!.714 e. 0120 0.90 0. 0873 0.60 ¡,J, 0738 0.50 la variable y descripc1"1l BLOQUES l>EL 1 A 4 %1H 59.91/l 9,83 41. 30 ""· fl0 61·. 10 24."9 19.80 24,43 TRATAH 1 ENTOS DEL 1 AL 16 ALTURA EN cm. l lsta: PORCE.NTAJE DE SOBRE V 1VENC1 A SEVER 1 lJAtl PESO ¡.;RES~ü VASTAGD PESO SECO VA;!, l'AGO PESCJ FRESCU HA 1 Z. 1' DE INFECCION MICOR.RIZrCA ). DE fN¡.;ECCIOU FATOGENICA INúlCE úE EFl-.:IENCIA Mlr..:Uf.Rl:!.l...:A v1 ... rnes, Ju! io ,::4 1!::1':12 11 ~·· 1 E11 " 1:10 :J. l~ 6. 80 19. 8.l 6. 34 26. 6~ 1:., ... 1 ·.:.. ~,¡ k},1.316 13.;.13 6. 66 - /,ti".! 6.28 1'0.6~ s. 40 -~. -;¡~ ARCH l'VU L·E L1ATOS TE:: S l S Ti i:.uto:Mlt..:ORFtl:hS EN CHILE Func len: lJ¡¡,. 1 Cit.SCI nuni; G.- Sin tseleccion Anallsls d.a var1anza de dos sentidos sobre Variable 1- BLOQ BL.OQUES DEL 1 A 4 con valores de 1 a 4 y sobre var1ablia _ TRAT TRATAMIENTCJS UEL 1 AL 16 con valores de 1 a 16 Variable 3 H AL TURA EN cm. TABLA DE Grados da · Libertad Total Variable l Variable 2 Error 63 3 15 •5 No adltlvidad 1 Rosldual 44 ANAL.1515 DE VARIANZA Suma de Cuadrados Cuadrados medio.s SllJ. 43 1. 19 26.96 20.28 1. 72 18.57 Id.~~!;¡ 1.931 Id. 451 1. 716 11'.42::? Gran pr9medi'o .= 4.093 Gran Suma,.· 261.96~ NO. 085." 64 Coeficiente de Varlac1on= 16,4"'"' Promedios para variable 3 por cada valor de VAR 1 Promedio 1 4. 046 2 4. 203 3 3.692 4.::?3~ f'romodio para variable 3 por cad& valor de 2 VAR 1 2 , MEAN ~ • .;913 .2, 51'0 2. a.::1t1 ti. 04!;. VAR e 9 10 11 t1EAtl s. 245 4. 325 4. 175 4. ~75 VAR 15 10 t1C.AH 4, ..:Si3 "· ~:JtJ " o .;,.t:.55 ·u.ª'- 1, 1~ s. 100 4. 17~ ·'· ¿,,_ 1• ''· "~ lj Variab 1 e 4 1.SQB PORCENTAJE DE SOBREV 1VENC1 A TABl.A DE Grades de - L.lbertad A N A L. 1 S 1 O E v- A k 1 A N Z J. Suina d-2 i...uat.1,1 .l..Jtl:i ~ Cuadra.des • medios valor-F fl'·ot.i -- --- -------- ------------- ------------------------- -- - ------ ... Total Varlab 1 e 1 Variable 2 Errar 63 3 15 45 Na adltlvldad 1 Residual 44 25107. 11 195. 55 22556. 36 ::!355. 21:J 41H,54 1953.66 65, 1B:¿ 1503, 757 52, 338 41H.54Jo.li 44, 4"1 1.:.s • ..304 28. 73 • 13111~ Gran promedio = 93. 172 Gran Suma= 5963. 00~ tlU. cm:;,= E.0.0tJi.J Uh1,\llJU '" ¡.;, Ulll.i.)"-113 llll~ • .,¡¿¡~ la'l.',.,.,I., l• lJ~. ~:h.'Wl Variable 5 SEV SEVER 1 DAD TABLA DE Grados de Libertad ANALISIS DE 'JARIANZA Suma de CuadradOs- Cuadrados med los va lor-F Prob ---- -------- - - - -------------- -- ---------------- ---~- -- - -,;_ --- Tola 1 63 Varlet.ble 1 3 Variable 2 15 Error 45 No adltlvldad kesidual 44 136.61 121.42 ue. 36 17.63 L.20 16.63 e. f4L ,- 7.691 - 0.-396°' - i~ 197 .- e. 378 111. 3S 19.':l;.':. .~""' --3; 17-- ,08:! -- --.- ----- -- -- - -----: -- - -- -- --- ---------- __ , __ ._ ----- -------- --- Gran promedio ,. 1. 92~ Gran Suma•· 123.eeia NO. aes.,. b4 Coef1ctente de Varlaclon: 32..7[..·~ Promedios para var1able 5 por cada valar de VAR l Promedio 2 1.d75 4 1.e1a Promedio para v&.rlable 5 por cada valo1 de VAR 1 2 , " MEAN 1. 000 6.250 4.2513 .;:,1]00 VAR a 9 10 11 MEAN 1. 250 1. 000 1. 250 1.250 VAR 15 16 MEAN 1. 500 1.759 5 1. ~0k! ;.. Uro;)0 12 13 2,1,HHl l. ~h.'IJ ..:. ...... ,., 1• !. _;~"' Varioblrt 6 PFV PESO FkESCO VASTALíú TABLA DE A N A L. 1 S 1 5 D E 1/ A. R I~ A 11 _z A. Grados de Libertad Suma de Cu.tt.drados Cuadrados medios -- --- ---- ---- -------- ------ --------- --·- ----~--=-- _ _:. ______ -_~ __ --·=-- Total 63 3.21 Vzu i&bl e 1 3 111.1..? 0, 11141°-_--, ·---~:~;-'.; .,¡¡·.;11' Variable 15 1. s.., U.Hht .llltJ.J Error •S 1. 59 0,035~·:.· ------------ ----- -- ------ --- - --- -- ---- -- ---- :..:..;· ___ .;. _____ --- -·--- No aditividad Residual 44 0.06 1.53 0~ eSel:~~~"'", i:-X~.sfic:~.-,. 20::i ":·035_'? _ .. - - - - - - - -- - - --- - - - - -- - ------ - - -- --- ---.- ---.-.~-~é" :'.'~--- -.~.- ~---""'.~--- ._.- -- - Gran promed lo .. e.640 Gran Sunla ... -: Coet lci.ente de Var iaclon= 29. 33" f'romedios para variable 6 "ª' cacia valor do VAR 1 2 3 " f'romedio 0,656 ¡l,626 B.579 0.69~ Promedie para variable e ºª' cada valor de 2 VAR 1 2 ~ " 5 MEAN 0. 575 "· 225 0.525 0,575 .-i.650 VAR ~ e 9 ,. 11 1~ HEAN e. 712 ..,,650 0.537 0, Q22. ~. 7d7 VAk 15 lb MEAN 0. es., 111.b'l-7 !;• "· 57!:- ;j,t:.::;. 10 "' "·6~1.l \.'ar 1.:ib 1 e 7 f'tV f'ESU Sé.CO VASTAGO !'A2LA DE u, ~:tos dl':t - Libertad A N A L. 1 S I S ~uma .dei Cuadrados·' l.< l:: 'J ,\ r. 1 /' :1 -·U.:id:.9chJS_- medi0s __ va\_or-¡.; ---- ------ -------------------------~------'."'··~---o- -. ---- -- "'. Total Variable Variable -' i:.rror tJo aditividad Residual Gran promedio Coet .~tente d~ Prcmedios para VAR = 63 3 15 45 1 •• 0.086 Variacion= var1able "· 04 0.00 0.lll;.! 0.02 0.00 0.02 Gran 21.36% Sumo"" por cada valor 2 3 Promt!dio l1. ll187 0.090 0.08~ Promedio para variable por cada valor VAR :: 1 2 3 -". 50 J.!;9 0.11 - s. 5.;t3 NI), d~ 4 0.086 de ~ 4 - A üBS.: 5 11EAI< 0.07ti 0.042 0.064 •.071 0.098 VAi< - 9 10 11 IZ tlEAtl 0. lUS 0.11.15 ".090 "'· 120 0. 099 VAR - 15 lb MEAN 0. 085 121. 085 b~ 6 ·¡ 0. 084 0.090 13 14 e. 0'...:16 ltl. 076 Variable b PFf{ f'E::iU r-kt:..:il...LI kAl2. TAliLA DE ANALISl::i [JI::. 'JAklAUi!'- Total VadablE.- 1 Variable 2 Error No adi t1vtdad 63 3 15 45 Residual 44 .j.1"1 0. 02 2. 27 i.J.61 i.J.02 "· 79 0,k10".' 111.151 0, 016 kl.024 111,016 0.41 t1.aa ·""'d l.21s .2s.::· Gran proraed io • 0. 527 Gran Suma'" ,;3, 720 NO. OB~.'" t:.4 Coet 1clenta de Var laciOn"' 2.5. 48'11. Promedios para variable tj por cada v&lor d..t 1 VAR 1 Promedio 1 0. 53; 2 "· 551 4 0. 519 Promedio para variable e por cada v1alor de ¡:, VAfi 3 4 MEAfl ·0 .. 4ll2 0. 107 0. 367 .,,:::,:,2 VAR • 9 .. 11 ME.ttN "'· "'ª7 llJ. 737 "· 737 "· "!37 VAR 15 16 - MEAN "· 650 0,47S ' " 14.S~!;. 0,lh?:Jt,;i •.ti: lukt-1v s_ = a.39A567E-1::1:.:: a alta ·"'5 ' Var1able DEipendlente • 3 Ordenorlc1111i1 ürd1narn¡l¡do Pro1 1• ..,, " Pro• ,, s.~. " Pro• ,. 2.s• f Pto1U: 5. li A Pro• " 2.82 f Pro116• 4.65 ' Prc1 .. .... CDE Pto• " 4,J: " fro1 S• 3.65 E t'tDI 1• ·-~~ B' Prc1 ,. Ul CD Pro11l• •.:7 " Pro1 7• 3.83 DE f1011S• •.:.s '" Ptc1 .. S,¡4A P101u• ,¡,¡¡ '" Proa ,, 4.32 " Pro1:J: •.1~ " Pro11I' •.17 CD P1c1 " a,11 ;:tr Prc1ll• 4.27 " Pro•h• •• tS .. úi. Pro112: s.u" Prc1 ., a.d, GE froa!J• 4,17 CD Prc1 7• MJ ~E Prcaia: 4,15 CDE Pro1 S• .;,¿5 Pr01!S• 4,25 iCD ho• ,. Pn116• 4.65 ' hn1 ARC.HIJO llE DhTOS TES 1 S Tltulo:HlC'úRRl:As E.N CHILE Funcloni De 1 caso num. Bl a 96 Sin sel ecc ion Cuadrado 11edlo del Error = 52,338 Grades de L i ber- tE&d de 1 Er- rcr = 4~ !Jumera dd observaciones ut1tL:adas para ca1.:u1ar un prom~llic. = Prueba de la dilererocla si¡¡:niftcatlva mas honesta de Tuki.-V s_ = ,9.,ti31~6 a alta"· ,¡¿¡5 X Varlabl& Dependlent~ 1 4 !lrd1nor111n11 Qrd1naru111do Pro1 I• 111.U A PrOI I• UJ,11 A '"' ,. 21.75 ' Pro1 U• 111.HA '"' 3• H.Sf e Proa 11• !U.HA Pro1 .. 9!.51 B Pro112• lil.UA Pro1 S• 111.llA ho1 S• !U.di>. Pro1 ,. 111.fl A Pro1 ,, !U.U~ Pro1 7• 111.tfA Pro1 1• 1U.••A PtDI .. IH.llA Pro1 .. !U.U A '"' 9• 111.UA Prc1 ,, lfl.~• A PtDI 11• IU.ill A Pr111 U• 111.ft A Pro1l1 1 !U.HA Prc115• !U.HA Pro112• Uf.U A Pr111t6• m.u A Pro1l3• !U.U A Pro113• !U.U A Pro1 U• IH.llA Pr111 .. !ll.5J B Pro1!S• 111.llA Pr111 J• 74.~· e Pro1!6• 111.llA Proa " 2~. 75 ' AkCHJVO DE DATCS TE::.:; l S 1·i tulo:Mlt;Of(kl ZAS l::U CHlt..E fun•;1on~ Del e.o.so nu111. 6'1 a 'cló $in selecc1on Cuac.1rado Medto clel Erttit ,,. .,:;,~b Grados de Libel't&d dol li.:-ror " u5 Nt..1mato de observacaone!ii uti 1 i::adas par1t. calcular un ptomed1" Prueba de la diferencia si¡nificativa mas honesta de Tuke;- s_"' 7.6ú6067E-kl:l a alfa,,. .as . Variable l;ependiente 1 S CrdfltlltiClnal Ctdenarrtlhda ho• l• ¡,fl PtH " 6,25A ,,,. " 6,7,SA l'ra• 3• "" ' he• " 4,25 • J'ID• ,. ::.u ' '"' ,, 2.11 e f'ra. ,, 2.H ' Prcs S• J,fl Pre• .. 2.11 e '"' 6• 2,fll e Prat12l 2.11 ' '"' 1• 2.u e Prc1l6• 1.15 CD '"' .. t..tS " PtalilS• l.5f " Pro• ,. 1.11 f frDI ll~ J,2.S Ef Pt111U1 '"' " hoa U• l.~5 " Pro1l1• 1.25 Ef Pta1l1• t.:.s " P: ~· rl• 2.11 e Prn .. l.~ " Pro1Jll- 1,'ff. f Pral ,. t.li F Frt1 U• 1.2s Ef hc1 ,. l •• , f'ttJl5• l.Sll " '"' 9• i.u Pra116• 1.15 CD i'toalJ: J.i~ ARCHIVO DE DATOS ·rES l S Tltulo1111caRRIZAf' EN CHILE Func1on1 De 1 casa num. 81 a 96 Sin selecc1on Cuadrado Medio d~I Error = .i3S Gradas de Libertad del Error = 4& Numero de observaciones utilizadas para calcular un promedio= t'I Prueba de la diteroncia slBniflcatlva mas hone5ta de Tukey = 2, 338S36E~02 a a 1 fa = , l.?JS . Variable Dependiente • 6 Drdtnorl&lna! Drd1narre,l11:10 Pro• !• 1.51 " Pro•ll• •. ~:?." ,,,. ,. 1.22 H Pto1lS• l.85AB Pro1 J• 1.52 G Pro•12= t.79 " Pro• .. 1.57 " PrOI H• 1.11 '" Pro• " 1.65 "' '"'" .. ..71 CDE '"' ,. l.Sl " Pro• .. '·" "' '"' l• .... EIG '"' S• t.65 DEF '"' ,. 1.71 CDE PrOlll3• us DEI '"' .. '·" "' Proa16• 1.65 DEF P1011l11 l.S• " PfOI 1• 1.61 EIG Prull• l,92A ftOI 6• U7 FG Pro112• e~ ]9 " Pro• .. J.57 FG PrHll- '·" DEF Pro• !• 1.51 FG Pra1U• 1.7' BCD Pro•ll• i.S• FG Pro11S1 f,8SAB PrOI ,, •. sz G Prul6• 1,65 DEI ha• ¡. 1.22 H ARCHIVO DE DATOS TESIS TituloiMICORRIZAS EN CHILE Func l on: Lle l Caso num. ~l a 96 Sln seteccion Cuadraao Hedlo del Error • Grados da Libertad del Error :: 45 Numero de observaciones utl ! izadas par3 calcular un promedio " b4 Prueba de la diferencia aign1tl.cativa mas honesta de rukey s_ = 0 a a 1 r a "' . es X Variable Dependiente • 7 Dtd1norllll\al Drdenaue,lado Pre• ,. f.18 Prr:1111• •.12 Pro• ,. '·" Pn• .. t,11 Pro• l• .... Pro• ,. 1.1• Pro• .. t.t7 Prr:1112• 1.11 Pro• S• 1.11 Pro• S• 1,11 Pro• ,. . ... Pros l• 1.19 Pro• l• l,19 Pros U• 1.19 Prc• .. l,U Pro•l3• 1,19 Pro• .. •111 Prr:11t6• ···~ Prr:1111.o 1;19. Pn11S• 1.18 Pr091l• 1.12 Prr:11 ,, 1.18 Pro1l2• 1.11 Prc• I• 1.18 ProalJ; 1.19 Pro11U• •.18 Pro114• 1,18 Pro• .. 1.17 Proa l~• l,18 Pro• l• .... Protl6• 1.aa "~ ¡. l.U ARCHIVO DE DATUS TES l S Tltuto:l11CUP.hlZA3 1:.11 CHILE Func1an1 [le 1 caso num. tH a 96 Sin seleccion Cuadrado Medio del Error = .l!ll6 Grados de L.lbertad del Ertar " "5 Numero de observaclon~s utill~adas par"' cal..,,Ulilor un pr1:1medio." it." Prueba de la diferencia slgnltlcativa mas hones:t.medi:i Prueba de la diferencia si11nificativéo mas honasta da 1º•Jke:t s_ ... 1704314 aalfa" .145 X Variable Dependiente • 9 Ord1norl&lnal Orden uttJhdo Pro• I• .... PrH llt bl.3SA Pre• ,. 1.11 Pto• ~= 6~.ie A '"' " .... Pn• ,. 48,74 & fr111 .. f.U Pre• 12• u.ei e Pre• S• 46.H 8 Pro•11• H.57 D Pre• " 1".Je H Prc1t6• z~.•a E Pro• 7• l&,66 H Pro• u• 2-.tfi E '"' .. 1S,7Z ' Pro1t5• ~•.6• f Pra• .. 61.&a " tro1 ,. 15.72 ' Prc•U• 11..&7 Pr111 7• 14.tiil Pro1IÍ• 39.51 D ha• ,. U.Je Prc11l• •1.81 e Pro• U• U • .7 Pro1tJ: 61.35.t. Proa I• ~.~I Prc1u• 21.1e E Pro• l• .... Pro11S• ::t.6• f Pro• l• l.U Pro1!6• :: ... ~ E Pro• .. UI ARCHIVO DE DATOS TES J S Titulo:HICORRIZAS EN CHILE Funclon: Del caso num. 61 a 96 Sin selecc1on Cuadrado Hedio del Error 2 6.461 Grados de Libertad del Error = 45 Numero de observaciones ut i 1 i :adas para ca.! cu 1 ar un promed 1 o Prueba de la diferencia signitlcativa mas honi;:,ata de Tukey s_ = .3177312 a alta" .1.(1':1 ' Variabia Oopendlente • 10 llrd,ncll1lnal Drd1nun1\1do Pro• I• .... Pro• ,. 9S.41iA Pro1 ,. 115.•9 A Pro• ,. 12 •• a ' Ptc1 ,. ...-72.•B B Pros .. 19.15 e Pro• .. 111.lS e Pro• ,, 13.51 D '"' ,, 1.11 ProslZ1 13.JS D Pro• ,, 13.SI D Pro• ,, l\.b4 E Proa 1• 6.69 F '"' ,, '·" f '"' ,, 11.6 .. E fro1 IS• 6.69 f Pto1 ,, .... G Pra1 U: 1i.ó5 F Pre• u; s:~s. f P1011t 1 6.56 F fro11\: 6.56 f Pro• h: 6.56 F Pra112.• ll.JS D Pro116• 6.51 f Prt• !l• .... G Pro1 ,, ~ ... Pre1U 1 6.55 f Pro• ,, 1.U Pro11S•. 5,59 f Pre• ,, 1.U Pro1t6• &.SI f Pratl• .... ARCH 1 va PE .DATOS TE. s J s TitulO:f"\ICORRIZAS EH CHILE Func 1 on: De 1 caso num. fil a 96 Sir. seJeccion Cuadrado Medio del Err..:..r = 16~ • .!51 Grados de Libertad d&I Etror = AS Numero de observaciones uti 1 ¡:;::adas p:ua calcular un prome~lo 6 .. Prueba de Ja dlterencla significativa mas honesta de Tukey s_ = 1.611H5t37S a alfa" .0s ' Variable Dependiente 11 11 Otdenotl1lnal DrdtnlUtJlldO Pro• I• .... H Proa U• 32.9!iA ,, .. 2• .... H .... .. 2!i,85AB Pro1 3• .... .H '"º ,. ~.81 BC Pro• .. .... H Pu1112• 111.61 '" Prcm 5• 17.l7 "' P1111 5• l7.l7 C~E Pto1 .. 1.11 fCH Pr111 U• l•.26 '" Proa 1• u,Ja '" PtOll 1• IJ.15 '" ,, .. .. 25.85'1.B Pro1J6• 12.111 DEf ,, .. ,. 22.81 " Pro•U• U.IEI '" Prc•ll• U.26 DEF Pro1IS• 7.J] "" Pro•ll• J2.95A Pro• ,, 7.U FGH ho•12• 19.61 BCD Prc1 h• 2.~6 GH PrulJ• lf.19 EFG Pro• I• l.U H Prot1a: M6 " ,, .. 2• 1.11 fro1JS• 1.l.l FGH '"º " l.U Pro1l6• 12.19 DEF Pre• .. l.U ANEXO 4 117 ARCH!VJ L1E l•A"!U- ~rE::i 1 S l 1tUIO:l11 ..... ükFt!;:A~ l::.ll CHIL.~ Func lon: lJ~I caso num. "1 ;, gb Sin selecci.on H AL.TURA E.N cm. "'Sül:I PORCENTAJE DE. SOBRE\/ 1VEllC1 A SE.V $EVE.k l DAll PFV PESO FRESCU VASTAGU PSV PESO SECO VA51'A'3U PFK PESO FRESCO RA. '! "1 P ~ 01::: l NFECt; 1 ú!J PATOGE!i ! CA 1 EM 1MD1 ce: l.lE EF 1e1ENC1 A M 1CORR1z1 cr~ "'tM " DE \NFECCIOU MICOHRIZICA Sv1nc1. dU cu.1dra,d1.;is Mlnlmo Maic.imo Suma Promedio cor ra':lldos 2.50 5. ::!4 65.49 4. -"93 ::;t .... ti 4 24, 75 urn. "" 1490.75 93. 172. 144S:j~, 1:)6 5 1. "" 6, 25 30. 75 1. 92.::! e..:.i:i9 6 0.22 0.92 1e. 24 "· 64~ b, ;d.j 7 "'· 04 0.12 1. 36 1!1.086 "'·l:... a "· 11 "· 77 e. 43 0.527 S.iH •• .,,kl0 95.49 265.67 16.611 l=!;LS..~~ 11 0. 00 32.95 les. z~ 1.1.575 -'ti:J.j,,,,.t 9 0.i.rn 61. 35 375.4:.? 23. 464 1~413. S:ll 16 casos 1 et dos p-erdldos descaf-tado llltth d1Corn\lclon11 3 "' 1.111 t."r56 1:111 •1,7•8 ·1.944 t.111 1.676 1.756 -1.112 1.111 l.72S 1.7•1 -1.755 1.111 l.111 un '·"" •11,721 1.669 l.6U UH 11 -1,155 -1,93• 1.919 ·t.600 -1.l~ -1.681 t.IU 11 l.S6• l.•2~ ·•.•63 1.s6s 1.912. l.•913 ·1,452 l.m 9 l.3Sl l.•21 ·l,Sl9 •.-96 1,621 1.632 ·1.516 1.613 i.m