UNIVERSIDAD NACIONAL AUTÓNOMA DE MÉXICO POSGRADO EN CIENCIAS BIOLÓGICAS FACULTAD DE ESTUDIOS SUPERIORES IZTACALA EFECTO DE LA COMUNIDAD DE INVERTEBRADOS DEPREDADORES SOBRE LA COMUNIDAD ZOOPLANCTÓNICA EN RELACIÓN CON DIFERENTES TIPOS DE HÁBITAT EN LA PRESA BENITO JUÁREZ EN EL ESTADO DE MÉXICO. TESIS QUE PARA OPTAR POR EL GRADO DE: DOCTORA EN CIENCIAS PRESENTA: LIGIA RIVERA DE LA PARRA TUTOR PRINCIPAL DE TESIS: DR. SINGARAJU SRI SUBRAHMANYA SARMA FACULTAD DE ESTUDIOS SUPERIORES IZTACALA, UNAM COMITÉ TUTOR: DR. ALFONSO LUGO VÁZQUEZ FACULTAD DE ESTUDIOS SUPERIORES IZTACALA, UNAM DR. JAVIER CARMONA JIMÉNEZ FACULTAD DE CIENCIAS, UNAM LOS REYES IZTACALA, TLALNEPANTLA, ESTADO DE MÉXICO, JULIO 2021. UNAM – Dirección General de Bibliotecas Tesis Digitales Restricciones de uso DERECHOS RESERVADOS © PROHIBIDA SU REPRODUCCIÓN TOTAL O PARCIAL Todo el material contenido en esta tesis esta protegido por la Ley Federal del Derecho de Autor (LFDA) de los Estados Unidos Mexicanos (México). 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JAVIER CARMONA JIMÉNEZ FACULTAD DE CIENCIAS, UNAM LOS REYES IZTACALA, TLALNEPANTLA, ESTADO DE MÉXICO, 2021. COORDINACIÓN DEL POSGRADO EN CIENCIAS BIOLÓGICAS FACULTAD DE ESTUDIOS SUPERIORES IZTACALA OFICIO CPCB/600/2021 ASUNTO: Oficio de Jurado M. en C. Ivonne Ramírez Wence Directora General de Administración Escolar, UNAM P r e s e n t e Me permito informar a usted que en la reunión ordinaria del Comité Académico del Posgrado en Ciencias Biológicas, celebrada el día 26 de abril de 2021 se aprobó el siguiente jurado para el examen de grado de DOCTORA EN CIENCIAS de la estudiante RIVERA DE LA PARRA LIGIA con número de cuenta 301126856 con la tesis titulada “EFECTO DE LA COMUNIDAD DE INVERTEBRADOS DEPREDADORES SOBRE LA COMUNIDAD ZOOPLANCTÓNICA EN RELACIÓN CON DIFERENTES TIPOS DE HÁBITAT EN LA PRESA BENITO JUÁREZ EN EL ESTADO DE MÉXICO.”, realizada bajo la dirección del DR. SINGARAJU SRI SUBRAHMANYA SARMA, quedando integrado de la siguiente manera: Presidente: DR. SERGIO CHÁZARO OLVERA Vocal: DR. JOSÉ LUIS GÓMEZ MÁRQUEZ Secretario: DR. ALFONSO LUGO VÁZQUEZ Suplente: DRA. PATRICIA BONILLA LEMUS Suplente: DR. JOSÉ LUIS GAMA FLORES Sin otro particular, me es grato enviarle un cordial saludo. A T E N T A M E N T E “POR MI RAZA HABLARÁ EL ESPÍRITU” Ciudad Universitaria, Cd. Mx., a 22 de junio de 2021 COORDINADOR DEL PROGRAMA AGRADECIMIENTOS INSTITUCIONALES • Al Posgrado en Ciencias Biológicas, UNAM. • A la beca otorgada por el Consejo Nacional de Ciencia y Tecnología (CONACYT), CVU: 336216 • A PAPIIT- IG200820 por el apoyo • A mi tutor principal: Dr. Singaraju Sri Subrahmanya Sarma • A los miembros del Comité Tutor: Dr. Alfonso Lugo Vázquez Dr. Javier Carmona Jiménez AGRADECIMIENTOS Al Dr. Singaraju Sri Subrahmanya Sarma, por su apoyo, atención y paciencia a pesar de las dificultades y del tiempo, por todas sus enseñanzas, dedicación, y consejos que me ayudaron tanto a la realización de esta tesis como a mi formación y superación personal. Muchas gracias por todo. A los Doctores Alfonso Lugo Vázquez y Javier Carmona Jiménez por ser parte de mi comité tutoral. Gracias por todos los consejos tanto personales como académicos que me brindaron a lo largo de este tiempo, les agradezco su confianza y enseñanzas que ayudaron a enriquecer y mejorar mi proyecto de investigación. A la Dra. Nandini Sarma, que siempre tuvo una sonrisa y un buen consejo para mi. Gracias por todo el apoyo que me brindó durante la realización de mi tesis, tanto académica como personalmente. Agradezco su confianza y las múltiples enseñanzas de vida que quedarán siempre conmigo. Al Dr. Sergio Cházaro Olvera, Dr. José Luis Gómez Márquez, Dra. Patricia Bonilla Lemus y Dr. José Luis Gama Flores. Gracias por su dedicación, críticas y cometarios que permitieron el mejoramiento de la tesis y la realización del examen de grado. A la M. en C. Laura Peralta Soriano por su apoyo en la extracción y cuantificación de clorofilas durante el trabajo de campo. A la Dra. Elvia Lucía Pavón Meza, por su apoyo y sabios consejos dentro y fuera de la ciencia. Gracias por la gran amistad y confianza. A Georgina García Morán por su apoyo académico y personal, muchas gracias por las pláticas, el apoyo y la motivación que siempre me brindaste. A mis padres y hermano, por su amor y apoyo incondicional que son la base de todo lo que soy y lo que seré. Los amo. A Cris que es mi todo en uno, gracias por todo tu amor, apoyo, insistencia, motivación, ayuda y paciencia. Por entender y apoyar mis locas decisiones. Por estar conmigo en las largas jornadas de trabajo. Definitivamente eres pieza clave de todo este proceso. Te amo. A mis amigos de vida que siempre estuvieron apoyándome incondicionalmente, en especial a Cesar y Rosa que definitivamente fueron el combo perfecto para el doctorado, no solo se volvieron mis VIP´s jeje, si no que gracias a su ayuda pude terminar en forma mis experimentos, además de nuestras pláticas que siempre fueron muy enriquecedoras y motivadoras para el desarrollo de la tesis. Su gran amistad es lo mejor que me llevo de todo este proceso. Al Laboratorio de Zoología Acuática y sus integrantes que fueron y siguen siendo buenos amigos o compañeros con los que compartí horas de trabajo, aprendizaje y muchos buenos momentos. Gracias también por el apoyo que muchos de ustedes me brindaron en campo y laboratorio. A todas las personas que estuvieron conmigo durante la realización de este proyecto y que me motivaron y apoyaron para la culminación del mismo. DEDICATORIAS A mis padres. A mi hermano. A mi esposo. A mi hijo. Índice RESUMEN .............................................................................................................................................. 1 ABSTRACT .............................................................................................................................................. 3 INTRODUCCIÓN ...................................................................................................................................... 5 ANTECEDENTES .................................................................................................................................... 11 JUSTIFICACIÓN E IMPORTANCIA............................................................................................................ 17 HIPÓTESIS ............................................................................................................................................ 17 OBJETIVOS ........................................................................................................................................... 18 OBJETIVO GENERAL:............................................................................................................................................ 18 OBJETIVOS PARTICULARES: ................................................................................................................................... 18 MATERIALES Y MÉTODOS ..................................................................................................................... 19 ÁREA DE ESTUDIO. .............................................................................................................................................. 19 MEDICIÓN DE VARIABLES AMBIENTALES EN CAMPO ................................................................................................... 20 RECOLECTA DE INVERTEBRADOS DEPREDADORES Y DE ZOOPLANCTON ........................................................................... 20 ANÁLISIS DE LAS MUESTRAS EN LABORATORIO .......................................................................................................... 21 RECOLECTA DE MACRÓFITAS ................................................................................................................................. 22 RECOLECTA DE PECES .......................................................................................................................................... 22 PREFERENCIA ALIMENTARIA .................................................................................................................................. 22 RESPUESTAS FUNCIONALES ............................................................................................................................ 24 COMPORTAMIENTO ALIMENTARIO ......................................................................................................................... 24 RESULTADOS ........................................................................................................................................ 26 RESULTADOS DE CAMPO ............................................................................................................................... 26 RESULTADOS DE EXPERIMENTOS EN LABORATORIO .................................................................................... 61 DISCUSIÓN ........................................................................................................................................... 67 VARIABLES AMBIENTALES ............................................................................................................................. 67 ZOOPLANCTON .............................................................................................................................................. 72 ROTÍFEROS ................................................................................................................................................ 72 MICROCRUSTÁCEOS ................................................................................................................................. 77 MACROINVERTEBRADOS DEPREDADORES ................................................................................................... 84 ESTRUCTURA DE LA COMUNIDAD Y CAMBIOS ESTACIONALES. .................................................................... 88 RELACIONES DEPREDADOR-PRESA................................................................................................................ 90 CONCLUSIONES .................................................................................................................................... 98 REFERENCIAS BIBLIOGRÁFICAS ........................................................................................................... 100 ANEXO I. ESQUEMATIZACIÓN DE LAS INTERACCIONES DEPREDADOR-PRESA ........................................ 112 ANEXO II. ARTÍCULO DE REQUISITO ..................................................................................................... 113 1 RESUMEN La depredación ha sido considerada como uno de los factores más importantes en la estructuración de las comunidades biológicas. En los sistemas acuáticos epicontinentales, los peces planctívoros han sido considerados como los depredadores más importantes que ejercen un fuerte efecto descendente sobre el zooplancton; sin embargo, en ausencia de peces, los macroinvertebrados depredadores podrían jugar un papel muy importante en el control de las poblaciones de zooplancton. Por otro lado, varios estudios en latitudes templadas han demostrado que las plantas acuáticas (macrófitas) son un factor determinante en la composición de la comunidad de macroinvertebrados y zooplancton; no obstante, en las zonas tropicales no es clara la relación macrófitas-macroinvertebrados-zooplancton. En este estudio se evaluó el impacto de la comunidad de invertebrados depredadores y de las variables físicas y químicas del agua, sobre la estructura de la comunidad del zooplancton metazoario en 4 zonas con diferentes especies de macrófitas en la Presa Benito Juárez en el estado de México durante un ciclo anual. Con los datos obtenidos de campo, se determinó la diversidad del índice de Shannon-Wiener y se compararon las comunidades de macroinvertebrados y zooplancton por separado con un análisis de similitud de Bray-Curtis. Además, se relacionaron los datos de los parámetros físicos y químicos con las abundancias de los macroinvertebrados y el zooplancton a través de un análisis de correspondencia canónica (CANOCO). Posteriormente, se aislaron las especies de depredadores macroinvertebrados más representativas de cada sitio (Rhionaeschna multicolor, Ischnura sp., Chaetogaster sp., Macrocyclops fuscus y Asplanchnopus multiceps) y se hicieron pruebas de preferencia alimenticia, respuestas funcionales y comportamiento alimentario. Los valores de oxígeno disuelto, pH, conductividad, clorofila a, profundidad y biomasa de las macrófitas mostraron diferencias estadísticas (P<0.05) entre los sitios de muestreo. El CANOCO mostró que la presencia de las macrófitas fue determinante en la variación ambiental y en la estructura de la comunidad, ya que estuvieron fuertemente relacionadas a la presencia de varios taxones dominantes (Trichocerca, Lecane, Lepadella, bdelloideos, copépodos, zigópteros, anisópteros y oligoquetos). El análisis de Bray- 2 Curtis mostró que las comunidades de zooplancton y macroinvertebrados asociados a las macrófitas Egeria densa y Nymphoides fallax fueron similares, mientras que los ensamblajes en Typha latifolia y en la zona sin plantas formaron dos grupos separados. Se concluyó que la estructuración de la comunidad zooplanctónica estuvo relacionada a variables bióticas y abióticas, las cuales variaron dependiendo de la especie de macrófita a la que estuvieron asociadas. Los sitios con mayor complejidad estructural (E. densa y N. fallax) determinaron una mayor diversidad asociada a su mayor heterogeneidad ambiental, lo cual, también se relacionó con una disminución de la depredación a causa de la interferecia estructural. Durante los experimentos de laboratorio se observó que las preferencias variaron dependiendo de los hábitos de los depredadores, de las estrategias de las presas y de la presencia de macrófitas, siendo las náyades el invertebrado depredador más voraz, con el potencial de reducir fuertemente las abundancias del zooplancton (planctónico principalmente); sin embargo, esta voracidad puede verse afectada por la presencia de otros depredadores vertebrados e invertebrados. Por lo tanto, además de la estructura del hábitat y las estrategias contra la depredación que presente el zooplancton, estos factores también deben considerarse al momento de interpretar el efecto que puedan tener diferentes depredadores invertebrados sobre la estructuración de comunidades del zooplancton en cuerpos de agua. 3 ABSTRACT During the last decades, predation has been considered one of the essential factors in structuring biological communities. In epicontinental aquatic systems, planktivorous fish have been considered the most critical predators that exert a strong top-down effect on zooplankton; however, in the absence of fish, predatory macroinvertebrates could play a crucial role in controlling zooplankton populations. On the other hand, several studies in temperate aquatic systems have shown that aquatic plants (macrophytes) are a determining factor in the composition of the macroinvertebrate and zooplankton community; however, in the tropics, the macrophytes- macroinvertebrates-zooplankton relationship is not clear. In this study, the impact of predatory invertebrates on the metazoan zooplankton community structure was evaluated in 4 areas with different macrophyte species in the Benito Juárez Reservoir during an annual cycle. Using the data obtained from the field, the Shannon-Wiener diversity was determined, and the macroinvertebrate and zooplankton communities were compared separately with a Bray-Curtis similarity analysis. Also, data of physical and chemical parameters were correlated to the abundances of macroinvertebrates and zooplankton through a canonical correspondence analysis (CANOCO). Subsequently, the most representative macroinvertebrate predator species from each site (Rhionaeschna multicolor, Ischnura sp., Chaetogaster sp., Macrocyclops fuscus, and Asplanchnopus multiceps) were isolated and tests of food preference, functional responses and feeding behavior were performed. The values of dissolved oxygen, pH, conductivity, chlorophyll a, depth, and biomass of the macrophytes showed statistical differences (P <0.05) between the sampling sites. CANOCO showed that macrophytes were decisive in environmental variation and community structure since they were related to several dominant taxa (Trichocerca, Lecane, Lepadella, bdelloids, copepods, zygopterans, anisopterans, and oligochaetes). The Bray-Curtis analysis showed that the zooplankton and macroinvertebrate communities associated with the macrophytes Egeria densa and Nymphoides fallax were similar, while the assemblages in Typha latifolia and in the zone without plants formed two separate groups. The zooplankton community structure was related to biotic and abiotic variables, which varied depending on the macrophyte structural complexity to which they were 4 associated. The sites with greater structural complexity (E. densa and N. fallax) determined a greater diversity associated with their environmental heterogeneity, which was also related to a decrease in predation due to structural interference. Results of the laboratory experiments showed that prey-preferences varied depending on predator habits, prey strategies, and the presence of macrophytes. Naiads were the most voracious invertebrate predators with a high potential of reducing the abundances of the zooplankton, primarily planktonic species. However, this voracity could be affected by the presence of another predator, vertebrate or invertebrate. Therefore, in addition to the habitat structure and the strategies against predation presented by zooplankton, these factors must also be considered when interpreting the effect that different invertebrate predators may have on the structuring of zooplankton communities in waterbodies. 5 INTRODUCCIÓN Uno de los aspectos de mayor interés en ecología acuática es el estudio de las interacciones ecológicas que determinan la estructura de los organismos (Krebs, 1985; Lampert y Sommer, 2007). Estas interacciones son reguladas por una combinación de factores bióticos y abióticos (Rettig et al., 2006). Por un lado, se ha apoyado la idea de que existe un control ambiental que es regulado por procesos abióticos (control ascendente o “bottom up”), durante el cual, los factores físicos y químicos del agua regulan fuertemente la estructura de los organismos. Por otro lado, existe la idea de que el control principal para la estructuración de las comunidades planctónicas se basa en procesos bióticos, dentro de los cuales la depredación (control descendente o “top-down”) y la competencia, son las dos principales interacciones que han sido consideradas dentro del funcionamiento de los diferentes ecosistemas (Murdoch y Bence, 1987; Rothhaupt, 1990; Dodson, 2005; Lampert y Sommer, 2007). Finalmente, se ha llegado a la conclusión de que ambos controles (bottom up y top down) actúan simultáneamente sobre las comunidades; sin embargo, dependiendo de las características de cada sistema, uno de ellos podría dominar y tendría un mayor efecto sobre la distribución y abundancia de los organismos. La depredación ha sido considerada como uno de los factores más importantes en el modelaje de las comunidades y en la determinación de su densidad y estructura de las comunidades biológicas. La depredación es una interacción basada en el consumo de un organismo (presa) por otro (depredador), siempre y cuando la presa haya estado viva antes del ataque del depredador. Una de las características más importantes de la depredación, es que el depredador ejerce un impacto directo sobre la población de su presa, modificando así, la tasa de producción de sus recursos (Begon et al., 2006). La depredación ocurre a través de la sucesión de cuatro fases: encuentro, reconocimiento de la presa/ataque, captura/manipulación de la presa e ingestión de la presa. La probabilidad de éxito del depredador en este proceso, está dada por el producto de las probabilidades de éxito del depredador en cada una de las fases mencionadas anteriormente (Greene, 1983). 6 La interacción depredador-presa puede ser directa o indirecta; la interacción directa implica un encuentro físico mediante el cual el depredador mata a la presa y la elimina del sistema. La interacción indirecta se lleva a cabo mediante señales químicas, en donde la presa recibe información acerca del riesgo de depredación existente en su ambiente por medio de la recepción de señales químicas (kairomonas) liberadas por los depredadores o por organismos de la misma especie (Brönmark y Hansson, 2012). De este modo, las presas pueden generar cambios en su comportamiento, morfología o historia de vida, dependiendo de cuál estrategia es la que le confiere una mayor eficiencia biológica a la población de individuos en riesgo (Weis y Candelmo, 2012). Cabe mencionar que casi todas las interacciones depredador- presa, ocurren dentro del contexto de una red trófica mucho más compleja, por lo que los cambios en la densidad poblacional de ciertos depredadores pueden ser dependientes de especies de niveles tróficos más altos o bajos (Abrams, 2001). También se debe considerar que la depredación es selectiva, por lo que diferentes depredadores tienen preferencias únicas sobre diferentes especies o tamaños de presas. Por lo anterior, es que existen dos grandes patrones de depredación selectiva: la depredación por vertebrados y la depredación por invertebrados (Dodson, 2005). Dentro de los depredadores vertebrados planctívoros, los organismos más estudiados son los peces, ya que son considerados como los depredadores más importantes de los sistemas acuáticos debido a que todas las especies son planctívoras al menos en los estadios juveniles, provocando así, un control de tipo descendente sobre las comunidades de zooplancton (Diehl, 1992). La intensidad con la que el control descendente sucede depende de varios factores, entre ellos la presencia de macrófitas las cuales, pueden llegar a restringir el movimiento de los depredadores y reducir su habilidad para detectar y capturar a sus presas (Winfield 1986; Diehl, 1988; Engel, 1988; Tatrái y Herzig, 1995; Walker et al., 2013). En este contexto se sabe que las macrófitas pueden modificar de diversas formas las 7 interacciones tróficas y otros aspectos del funcionamiento del cuerpo de agua donde se encuentran (Jeppesen et al., 1998). Uno de los papeles más importantes de las plantas acuáticas es que ofrecen refugio al zooplancton contra los depredadores (Savino y Stein, 1982; Timms y Moss, 1984; Jeppesen et al., 1997; Burks et al., 2002; Humphries et al., 2011). Se ha reportado que la diversidad de zooplancton depende del volumen de macrófitas que haya en el cuerpo de agua y se ha observado que organismos como los copépodos ciclopoideos y Ceriodaphnia son más abundantes en zonas donde las plantas ocupan un mayor volumen, mientras que Daphnia, Bosmina y Diaphanosoma prefieren sitios con menor volumen de planta (Jeppesen et al., 1998). Por otro lado, la vegetación acuática provee de hábitat a muchos invertebrados depredadores, ya que existe asociada a ella, una muy alta diversidad de alimentos y refugio contra depredadores de niveles tróficos superiores y estabilidad microambiental para sus huevos y larvas. Estos invertebrados han demostrado tener un fuerte impacto de depredación sobre las poblaciones del zooplancton (Hampton et al., 2000). Dentro de los ejemplos más conocidos encontramos a las larvas de odonatos (Lombardo, 1997), escarabajos distícidos y notonéctidos (Arnér et al., 1998), coríxidos, ácaros de agua, hidras (Elliot et al., 1997) y gusanos planos (Beisner et al., 1996), entre otros. Un aspecto importante para resaltar es que la diversidad taxonómica y densidad de los depredadores invertebrados epifíticos, están relacionadas con la densidad y forma de crecimiento o complejidad estructural de las macrófitas a las que están asociados, ya que se ha observado que conforme aumenta la biomasa de macrófitas y la complejidad estructural, el porcentaje de macroinvertebrados también incrementa (Diehl y Kornijów, 1998; Cheruvelil et al., 2002). Por otro lado, Walker et al. (2013) mostraron que la diversidad de invertebrados varía dependiendo de la especie de macrófita, encontrando que las plantas que albergan un mayor porcentaje de macroinvertebrados depredadores son Elodea, Ceratophyllum y Nymphaea, mientras 8 que la planta emergente Phragmites presentó una dominancia de macroinvertebrados no depredadores (detritívoros, trituradores, raspadores, etc.). Con respecto al zooplancton, desde 1988, Cyr y Downing encontraron que la densidad de macrófitas es responsable de la estructuración de las comunidades del zooplancton, observando que muchos invertebrados dependientes de la productividad primaria estaban fuertemente relacionados a la biomasa de las macrófitas. La relación del aumento de especies de zooplancton en zonas con altas densidades de macrófitas se ha explicado comúnmente con el hecho de que los cladóceros usan a las macrófitas como refugio contra la depredación de vertebrados e invertebrados (Jepessen et al., 1997), mientras que los rotíferos que son depredados por larvas pequeñas de peces buscan refugio contra la depredación en zonas de plantas (Williamson, 1987). Estas aseveraciones actualmente se encuentran en debate, dado que, como ya hemos mencionado, el refugio que puede ofrecer la vegetación a una especie dependerá totalmente de las características de las plantas y su comunidad asociada a ella. En la zona litoral, por otra parte, podemos encontrar una gran diversidad de macroinvertebrados depredadores con preferencias y comportamientos alimentarios muy variables. La diversidad taxonómica y densidad de los depredadores invertebrados epifíticos, están relacionados con: 1) la densidad y forma de crecimiento o complejidad estructural de las macrófitas a las que están asociados, 2) la abundancia y diversidad funcional de la comunidad de peces y su interacción con macrófitas y en un menor grado 3) la turbidez del agua (Cattaneo et al., 1998; van de Meutter et al., 2005). Por lo tanto, la presión por depredación que enfrente el zooplancton en la zona litoral puede llegar a ser muy variable. Para entender las dinámicas depredador-presa, se han generado modelos como el de Lotka y Volterra (Lampert y Sommer, 2007) o el propuesto por Rosenzweig y MacArthur (1963), quienes describen y predicen la interacción entre un depredador y su presa; sin embargo, estos modelos son considerados únicamente como una base 9 para el estudio de las dinámicas depredador-presa, debido a que no logran integrar todos los factores que determinan la estabilidad o inestabilidad de las poblaciones involucradas en dichas interacciones. Debido a lo anterior, recientemente se han realizado muchos esfuerzos en conocer y estudiar cómo es que diferentes estrategias predatorias y antipredatorias, pueden afectar la estabilidad de la interacción depredador-presa (Abrams, 1992; Seger, 1992). Existen varias maneras de poder evaluar el efecto de los depredadores sobre diferentes tipos de presas en condiciones de campo y laboratorio. Para un trabajo en campo es necesario conocer la dinámica de los componentes principales del sistema, y mediante muestreos constantes podemos describir como varían y si existe relación entre dos o más de ellos. Por ejemplo, podemos definir si el crecimiento poblacional de una especie o su disminución se ve relacionada con la presencia, ausencia, disminución o crecimiento de otro organismo. No obstante, estos trabajos de campo siempre tendrán que evaluar parámetros ambientales que también puedan estar teniendo un efecto en nuestros organismos, y además hay que considerar que, al ser un trabajo directo, muchas variables podrán escapar de nuestro alcance y muchas veces no podremos tener una certeza total de que los que estamos analizando es un “todo”. Por lo tanto, siempre se recomienda hacer experimentos de laboratorio, que ayuden a corroborar lo que se observó en campo (Weis y Candelmo, 2012) En este sentido, se han desarrollado experimentos de laboratorio que evalúan la respuesta funcional, respuesta numérica, preferencia alimentaria, comportamiento alimentario, tiempo de manejo, etc. de los depredadores (Lampert y Sommer, 2007; Gliwicz, 2009). Este tipo de experimentos nos ayuda a entender el potencial efecto de los depredadores sobre sus presas de manera aislada sin otro tipo de interferencias (Resetarits y Bernardo, 1998). Existen algunos estudios que han evaluado el efecto de diferentes depredadores invertebrados sobre el zooplancton, por ejemplo, Adrian y Frost (1992) determinaron que la dieta de Tropocyclops prassinus mexicanus estaba principalmente compuesta de microalgas y rotíferos pudiendo consumir hasta el 100% de su peso en un solo día. McPeek (1990a, 1990b) 10 encontró que, en presencia y ausencia de peces, las larvas de odonato (Zygoptera: Coenagrionidae) eran los depredadores invertebrados más abundantes y que presentaban un comportamiento dependiente de la presencia de otros depredadores. Chowdhury et al. (1989) estudiaron el efecto de la depredación de la larva de odonato Enallagma cyathigerum con relación al tamaño y la densidad de sus presas. En sus resultados observaron que E. cyathigerum presentó una respuesta funcional tipo II, prefiriendo siempre a las presas de mayor tamaño; sin embargo, cuando las presas grandes se encontraban en bajas abundancias en relación con las presas pequeñas, E. cyathigerum ajustaba su preferencia hacia las presas chicas; por lo tanto, se observó que su efecto depredador puede ampliar y modificar su espectro del zooplancton. La respuesta funcional tipo II que presentó E. cyathigerum es común en la mayoría de los depredadores invertebrados, esta respuesta depende de la tasa de encuentros con su presa, del tiempo de manejo y del tiempo en que los organismos queden saciados. Gráficamente se representa con una curva exponencial en donde la asíntota se denota por la saciedad que desacelera el proceso de alimentación; en comparación con la respuesta funcional de tipo I, ésta suele representarse gráficamente con una línea recta, en donde el consumo de presas incrementa linealmente conforme incrementa su densidad, esto sucede por que los depredadores no invierten mucho tiempo en el manejo de sus presa; los organismos filtradores son los ejemplos más comunes en respuestas de este tipo. Por otro lado, Burks et al. (2001) reportaron que la larva de anisóptero Epitheca cynosura era capaz de eliminar todas la daphnias del ambiente en un periodo de 24 h; sin embargo, al incrementar la densidad de macrófitas, el consumo sobre los cladóceros disminuía. Si se toma en consideración todo lo anterior, en el presente trabajo seleccionamos un cuerpo de agua tropical de elevada altitud en donde la presencia de peces es muy baja y en donde podemos encontrar diferentes especies de macrófitas a lo largo de la zona litoral. Por lo tanto, se espera poder definir cómo se estructuran las comunidades zooplanctónicas debido a la depredación de los invertebrados asociados a diferentes especies de macrófitas. De esta manera se tendría un mejor entendimiento de las dinámicas anuales que existen entre macrófitas, invertebrados 11 depredadores y zooplancton, y así, poder generar hipótesis sobre el papel ecológico que pueden llegar a desempeñar los invertebrados depredadores en otros cuerpos de agua. Además, mediante experimentos de laboratorio, se podrá determinar el potencial efecto de los depredadores dominantes del sistema sobre diferentes especies zooplanctónicas, con la idea de complementar toda la información adquirida en campo. ANTECEDENTES La estructuración de las comunidades de zooplancton y macroinvertebrados ha sido frecuentemente relacionada a cambios en los parámetros físicos y químicos del ambiente (principalmente clorofila a y fósforo total) (Paukert y Willis, 2003); sin embargo, Heino (2000) sugirió que la cobertura de macrófitas podría jugar un papel aun más importante en la estructuración de comunidades. Al respecto, Burks et al. (2006) hacen enfásis en que las macrófitas son reguladores importantes en las interacciones tróficas debido a las interferencias estructurales y químicas que pueden tener. Se ha observado que la abundancia del macrozooplancton puede ser hasta nueve veces mayor en las zonas con planta que en áreas con poca o nula vegetación (Basu et al., 2000). Ali et al. (2007), estudiaron la importancia de las macrófitas sumergidas en la diversidad de invertebrados y su relación con las variables físicas y químicas del agua. Ellos encontraron que las especies Najas horrida y Potamogeton schweinfurthii presentaron las mayores abundancias de invertebrados (Rotifera, Cladocera, copépoda, Insecta, protozoa, ostrácoda, turbelaria, tardígrada, anélida y nemátoda). Al final del estudio concluyen que las variables ambientales tuvieron un mayor efecto sobre la distribución de las especies de plantas que sobre los inverteberados, siendo las variables más importantes fósforo (P), nitrato (NO3), potasio (K), sodio (Na), magnesio (Mg), cloro (Cl) y oxígeno disuelto (O2). 12 Tarkowska-Kukuryk (2013) comparó la abundancia de invertebrados epifíticos entre plantas sumergidas y emergentes, sus resultados muestran que las plantas flotadoras pueden albergar una mayor cantidad de invertebrados, lo cual indica que a pesar de que su estructura pudiera llegar a generar bajas concentraciónes de oxígeno, así como mucha sombra en las áreas que se cubren por la planta, si las condiciones no son extremas, es una planta que brinda buenas condiciones de alimento y refugio para los invertebrados. Además, resaltan el hecho de que la presencia de cianobacterias reduce considerablemente el número de taxones de invertebrados epifíticos que pueden encontrarse en las macrófitas. Por lo que hay que considerar que el estado trófico del sistema también es importante al estudiar este tipo de organismos (Zamora-Barrios et al., 2019). Por su parte, Diehl (1992) sugirió que la estructura física de las macrófitas permite la coexistencia de peces y macroinvertebrados, se observó que, en presencia de la planta, la depredación sobre los macroinvertebrados se reduce y por lo tanto permitió que se mantengan en abundancias relativamente altas. Por su parte, González- Sagrario y Balseiro (2003) encontraron que, en la presencia de macroinvertebrados, los peces prefieren a éstos últimos como presas y no al zooplancton; por lo tanto, su impacto sobre el zooplancton dependerá en gran parte de la abundancia de los macroinvertebrados. A su vez, se ha demostrado que el ensamblaje de depredadores que habita en una macrófita está asociado directamente con la estructura física de la planta, por ejemplo, Cheruvelil et al. (2002) reportaron que la mayor biomasa de macroinvertebrados estuvo asociada a plantas verticiladas y con área foliar dividida (disectadas) (ej. Myriophyllum spicatum) en comparación con aquellas que no lo son, debido a que las plantas disectadas proveen una mayor complejidad estructural, un mayor sustrato para alimentarse, así como mayor protección contra la depredación. En un estudio de zoobentos asociado a macrófitas sumergidas en un lago eutrófico, se observó que la diversidad fue baja con dominancia de especies como Chydorus 13 sphaericus, oligoquetos, chironómidos y ostrácodos, lo cual se generalizó como una dominancia de una cadena trófica de tipo detritívora (Mastrantuono, 1986). Aunque la diversidad puede variar de un cuerpo acuático a otro, algunos de los depredadores invertebrados comúnmente encontrados en la zona litoral son cópepodos ciclopoideos, larvas de zigópteros y anisópteros, anfípodos, oligoquetos, dípteros, gasterópodos y ostrácodos (Paterson, 1993; Cheruvelil et al., 2002). Por su parte, Tate y Hershey (2003) analizaron 23 lagos con presencia y ausencia de peces y encontraron que los macroinvertebrados mas abundantes en ausencia de peces fueron distícidos, coríxidos, odonatos, Gammarus y Chaoborus. También realizaron un experimento de comportamiento del distícido donde vieron que tenía preferencia por presas de tamaño grande. De acuerdo con lo revisado hasta el momento, la mayoría de los invertebrados depredadores son potenciales consumidores de zooplancton, por lo que en la zona litoral, el zooplancton se puede ver fuertemente afectado por la presencia de estos organismos. González-Sagrario y Balseiro (2010) realizaron un estudio de campo en donde registraron la distribución del zooplancton y sus potenciales depredadores vertebrados e invertebrados. Sus muestreos los realizaron dentro, a las orillas y fuera de una cama de macrófitas (Ceratophyllum demersum). Los resultados mostraron que la mayoría de las especies de zooplancton se distribuyeron a las afueras de la planta o en el margen donde terminaban las mismas. Sólo algunas especies pequeñas como Bosmina huaronensis y algunos rotíferos pelágicos se distribuyeron equitativamente en los tres sitios y concluyen que las macrófitas no actuaron como refugio para el zooplancton, por el contrario, el zooplancton evitó acercarse o adentrarse a la zona con planta. También encontraron altas densidades de depredadores invertebrados (odonatos y camarones de agua dulce) y pequeños peces litorales en la cama de macrófitas, lo cual habla de que la capacidad de refugio que pueden llegar a tener las plantas acuáticas dependerá completamente del ensamblaje de depredadores que habiten en éstas. 14 De la misma forma Paterson (1993) reportó que la composición de especies de microcrustáceos varía dependiendo del tipo de macrófitas, lo cual fue asociado a las variaciones de disponibilidad de alimento, lo cual coadyuva en la estrsucturación del zooplancton a través de la depredación, la competencia y las condiciones físicas y químicas del hábitat. Si consideramos solo la competencia, podremos observar diferentes resultados en la estructura de la comunidad dependiendo de las especies presentes, por ejemplo, se ha reportado que, en sistemas sin depredadores vertebrados, Ceriodaphnia llega a ser superior que Daphnia en términos de competencia. No obstante, al existir depredadores invertebrados como Chaoborus, las especies pequeñas de zooplancton (Bosmina, Ceriodaphnia, rotíferos) se van reduciendo, y si la abundancia de estos depredadores incrementa mucho, Daphnia también se vuelve una especie rara (Lynch, 1979). Debido a lo anterior, Paterson (1993) hizo énfasis en que la depredación por invertebrados puede estar jugando un papel muy importante en la composición de especies de zooplancton. En contraste con lo anterior, Iglesias et al. (2017) intentaron determinar cual es el efecto de los depredadores vertebrados e invertebrados en un clima templado y uno subtropical realizando experimentos en mesocosmos. Ellos concluyen que independientemente del tipo de zona climática, a diferencia de los peces, los invertebrados depredadores (Palaemonetes argentinus y Gammarus lacustris) no ocasionaron cambios en las abundancias y biomasa del zooplancton ni del fitoplancton. En un estudio similar, Steiner y Roy (2003), evaluaron el efecto de Notonecta undulata sobre Daphnia y otras especies de zooplancton de menor tamaño. Se observó que, a diferencia de lo establecido en la hipótesis de eficiencia por tamaño, Daphnia no dominó el sistema a pesar de no haber depredadores. Por otro lado, cuando el depredador estuvo presente, se generaron efectos descendentes que en varias ocasiones fueron intensos. Sin embargo, no se pudo concluir que las 15 variaciones en Daphnia estuvieron siempre relacionadas a la ausencia o presencia del depredador, por lo que el estudio de las condiciones abióticas y el efecto de los recursos, pudieran ser importantes para explicar este tipo de dinámicas. Finalmente, uno de los estudios de campo que engloban la mayor cantidad de factores se realizó por Kuczynska-Kippen y Nagengast (2006), en donde se comparó el zooplancton de diferentes tipos de plantas (sumergidas, flotadoras y emergentes) en un lago templado. Con base en un análisis de similitud obtuvieron que en cuanto a las abundancias de rotíferos y/o cladóceros, las plantas Myriophyllum, Chara tormentosa y Chara hispida, fueron similares entre ellas; por otro lado, Typha y Nymphea fueron similares también formando un grupo aparte. Observaron que los valores de diversidad fueron mayores en todos los sitios con planta y que la macrófita flotadora enraizada Nymphaea fue la planta que mantuvo la mayor riqueza de zooplancton. Por otro lado, obtuvieron que las variables que tuvieron la mayor influencia sobre la abundancia de especies particulares de zooplancton fueron la longitud de los tallos de las plantas, la concentración de clorofila a y el fósforo total, mientras que las especies pelágicas tuvieron afinidad por la estructura física de las plantas. Además, hay que considerar que el impacto de los depredadores invertebrados sobre el zooplancton dependerá de si las presas potenciales presentan adaptaciones o estrategias que le ayuden a evitar la depredación (Rivera-De la Parra et al., 2016). Por ejemplo, en presencia de los depredadores, las presas pueden cambiar su comportamiento para evitar ser depredados. Beklioglu y Jeppesen (1999), realizaron un trabajo en donde se observó el comportamiento de Eurycercus lamellatus en presencia de aleloquímicos del pez Rutilis rutilis. Al estar presente la señal del depredador, el cladócero cambiaba de hábitat, trasladándose de la zona de plantas hacia el fondo de los recipientes experimentales o hasta el sedimento. Además, cuando las señales químicas fueron de depredadores que previamente habían sido alimentados con E. lamellatus, los organismos de E. lamellatus respondieron con 16 comportamientos agitados que podrían ayudarles a enterrarse en el sedimento, lo cual sería una estrategia más para evitar depredación. Las señales químicas no solo afectan al zooplancton, si no también a los macroinvertebrados depredadores. Se han realizado trabajos de comportamiento de náyades de odonatos (Aeshnidae) en presencia de depredadores, y se ha visto que los organismos pequeños tienden a reducir más su actividad ante la presencia de conespecíficos de mayor tamaño; sin embargo, estos cambios de comportamiento tuvieron un costo con relación a su alimentación (van Buskirk, 1989). Por otro lado, de acuerdo con experimentos realizados en laboratorio por Crumrine y Crowley (2003), en la presencia de conespecíficos de mayor tamaño, las náyades pequeñas se segregan espacialmente para reducir su vulnerabilidad, lo cual se ha reportado como una buena estrategia que promueve la supervivencia de los organismos más pequeños, debido a que estas especies presentan canibalismo (Wissinger, 1988). Cuando se realizaron observaciones en náyades de Coenagrion puella e Ischnura elegans en presencia del depredador Gasterosteus aculeatus, los resultados fueron muy similares; las larvas de odonatos redujeron su actividad como estrategia contra la depredación, y al poner tallos de planta, observaron que la depredación de los peces sobre los odonatos se redujo significativamente, y se concluyó que la presencia de la planta ayuda a disminuír la depredación sobre las náyades pequeñas debido a que los ayuda a mantenerse quietos por más tiempo y a aumentar sus tasas de alimentación sin necesidad de tanto movimiento (Convey, 1988). Por lo tanto, a pesar de que las náyades son depredadores activos con la capacidad de fortalecer las cascadas tróficas a través de una fuerte reducción en las abundancias de sus presas, su efecto depredador se debilita cuando las densidades de sus depredadores aumentan y se promueve el canibalismo (Start y Gilbert, 2017), de tal forma que se vuelve relevante estudiar este tipo de interacciones cuando se intenta conocer el efecto que pueden tener los depredadores sobre las presas. 17 JUSTIFICACIÓN E IMPORTANCIA Por varias décadas, los estudios de depredación acuática se han centrado en vertebrados y no se ha profundizado en los invertebrados depredadores, particularmente en aquellos que habitan la zona litoral. Sin embargo, se ha reportado que pueden jugar un papel muy importante (control descendente) en la estructuración de las comunidades zooplanctónicas ya que representan una fuente importante de mortalidad para su presa (Dodson, 1974; Gliwicz y Lampert, 1993). También es importante mencionar que difieren significativamente en cuanto a su selectividad de especies de presa y estrategias de depredación, por lo que el efecto que ejercen sobre la estructuración de las comunidades de zooplancton puede ser muy variado (Gliwicz y Pijanowska, 1989). Es por esto que los resultados obtenidos en el presente estudio nos ayudaron a entender mejor las interacciones que se presentan en la zona litoral de un cuerpo de agua tropical, así como sus fluctuaciones a lo largo de un periodo anual. Esta información es crucial para poder tener una idea más clara sobre el funcionamiento de la zona litoral en otros cuerpos de agua tropicales en México, recordando que la información al respecto es muy escasa y por tanto necesaria. HIPÓTESIS • Si la presión por depredación de invertebrados es considerablemente fuerte, la comunidad de zooplancton cambiará de acuerdo con la preferencia alimentaria y las especies de depredadores dominantes en cada muestreo. • Si diferentes especies de macrófitas sostienen diferentes comunidades de invertebrados depredadores, se espera que la riqueza y abundancia de sus presas zooplanctónicas varíen dependiendo de las macrófitas. • Si las plantas sumergidas y flotadoras enraizadas albergan una mayor proporción de depredadores invertebrados en comparación con las plantas emergentes, la riqueza y abundancia de la comunidad del zooplancton será menor en las plantas sumergidas y flotadoras. 18 OBJETIVOS Objetivo general: Evaluar el impacto de la comunidad de depredadores invertebrados sobre la estructura de la comunidad zooplanctónica (Rotífera, Cladócera y Copépoda), en 4 zonas con diferentes especies de macrófitas, en la Presa Benito Juárez durante un ciclo anual. Objetivos particulares: 1.- Determinar la relación que existe entre cada especie de macrófita, su diversidad, comunidad de depredadores invertebrados asociada, las variables ambientales y la estructura de la comunidad zooplanctónica (rotíferos, cladóceros y copépodos) a lo largo de un ciclo anual. 2.- Determinar a las especies depredadoras más abundantes de las diferentes macrófitas durante el año de muestreo, considerando cada uno de los filos presentes en el sistema (Rotifera, Annelida, Arthropoda, etc.). 3.- Caracterizar la eficiencia de depredación de cada invertebrado depredador más abundante a través de experimentos de preferencia alimentaria y respuesta funcional. 4.- Analizar el comportamiento del depredador que haya demostrado tener el mayor impacto sobre el zooplancton, con y sin presión de otro depredador. 19 MATERIALES Y MÉTODOS Área de estudio. La Presa Benito Juárez es un cuerpo de agua léntico y somero (longitud máxima=520 m, ancho máximo=150 m, línea de costa= 1300 m, capacidad total= 947hm3). Se ubica al norte del estado de México, en el municipio de Villa del Carbón. Se encuentra entre las coordenadas geográficas 19º 41' 13” y 19° 41´ 30” de latitud norte y 99º 25' 35” y 99° 25´ 41” de longitud oeste a 2540 msnm. El margen de la presa está casi totalmente cubierto de macrófitas, con una clara dominancia de la macrófita sumergida Egeria densa, seguida de la macrófita emergente Typha latifolia y posteriormente la macrófita flotadora enraizada Nymphoides fallax. Este cuerpo de agua representa una fuente de ingresos para los habitantes de la zona, ya que es un sitio ecoturístico donde se practica la pesca deportiva, el senderismo, el campismo y otras actividades relacionadas (Espinosa-Rodríguez et al., 2020). Figura 1. Ubicación espacial del área de estudio “Presa Benito Juárez”. Se señalan los cuatro sitios de muestreo. 20 Medición de variables ambientales en campo Se caracterizó cada estación de muestreo a una profundidad de 20 cm aproximadamente, a través de las siguientes variables físicas y químicas: temperatura y oxígeno disuelto se registró con un equipo YSI 55; el pH y la conductividad específica con un Conductronic PC-18; los nitratos, fosfatos y amonio con un analizador de ion específico YSI 9100, la clorofila a por el método de extracción con acetona utilizando un fluorómetro Turner Designs, las ficocianinas in vivo con un Aquafluor y la turbidez se analizó con un tubidímetro Cole-Parmer. Con los datos obtenidos a lo largo del año se realizó una prueba de normalidad y para conocer si había diferencias estadísticas entre los sitios de estudio se realizó una prueba de ANOVA. Posteriormente, se analizó la influencia de aquellas variables ambientales (clorofila a, turbidez, nitratos y fosfatos) asociadas a la productividad del sistema en cada uno de los sitios de muestreo (sin planta, Egeria densa, Typha latifolia y Nymphoides fallax) para cada uno de los grupos de organismos estudiados (rotíferos, microcrustáceos y macroinvertebrados). Para este análisis los datos de las variables físicas y químicas (a excepción del pH) se tranformaron previamente (log x+1), se consideraron los sustratos representativos de los sitios de muestreo como variables nominales y se utilizó la permutación de Monte Carlo (4999) para determinar la significancia estadística de la prueba. El análisis se realizó con el programa CANOCO v. 4.5 (Ter Braak, 1986). También mediante el software PAST 3, se realizó un análisis de similitud de Bray-Curtis con el logaritmo de pares agrupados para el zooplancton y los invertebrados depredadores por separado. Recolecta de invertebrados depredadores y de zooplancton Para comparar la comunidad de invertebrados depredadores y la del zooplancton en diferentes hábitats, se seleccionaron cuatro sitios litorales dentro del embalse: uno en zona con Typha latifolia, uno en zona con Egeria densa, uno en zona con Nymphoides fallax y uno donde el sustrato no presentó vegetación (Figura 1). Estos sitios fueron muestreados mensualmente durante el periodo de mayo de 2015 a abril de 2016 para abarcar el ciclo anual. En total se obtuvieron 192 muestras (48 de zooplancton y 144 de invertebrados); las muestras de zooplancton se obtuvieron filtrando 60 L de agua 21 superficial con una red zooplanctónica de 50 µm, posteriormente se concentraron en 180 ml y se fijaron con formol a una concentración final de 4% (APHA, 1999). Los invertebrados fueron recolectados por triplicado en cada sitio de muestreo, realizando arrastres de 2 m con una red-D (de 30 cm de ancho y con una malla de 300 μm) a una profundidad de 30 cm, filtrando un total de 9.5 L; los organismos se fijaron con etanol al 70%. Este método nos brindó la capacidad de estimar abundancias de invertebrados de manera repetida (Crowley y Johnson, 1992; Stocks et al., 2003; Siepielski y McPeek, 2013). Análisis de las muestras en laboratorio Posteriormente, las muestras se analizaron en el laboratorio de zoología acuática de la FES Iztacala, UNAM, con la ayuda de microscopios estereoscópicos y ópticos (Nikon SM2645 y Nikon Eclipse E600 respectivamente). Las especies se identificaron con claves especializadas para cada grupo (Koste, 1978; Benzi, 2005; Elías-Gutiérrez et al., 2008; Merrit et al., 2008). La cuantificación del zooplancton se realizó con una cámara de Sedgwick-Rafter tomando tres réplicas de cada muestra, para los macroinvertebrados se contaron todos los organismos en cada muestra concentrada en un volumen aproximado de 250 ml. La diversidad se calculó con el índice de diversidad de Shannon-Wiener (Krebs, 1985). Obtención de biomasa para cada grupo Todas las biomasas utilizadas se obtuvieron a partir de valores de peso seco previamente reportados para cada una de las especies. La biomasa (peso seco) de las náyades (zigópteros y anisópteros), se obtuvo en el laboratorio a través del peso directo de los organismos previamente secados en una estufa de desecación a 60 oC durante 72 horas, y calculando su promedio. Para categorizar a las especies como dominantes, temporales, comunes y raras se realizó la prueba de asociación de 22 Olmstead-Tukey utilizando las abundancias (log x+1) y las frecuencias (%) de cada especie (Sokal y Rohlf, 2012). Las pruebas se realizaron para cada grupo de organismos (rotíferos, microcrustáceos y macroinvertebrados) en cada uno de los sitios de muestreo. Con los datos obtenidos, se seleccionaron solo a las especies dominantes para posteriormente incluirlas en el análisis de correspondencia canónica. Recolecta de macrófitas Durante el muestreo anual, también se cuantificó mensualmente la biomasa de las diferentes macrófitas en gramo de peso seco por metro cúbico (g PS.m-3) con un nucleador de PVC, el cual se introdujo de forma recta enterrándolo en el sedimento y posteriormente se retiró cuidadosamente la macrófita para la cuantificación de su biomasa (g peso seco/m3) (Madsen et al., 2007). El área cubierta por cada macrófita fue estimada a simple vista con la ayuda de un mapa de la presa en el cual se marcó la sombra de las macrófitas (Mazzeo et al., 2003). Recolecta de peces Con el fin de descartar la presencia de peces en la zona litoral, se colocaron durante cada muestreo 3 trampas de botella para peces en cada uno de los sitios (Cervantes- Martínez, com. pers.). Para poder establecer relaciones tróficas entre los depredadores y las presas encontradas en campo, es necesario conocer la preferencia alimentaria de los depredadores por lo que se llevaron a cabo los siguientes experimentos. Preferencia alimentaria Para este experimento se utilizaron muestras vivas de campo donde se separaron las presas y se seleccionó a los invertebrados representativos de cada sitio. Se colocó a 23 los depredadores en inanición durante 24 horas en 500 ml de medio EPA (96 mg de NaHCO3, 60 mg de MgSO4, 60 mg de CaSO4 y 4 mg de KCL por litro de agua desionizada). Esto sirvió también para aclimatar a los organismos al nuevo medio. Posteriormente, se colocaron en un recipiente de 500 ml, las presas encontradas en campo a la misma densidad y se colocó un depredador en cada unidad experimental. Cada unidad experimental consistió de 50 rotíferos (Plationus patulus), 26 cladóceros (8 Alona guttata, 8 Simocephalus serrulatus, 4 Scapholeberis kingi, 3 Ceriodaphnia cf. dubia, 2 Ilyocryptus sp y 1 Daphnia cf. mendotae), 20 copépodos ciclopoideos, 4 anfípodos, 10 larvas de díptero y una larva de efemeróptera como posibles presas. De este experimento se realizaron 4 repeticiones para cada depredador (Asplanchnopus multiceps, Chaetogaster sp., náyades de Ischnura sp., náyades de Rhionaeschna multicolor y Macrocyclops fuscus) y se dejó a los organismos alimentarse durante 2 horas e inmediatamente después, se extrajeron los depredadores de cada una de las repeticiones para evitar que siguieran alimentándose. Se fijó todo con formol al 4% y se cuantificó el número de presas consumidas, las cuales fueron calculadas como la diferencia entre la densidad inicial y la densidad final. Para el índice de preferencia alimentaria, se utilizó la ecuación de α de Manly (Krebs, 1999): • αi= ri/ni (1/∑(rj/nj)) Donde: αi= alfa de Manly´s para el tipo de presa i ri, rj= proporción del tipo de presa i o j en la dieta (i y j = 1, 2, 3, ...) ni, nj = proporción del tipo de presa i o j en el ambiente m= número de especies-presa probadas donde: αi= 1/m, alimento no preferido o seleccionado αi > 1/m, especie-presa i es preferida en la dieta αi < 1/m, especie-presa i es evitada en la dieta Para caracterizar a los depredadores invertebrados más representativos encontrados en campo, es importante conocer como responden a cambios en la disponibilidad de sus presas, y que tipo de estrategias predatorias son las que le confieren una mayor eficiencia a la hora de alimentarse, para esto se realizaron los siguientes experimentos. 24 Respuestas funcionales Se seleccionaron a los depredadores más representativos de la comunidad zooplanctónica y de macroinvertebrados durante el año de muestreo y se utilizaron las presas preferidas por cada depredador. Para cada depredador se realizó lo siguiente: Se colocó al depredador en inanición durante 24 horas en 500 ml de medio EPA. Después, se colocó uno de estos individuos en vasos con 100 ml del mismo medio, con la presa correspondiente a 6 diferentes densidades, tomando como densidad intermedia la observada en campo (x), por lo que las densidades fueron 1/4x, 1/2x, x, 2x, 4x y 8x. Se realizaron 4 repeticiones de cada una. Inmediatamente después se filtraron cada uno de los tratamientos con un tamiz de 90 µm de apertura de malla con la finalidad de extraer los depredadores y evitar que siguieran alimentándose. Se hizo el conteo de las presas no consumidas en cada repetición de cada tratamiento en el microscopio estereoscópico. El consumo de la presa fue calculado como la diferencia entre la concentración inicial y la final después de los 60 minutos de alimentación. La respuesta funcional se determinó con base en la ecuación de Michaelis-Menten (Lampert y Sommer, 2007): • V=VmaxS/(S+Km) donde: V= Índice de consumo (masa/tiempo) Vmax= Valor de saturación del índice de consumo S= Concentración del recurso (masa/volumen) Km= Constante de saturación-media Comportamiento alimentario Se realizaron experimentos de comportamiento alimentario con los depredadores más representativos del sistema (náyades de Ischnura sp. y de Rhionaeschna multicolor). Se evaluó cómo se modifica el comportamiento ante la presencia o ausencia de otro depredador (Goodea atripinnis) con la finalidad de poder suponer su impacto en las comunidades zooplanctónicas naturales de otros sistemas. Para esto se colocó un 25 depredador (Ischnura sp. o R. multicolor) en un vaso de 150 ml con 100 ml de EPA con 0.5x106 céls.ml-1 de Chlorella vulgaris, dos ramas de planta artificial (similar a E. densa) y la presa correspondiente (Daphnia pulex) a una densidad de 2 ind.ml-1. Para cada depredador se realizaron 12 observaciones en medio condicionado con aleloquímicos de pez y 12 sin la presencia de aleloquímicos. Para la obtención del medio con aleloquímicos se colocaron recipientes de 1.5 L conteniendo 1 L de medio EPA y un pez en cada recipiente (de aproximadamente 4 cm de longitud total). Se mantuvieron en el medio durante 24 horas, después de transcurrido este tiempo, se realizaron las observaciones utilizando el agua de los recipientes con pez, como medio para los tratamientos con aleloquímicos. Durante cada una de las observaciones se registró la duración y el número de ocurrencias de los siguientes componentes: encuentro, ataque, fallos, captura, escapes, ingestas y tiempo de manejo. Finalmente, las diferencias entre los tratamientos se compararon estadísticamente por medio de una t-student y se graficaron los datos. 26 RESULTADOS RESULTADOS DE CAMPO Se obtuvieron diferencias significativas entre los valores de oxígeno disuelto registrados en cada sitio de manera anual (P<0.001). El oxígeno disuelto mantuvo valores entre 7.39 y 12.77 mg L-1 a lo largo del año en la mayoría de los sitios con un promedio anual de (9.43 mg L-1) (Fig. 2a). El sitio con Nymphoides fallax fue el único que durante los meses de junio, julio y agosto presentó valores de entre 4.10 y 5.15 mg L-1. De manera general se puede observar, que el sitio con Egeria densa fue el sitio que presentó los valores más altos de oxígeno (x̄=11.03 mg L-1) seguido del sitio con Typha latifolia y el sitio sin planta (x̄= 9.20 mg L-1 y x̄= 9.84 mg L-1 respectivamente), finalmente, Nymphoides fallax presentó la menor concentración promedio de oxígeno anual (x̄= 7.64 mg L-1). La temperatura (Fig. 2b) presentó una variación entre 14.86 a 28.43 °C, se observa que los valores de esta variable fueron disminuyendo sus valores conforme nos acercamos a los meses de diciembre y enero; no obstante, se presentan picos de incremento en temperatura cada dos o tres meses en todos los sitios, por ejemplo: junio, septiembre, noviembre y febrero. Todos los sitios tuvieron una tendencia similar en el cambio de temperatura a lo largo del año y entre los sitios no existieron diferencias significativas (P>0.05). El mes donde se registró el valor de temperatura más bajo fue enero (14.86°C) y junio fue el mes que presentó la temperatura más alta (28.43°C) en el sitio sin macrófita, dichos valores fueron registrados en el sitio sin planta. Marzo fue el mes en el que los sitios tuvieron una mayor diferencia de temperatura entre ellos variando entre los 17.6 a 23.6°C. El pH (Fig. 2c), varió sin mostrar una tendencia clara, sin embargo, la tendencia muestra un incremento a partir de la época de lluvias hacia los meses fríos y una disminución hacia los meses cálidos. Los valores registrados oscilaron entre 7.13 y 9.76, sin embargo, todos los sitios presentaron valores de pH mayores a 8 a excepción del sitio con Nymphoides fallax donde se presentaron los valores más 27 bajos de pH en los meses junio, julio, agosto y abril. Éste fue el único sitio que mostró diferencias significativas con relación a los sitios sin planta y Egeria densa (P<0.05). La conductividad (Fig. 2d) se registró entre 54 y 80 μS cm-1, esta variable también tuvo una variación irregular a lo largo del año, pero se logra observar que, en los meses de julio, agosto y septiembre, se observan los valores más altos de conductividad para los sitios Typha latifolia, Nymphoides fallax y sin planta (80, 77 y 74 μS cm-1 respectivamente). En el caso de Egeria densa la conductividad más alta se presentó durante los meses de junio a diciembre (x̄= 77 μS cm-1) y también el mes de febrero (78 μS cm-1). Se observan diferencias significativas entre el sitio con Egeria densa y los sitios con Typha latifolia y Nymphoides fallax (P<0.05). En el caso de la clorofila a (Fig. 2e), ésta se presentó en un rango bastante amplio de 1.47 a 62.13 µg L-1, se puede observar que los valores de mayor clorofila a se registraron durante los meses de julio, agosto y septiembre. Nymphoides fallax presentó una mayor concentración de clorofila a comparado con los demás sitios (P<0.05). Para las ficocianinas (Fig. 2f), los datos registrados son de tipo cualitativo. El rango detectado de ficocianinas fue de 0.033 a 1.098 UF. Respecto a esta variable, no se observaron diferencias significativas entre los sitios de muestreo (P>0.05). Junio, julio y agosto, fueron los meses donde se presentaron las mayores concentraciones de ficocianinas. En enero, se registró un valor elevado de ficocianinas para el sitio con Nymphoides fallax. 28 Figura 2. Variación de oxígeno disuelto, temperatura, pH, conductividad, clorofila a y ficocianinas de los diferentes sitios de muestreo durante el periodo mayo 2015 – abril 2016. Los valores de fosfatos variaron entre los 0.1 y los 1.28 mg L-1 (Fig. 3a). No existieron diferencias significativas en los valores de fosfatos entre los diferentes sitios de muestreo (P>0.05). Se observan tres picos de fosfatos para los sitios con Egeria 29 densa (0.87 mg L-1 PO4), Typha latifolia (0.96 mg L-1 PO4) y Nymphoides fallax (1.28 mg L-1 PO4) en el mes de noviembre con diferencias significativas (P<0.05). Los nitratos variaron en general de 0 a 1.97 mg L-1, existió una tendencia a ir incrementando los valores de nitratos de mayo a septiembre y posteriormente, siguieron incrementando, pero con caídas en las concentraciones en los meses de diciembre, febrero y marzo (Fig. 3b). El mes de octubre presentó una disminución en los valores de nitratos de los sitios sin macrófita y con Typha latifolia; en este mes en los sitios con Egeria densa y Nymphoides fallax se siguieron incrementando las concentraciones de nitratos. No existieron diferencias significativas en las concentraciones de nitratos entre los sitios de muestreo (P>0.05). La variación en turbidez (Fig. 3c) no presentó diferencias significativas entre los sitios de muestreo (P>0.05). Los valores oscilaron entre 0.06 y 18.2 UNT. Los meses con mayor turbidez fueron junio, julio, agosto y septiembre, durante los cuales Nymphoides fallax fue el sitio que menor turbidez presentó. Diciembre fue el mes en donde todos los sitios presentaron los valores más bajos de turbidez, exceptuando a Egeria densa que su valor más bajo fue en marzo. La profundidad (Fig. 3d) osciló entre los 0.26 y 0.66 m. En general, hubo diferencias entre los sitios de muestreo, se observó que los sitios con Typha latifolia y Nymphoides fallax fueron similares entre ellos (P>0.05), pero diferentes a los sitios sin macrófita y Egeria densa (P<0.001). Por su parte, E. densa y el sitio sin macrófita no presentaron diferencias significativas (P>0.05). En los cuatro sitios se observó que la mayor profundidad se alcanzó durante los meses de agosto, septiembre y octubre, dependiendo del sitio. Enero, febrero y marzo fueron meses donde el sitio con E. densa volvió a aumentar su profundidad. La biomasa en peso seco (Fig. 3e) de los tres sitios con planta varió entre 253 y 2535 g m-3. La biomasa entre los sitios fue diferente significativamente (P<0.001) y solo los sitios con Egeria densa y Nymphoides fallax fueron similares entre ellos (P>0.05). Los sitios con E. densa y N. fallax presentaron su mayor biomasa en el mes de noviembre, mientras que el sitio con Typha latifolia presentó su mayor biomasa en los meses de 30 junio, julio y agosto. Cabe mencionar que en el mes de julio se comenzó a registrar la presencia de Egeria densa en el sitio que sólo tenía N. fallax en un principio, por lo que también anexamos al gráfico la biomasa que hubo de E. densa en este sitio. Figura 3. Variación de fosfatos, nitratos, turbidez, profundidad y biomasa de macrófias de los diferentes sitios de muestreo durante el periodo mayo 2015 – abril 2016. Note las diferencias en las escalas de los ejes Y. u u ~1.1 ~ I .. ! &1.1 .. .. .. " u ;- ! 2IOD • ~ : 15m I , . ,~ 0 Fosf¡¡tos • ,, , o- .. 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Entre ellos se registraron los siguientes grupos: turbelarios, ácaros, oligoquetos, zigópteros de talla pequeña (en sus primeros 30 días de vida), copépodos (Tropocyclops prasinus y Macrocyclops fuscus) y rotíferos depredadores (Asplanchnopus multiceps y Cupelopagis vorax), por lo que la presión por depredación ejercida por estos organismos dependerá del tipo de presas que seleccionen y de la abundancia del depredador (Gama-Flores et al., 2011). Como antecedente conocemos que Cupelopagis vorax consume principalmente protozoos y algunos rotíferos perifíticos de talla pequeña como Squatinella lamellaris, 76 Lecane bulla, Lepadella sp. y algunos bdelloideos (Espinosa-Rodríguez et al., 2021). Tropocyclops y Macrocyclops han mostrado preferencia por braquiónidos y Polyarthtra sp. (Adrian y Frost, 1992; Dieguez y Gilbert, 2002), finalmente, se ha reportado que Asplanchnopus multiceps presenta una dieta que incluye especies como Plationus patulus y chydoridos (Nandini y Sarma, 2005b). Los depredadores mencionados anteriormente, ya han sido reportados con anterioridad como organismos capaces de modificar variables de comportamiento, morfológicas o de historia de vida de sus presas (Gama-Flores et al., 2013). Nuestros resultados de laboratorio muestran que tanto Asplanchnopus como Macrocyclops, consumen a uno de los rotíferos más abundantes del sistema: Plationus patulus. Sin embargo, al ofrecer una mayor variedad de presas, se observó que la preferencia de ambos organismos no fue hacia el rotífero, si no hacia otras presas de mayor tamaño como Scapholeberis, Alona y Chydorus. Esto es posiblemente debido a que ambos depredadores tienen características morfológicas que les confieren la capacidad de alimentarse de presas de mayor tamaño, por ejemplo, los copépodos presentan un sistema mandibular fuerte capaz de depredar presas de tamaño grande (Suárez Morales et al., 2003; Sarma et al., 2013). Por su parte, A. multiceps, a diferencia de todos los demás rotíferos miembros de la familia Asplanchnidae, tiene un trofi que termina en dos puntas simples, las cuales producen la mayor fuerza de cierre por unidad de contacto, además, la parte basal del trofi se encuentra muy aplanada, lo cual permite una mayor inserción muscular, y finalmente, la mayor masa muscular relacionada con la corona y el tronco, significa que tienen una mayor posibilidad de penetrar el cuerpo de las presas (Salt et al., 1978; Kotikova et al., 2004) y por tanto, consumir y preferir este tipo de presas que por ser de mayor tamaño, potencialmente serían de mayor aporte nutricional, y de acuerdo a la teoría del forrajeo óptimo, los depredadores siempre buscan maximizar la cantidad de energía consumida en un periodo de tiempo menor o con un menor esfuerzo (Charnov, 1976; Pyke, 1984). 77 Con esta información podemos concluir que los depredadores macroinvertebrados no pudieron haber tenido un fuerte efecto sobre la diversidad y abundancia de los rotíferos no planctónicos en campo, por ejemplo, los turbelarios y los ácaros no pudieron haber tenido ningún efecto sobre las poblaciones de rotíferos, ya que a pesar de ser depredadores potenciales (Williamson, 1983), sus abundancias en campo fueron muy bajas como para considerarlos con impacto sobre las poblaciones de rotíferos. En el caso de los oligoquetos, existen especies depredadoras como Chaetogaster disatrophus, que llegan a alimentarse de rotíferos (Gelder, 1989). En el presente estudio la especie de oligoqueto encontrada fue Chaetogaster diaphanus, que por su gran tamaño, se alimenta principalmente de crustáceos. Además, hay que considerar que, de las abundancias de oligoquetos registradas, sólo una cuarta parte está representada por C. diaphanus, el resto de los organismos pertenecieron a oligoquetos detritívoros, por lo que nuevamente, este grupo no representó una presión sobre la abundancia de los rotíferos del sistema. No obstante, debido a la falta de información sobre dichos depredadores, se decidió utilizar a C. diaphanus, como una de las especies de estudio para conocer más sobre su ecología alimentaria, de la cual hablaremos más adelante. En el caso de los microinvertebrados depredadores, no se puede generalizar y tenemos que considerar algunos grupos por separado. Por su parte, los copépodos (Macrocyclops fuscus y Tropocyclops prasinus) y los rotíferos (Asplanchnopus multiceps y Cupelopagis vorax), son los organismos que están representando a los microinvertebrados o depredadores de talla pequeña en este estudio, ya que su presencia fue constante y en algunos casos muy abundante. MICROCRUSTÁCEOS Se encontraron 15 especies de microcrustáceos las cuales coinciden en ser muy similares a las encontradas en otros cuerpos de agua del Centro de México, por ejemplo, Presa del Llano, Chimaliapan, Nevado de Toluca, etc. (Dimas, 2005; Muñoz- 78 Colmenares et al., 2017; García-García et al., 2012). Las especies encontradas las subdividimos de acuerdo a su tipo de hábitat, por lo tanto, se tuvieron organismos litorales-bentónicos (Alona guttata, Chydorus brevilabris, Dunhevedia setigera, Eurycercus cf. meridionalis, Ilyocryptus spinifer, Pleuroxus denticulatus, harpacticoideos y ostrácodos), litorales (Simocephalus serrulatus, Macrocyclops fuscus y Tropocyclops prasinus mexicanus), pelágicos-litorales (Ceriodaphnia dubia), pelágicos (Daphnia cf. mendotae) y neustónicos (Scapholeberis kingii). En todos los sitios, los copépodos se presentaron como especies dominantes lo cual suele ser común en varios cuerpos de agua (Gómez-Márquez et al., 2003). En el sitio sin planta, Scapholeberis y Chydorus, también fueron dominantes, mientras que Alona y los ostrácodos fueron comunes. Las especies raras fueron Daphnia Dunhevedia, Pleuroxus y Simocephalus. En Egeria densa, Alona, Chydorus, y los ostrácodos fueron dominantes, mientras que Dunhevedia, Scapholeberis y Simocephalus fueron comunes. Las especies raras fueron Ceriodaphnia, Eurycercus, Ilyocryptus y Pleuroxus. En Typha latifolia, Alona, Ceriodaphnia Chydorus, Scapholeberis y Simocephalus fueron dominantes y solo los ostrácodos fueron comunes aquí. Las especies raras fueron Daphnia, Dunhevedia, Eurycercus, Ilyocryptus, Pleuroxus y los harpacticoideos. Finalmente, en Nymphoides fallax, Alona y Simocephalus fueron dominantes, mientras que no hubo especies comunes y las raras fueron Ceriodaphnia, Chydorus, Eurycercus, Ilyocryptus, ostrácodos y harpacticoideos. Las diferencias en las abundancias de las especies de crustáceos pueden deberse a varios factores incluyendo la depredación, competencia, disponibilidad de alimento, y factores abióticos (Lampert y Sommer, 2007). De acuerdo con las abundancias obtenidas, Alona, Chydorus, Scapholeberis, ostrácodos y copépodos tendieron a ser dominantes o comunes en la mayoría de los sitios muestreados, por lo que se podría relacionar con hábitos generalistas, tolerancia ambiental o estrategias efectivas contra la depredación. 79 Alona mostró las mayores densidades en los sitios con plantas debido a que es un organismo litoral-bentónico que explota el perifiton que crece sobre las mismas, gracias a que presenta adaptaciones para alimentarse de superficies (Sakuma et al., 2004; Sinev y Silva-Briano, 2012). En el sitio con Egeria densa sus densidades fueron mayores alcanzando alrededor de 400 ind. L-1 en noviembre, lo cual, podría deberse a la gran cantidad de recursos para explotar, ya que fue cuando la biomasa de Egeria también alcanzó su máxima densidad. También es importante considerar que la estructura física de la planta podría estar generando refugio contra la depredación (Meerhoff et al., 2007). Es importante considerar esta variable, ya que al observar los cambios de abundancia de Alona y de zigópteros (potencial depredador de Alona), se puede identificar una relación inversa en los meses en que los zigópteros alcanzaron sus máximas densidades en Egeria. Además, en este sitio los zigópteros fueron el grupo de macroinvertebrados depredadores más abundante. En los experimentos de preferencias realizados con zigópteros, se observó que Alona no fue preferido, no obstante, de acuerdo con Chowdhury et al. (1989), los zigópteros seleccionan sus presas por talla y por abundancia, por lo que Alona podría ser un potencial alimento cuando se encuentra en altas densidades, como sucedió en este estudio. En Nymphoides fallax las abundancias de Alona se mantuvieron bajas durante casi todo el año, los análisis de correspondencia canónica muestran una relación negativa entre N. fallax y Alona, posiblemente esto pueda estar relacionado al aumento de la diversidad y abundancia de los depredadores que habitan en dicha macrófita y que puedan estar afectando las poblaciones de Alona (Fernando et al., 1990; Meerhoff et al., 2007). En Typha latifolia no se encontró una relación entre la abundancia de depredadores y Alona, tampoco se observó relación entre Alona y la disponibilidad de alimento (clorofila a); la única observación que cabe mencionar es que en los meses en que Alona presentó un pico de crecimiento de 30-50 ind. L-1, los zigópteros disminuyeron sus densidades, y los oligoquetos y Asplanchnopus aumentaron. En nuestras observaciones de laboratorio, observamos que, aunque Alona no fue una presa preferida por los zigópteros, sí es consumida y en proporciones muy similares independientemente de la presencia o ausencia de la planta, tal como lo mencionan 80 Chowdhury et al. (1989) y Johnson et al. (1985), por lo que no podemos descartar que Alona es una presa potencial para estos depredadores en campo y por lo tanto está impactando la densidad de sus poblaciones. Ceriodaphnia fue una especie rara en la mayoría de los sitios a excepción del sitio con Typha latifolia. Este cladócero se vio relacionado positivamente con la biomasa en los sitios con Egeria densa y Typha latifolia, negativamente con la turbidez en Egeria densa y positivamente en Typha latifolia y Nymphoides fallax; la relación positiva con la turbidez y con la biomasa de las macrófitas, podría estar relacionada con una disminución en la vulnerabilidad de la depredación por parte de los depredadores visuales (Timms y Moss, 1984). El hecho de que en Egeria no se presenta una relación similar, podría deberse a algún tipo de interferencia ocasionada por exceso de turbidez (≈15UNT). En este sentido, se ha observado que un exceso de turbidez puede implicar una interferencia mecánica durante la filtración de algunos cladóceros (Kirk, 1991) y por otro lado, afecta la disponibilidad de luz, lo cual limita la producción de alimento para los cladóceros (Hart, 1992). Por otro lado, el aumento de biomasa de E. densa implica el aumento en las tasas de sedimentación por lo que es de esperarse una relación inversa entre la biomasa y la turbidez en este sitio (Horppila y Nurminen, 2003), por lo tanto, la preferencia de Ceriodaphnia por una mayor biomasa de Egeria se puede interpretar como una estrategia antipredatoria. En los experimentos de preferencia utilizando al copépodo Macrocyclops fuscus, se observó que Ceriodaphnia fue preferida por el copépodo, lo cual coincide con el hecho de que Ceriodaphnia haya presentado bajas abundancias en el sitio con Egeria densa donde los copépodos fueron más abundantes. En el caso del sitio con Typha latifolia se asume que, al ser una planta emergente mucho más simple, genera menor interferencia entre los depredadores y las presas, principalmente en los depredadores visuales, para los cuales, otro tipo de presas como los dípteros, anfípodos e inclusive Scapholeberis, se vuelven más llamativas y por lo tanto son preferidas antes que Ceriodaphnia (Rivera-De la Parra, et al., 2016). 81 Chydorus presentó sus mayores abundancias en el sitio con Egeria y sus menores abundancias en Nymphoides; también se relacionó positivamente al incremento de nutrientes en el sitio sin planta y en Egeria densa. Las mayores abundancias de Chydorus en Egeria son similares a las registradas por Espinosa-Rodríguez (2016). Se ha observado que Chydorus es un género de organismos adaptado para alimentarse raspando las superficies alimentándose de perifiton y seston (Jeppesen et al., 1998), también se ha reportado que un incremento en turbidez y alimento (asociado a la disponibilidad de nutrientes) repercute positivamente en las abundancias de esta especie (Schou et al., 2009) lo cual no concuerda con lo registrado aquí, ya que el sitio que presentó la mayor cantidad de clorofila a fue el sitio con Nymphoides fallax; sin embargo, también fue el sitio que presentó las menores densidades de Chydorus, esto puede deberse a que N. fallax fue el sitio con la mayor presión de depredación. Además, Chydorus es fácilmente consumido por copépodos, Asplanchnopus (Nandini y Sarma, 2005b) y el oligoqueto Chaetogaster que junto con los zigópteros fueron de los depredadores más abundantes en este sitio. Los datos de campo se refuerzan con los experimentos de preferencia realizados en el presente trabajo, en donde los chydoridos fueron de las presas preferidas por los copépodos, oligoquetos y el rotífero Asplanchnopus multiceps. Daphnia fue una especie rara que solo se presentó en el sitio sin planta y el sitio con Typha. Daphnia es una especie principalmente pelágica que suele encontrarse en la zona litoral como una forma de refugio contra los depredadores (Burks et al., 2001); a pesar de ello, también se ha reportado que en condiciones de laboratorio, es una especie altamente preferida por depredadores visuales como las náyades, independientemente de la presencia de macrófitas (Wojtal et al., 2007; Rivera-De la Parra et al., 2016). Se ha observado que estos depredadores son capaces de eliminar a Daphnia completamente en 24 horas (Burks et al., 2001) por lo cual se infiere que Daphnia no fue observada en los sitios con Egeria densa ni Nymphoides fallax, debido a que la presión por depredación podría ser tan alta que no le permite mantener sus poblaciones. En contraparte, en los sitios donde los depredadores visuales fueron muy escasos, es donde se pudo registrar a Daphnia. Además, en las preferencias 82 alimentarias se observó que los zigópteros y los anisópteros aislados de la presa Benito Juárez presentaron una alta preferencia sobre Daphnia, observándose en las respuestas funcionales un consumo máximo por anisóptero de alrededor de 300 daphnias en un periodo de dos horas. Scapholeberis estuvo presente en todos los sitios excepto en Nymphoides fallax, lo cual tiene sentido ya que su hábitat (el neuston) estuvo ocupado por las hojas de las macrófitas flotadoras (Smirnov, 2014). La abundancia de Scapholeberis en la zona sin planta y en Egeria densa, se relacionó con la clorofila, ficocianinas y la turbidez, indicando que esta especie es dependiente de la densidad de alimento para su crecimiento. Lo anterior puede deberse a que son organismos hiponeustónicos y por lo tanto, la disponibilidad de alga en la superficie del agua generalmente es baja si se compara con la de la columna de agua; debido a esto, es posible pensar que su densidad en cuerpos de agua oligotróficos debe ser menor, puesto que la disponibilidad de alimento ahí sería muy baja. De Meester et al. (1993) encontraron que la densidad de Scapholeberis es mayor en la zona litoral que en la planctónica. De acuerdo con nuestros datos, las abundancias de Scapholeberis sí fueron mayores en los sitios con planta, solamente Nymphoides presentó bajas abundancias, pero esto puede deberse a que no está disponible su hábitat el neuston debido a que es ocupado por las hojas flotadoras de la planta. A pesar de que, en los experimentos de laboratorio, Scapholeberis fue una de las presas preferidas por Macrocyclops y zigópteros, no se observa una tendencia negativa entre las abundancias de los depredadores con las de Scapholeberis. Por el contrario, en todos los sitios se puede observar que, en la mayoría de los casos, cuando existe una mayor abundancia de estos depredadores, las abundancias de Scapholeberis presentan un ligero incremento también. Lo anterior puede implicar que los depredadores se están alimentando de Scapholeberis sin generar impactos negativos en sus poblaciones, lo cual puede estar dado por una alta tasa de reproducción de la presa y/o un efecto de depredación intragremial por parte de los depredadores; y también posiblemente, porque en la naturaleza, existe un mayor 83 espectro de presas, por lo cual la presión de depredación sobre este cladócero disminuye. Simocephalus es un género que se encuentra totalmente asociado a la zona litoral (Orlova-Bienkowskaja, 2001); el que se haya presentado en algunas ocasiones en los muestreos del sitio sin planta, responde principalmente a la proximidad de las plantas a este sitio. Simocephalus se relacionó abióticamente con los nutrientes y la clorofila a, en este sentido, se ha observado la preferencia de Simocephalus por sitios con alimento abundante a pesar de las dificultades que puedan conferirle otras condiciones abióticas (Gliwicz, 2009). En el sitio con Nymphoides no se observó una relación clara con ninguna variable abiótica, por lo que se discutió con base en sus interacciones con las variables bióticas. En este sitio Simocephalus alcanzó abundancias de hasta 100 ind. L-1, y fue dominante la mayor parte del año. Una situación contrastante, es que todos los demás cladóceros en este sitio presentaron abundancias muy bajas, menores a 5 ind. L-1, lo cual puede implicar una serie de interacciones bióticas. La primera, es la presencia de depredadores con preferencia por cladóceros de talla más pequeña y/o, la segunda, Simocephalus está manteniendo a sus competidores limitados en alimento. Descartaremos la segunda opción, ya que dados los valores de clorofila en el sitio con Nymphoides, no podemos asumir que el alimento sea limitado; sin embargo, se tendría que revisar la talla de las microalgas del sitio, para poder corroborar que la clorofila esté representando la presencia de alimento de tamaño adecuado para estos organismos. Si se rechazara la hipótesis de que las abundancias de cladóceros están regidas por competencia, entonces podría ser que los depredadores en el sitio con N. fallax prefieren a los cladóceros que se mantuvieron poco abundantes, o a lo mejor, simplemente rechazan a Simocephalus como presa dado que presenta características morfológicas y de comportamiento que disminuyen su vulnerabilidad a la depredación (Jeffries, 1988). Por ejemplo, la presencia de setas en las antenas que les permite adherirse a los sustratos y que por lo tanto, les evitan realizar movimientos constantes que los hagan conspicuos a sus depredadores (Orlova- 84 Bienkowskaja, 2001), además, presentan un caparazón lo suficientemente grueso como para no ser preferido por varios depredadores invertebrados (Laforsch et al., 2004; Rivera-De la Parra et al., 2016b) y algunos vertebrados en estadios larvarios pequeños. Finalmente es interesante mencionar que, con relación a la diversidad de crustáceos, el sitio Nymphoides fallax fue el que presentó la menor diversidad, lo cual se puede interpretar como el reflejo de la alta depredación por invertebrados depredadores en este grupo de organismos, ya que N. fallax es el sitio donde se encontró la mayor abundancia de depredadores invertebrados. Los sitios sin planta, con Egeria densa y con Typha latifolia tuvieron valores de diversidad de crustáceos más altos, lo cual podría deberse a una menor presión de depredación que permite coexistir a varias especies de crustáceos en estos sitios (Start y Gilbert, 2017). MACROINVERTEBRADOS DEPREDADORES Similar a lo observado en los microcrustáceos, los invertebrados depredadores fueron más abundantes en las zonas con macrófitas, lo cual va de acuerdo con la relación positiva existente entre macroinvertebrados y macrófitas (Walker et al., 2013). En este sentido, existen numerosos estudios que han explicado cómo el incremento en la complejidad del hábitat generado por las plantas acuáticas, juega un papel importarte en la estructuración de las comunidades de invertebrados (Diehl y Kornijów 1998; Cheruvelil et al., 2002; Schultz y Dibble, 2012). Los valores de diversidad fueron muy similares en los 3 sitios con plantas mientras que el sitio sin planta presentó los valores más bajos de diversidad. En relación con lo anterior, Olson et al. (1995) estudiaron la distribución de macroinvertebrados en función al tipo de macrófitas y encontraron que la zona sin plantas tenía los valores de diversidad más bajos, mientras que la zona con Typha latifolia presentó los valores más elevados. Por otro lado, McAbendroth et al. (2005) evaluaron la relación entre la complejidad estructural de las macrófitas y la diversidad, biomasa, abundancia y talla de los invertebrados. Ellos encontraron que existe una relación positiva entre la complejidad estructural de 85 las macrófitas y la biomasa y talla de los invertebrados, pero no existe relación alguna entre la complejidad estructural y la riqueza de especies. Los depredadores más abundantes en todos los sitios fueron los copépodos. Kiorboe (2010) refiere que la dominancia de copépodos se debe principalmente a tres características: su alta capacidad de detectar a sus depredadores y escapar de ellos, su capacidad de poder seleccionar su alimento y su capacidad de poder encontrar fácilmente pareja en un ambiente diluido, lo cual, le facilita el poder reproducirse de manera sexual disminuyendo la acumulación de mutaciones no benéficas. En un experimento en campo donde se evaluó el efecto de dos depredadores invertebrados (Chaoborus sp. y Krendowskia sp.) sobre la dinámica de la comunidad del zooplancton, Stela et al. (2007) reportaron que las abundancias de los copépodos Tropocyclops prasinus, Thermocyclops decipiens y el rotífero Keratella sp. no fueron afectadas por la presencia de los depredadores invertebrados, lo cual concuerda con nuestras observaciones donde a lo largo del año se observó que los copépodos (Tropocyclops prasinus y Mesocyclops fuscus) fueron el grupo de microcrustáceos dominante independientemente de la alta diversidad y abundancia de depredadores invertebrados. Además, mencionan que la abundancia del cladócero Daphnia gessneri fue fuertemente afectada por los depredadores invertebrados concluyendo que algunas poblaciones de zooplancton pueden llegar a ser controladas por depredación de invertebrados. De acuerdo con el CANOCO, se vio que los copépodos no se ven muy influenciados por las variables abióticas lo cual es similar a lo encontrado por Espinosa (2016) en la misma presa. Esta información se puede relacionar con su alta dominancia en el sistema, de tal modo que se puede asumir que los copépodos no son sensibles a la variación ambiental encontrada en la presa B. Juárez. Los anisópteros fueron los depredadores con la mayor biomasa y los zigópteros fueron en biomasa y abundancia el segundo grupo de macroinvertebrados depredadores dominante. De acuerdo con esto, en un estudio donde se analizó la estructura de la comunidad de depredadores invertebrados con y sin presencia de 86 peces, se reportó que, en ausencia de peces, las larvas de odonatos fueron el grupo más abundante de depredadores macroinvertebrados (McPeek, 1990b). En nuestro trabajo se observa en la gráfica de CANOCO que en Egeria densa y Nymphoides fallax, los zigópteros y anisópteros se encuentran relacionados positivamente con la biomasa de dichas macrófitas, en el caso de Typha latifolia, se vio que las abundancias de estos depredadores estuvieron sujetas a cambios en los valores de temperatura y turbidez; los cambios de temperatura se atribuyen a que la estructura de la planta es muy sencilla, lo cual, permite una mayor mezcla del agua generando mayor variación en dicha variable a lo largo del tiempo. En relación con lo anterior, existen varios estudios que han mencionado que un incremento en la complejidad estructural del hábitat debido a que la superficie, biomasa y disección de las hojas incrementan, provoca un incremento en la abundancia de los macroinvertebrados depredadores (Diehl y Kornijów, 1998; Walker et al., 2013), lo cual corresponde con este estudio, pues se pudo observar que el sitio 4 dominado por N. fallax (acompañada de E. densa) tenía la mayor complejidad estructural, seguida del sitio 2 (E. densa), después el sitio 3 (T. latifolia) y por último el sitio 1 (sin macrófita). En un estudio de comparación entre hábitats riparios y de lagos en 41 sitios ubicados en 17 lagos en el norte de Estados Unidos, Remsburg y Turner (2009) observaron que las larvas de odonatos son fuertemente influenciadas por la estructura de la vegetación, siendo las macrófitas sumergidas aquellas que mostraron una mayor abundancia de organismos. Lombardo (1995) menciona que una mayor complejidad estructural promueve la mayor diversidad de microhábitats y refugios que permiten la coexistencia de ciertas especies, que bajo otras circunstancias son mutualmente excluyentes. De este modo, aquellos organismos que presentan un amplio espectro de presas, como es el caso de los odonatos, se verán favorecidos en un ambiente estructuralmente complejo ya que encontrarán una mayor diversidad y abundancia de presas. Por otro lado, los zigópteros son más fácilmente depredados por los peces y por los anisópteros repercutiendo en su abundancia (Heads, 1985; McPeek, 1990b) lo cual se ve reflejado en su distribución, mostrando mayores abundancias en los sitios estructuralmente más complejos donde el efecto de refugio pudo ser mayor 87 (Timms y Moss, 1984). En una investigación donde se analizó el efecto de la depredación de peces sobre la estructura de la comunidad de macroinvertebrados en 23 lagos templados, Tate y Hershey (2003) reportan que en presencia de peces, la riqueza de especies de macroinvertebrados era baja (5.4 ± 0.38 especies) y las especies de talla grande (anfípodos, distícidos, coríxidos, odonatos y Chaoborus) generalmente no eran registradas, lo cual contrasta con nuestros resultados donde los grupos de macroinvertebrados dominantes fueron dípteros y zigópteros; sin embargo, en la Presa Benito Juárez se observa la presencia de los peces Cyprinus carpio, que de acuerdo con los pobladores se encuentran en reducidas abundancias por lo cual no se vio un fuerte efecto sobre los macroinvertebrados. Con respecto a Cupelopagis vorax, Ejsmont-Karabin (2011) asoció su aparición con la introducción de Vallisneria spiralis y podría también estar asociada a la introducción de Egeria densa en la presa Benito Juárez, ya que se ha observado que este rotífero prefiere macrófitas con hojas no aciculadas de superficies planas (Wallace, 1980) donde se alimenta principalmente de protozoos y rotíferos (Bevington et al., 1995). Recientemente, Espinosa-Rodríguez et al. (2021) mostraron que C. vorax muestra selectividad por rotíferos litorales (Squatinella, Lepadella, Lecane y Euchlanis) con movimiento natatorio lento que nadan asociadas al sustrato; sin embargo, no hay suficiente información acerca de su dinámica estacional. A diferencia de Cupelopagis, Asplanchnopus tiene la capacidad de alimentarse de un espectro más amplio de recursos como lo son algunos cladóceros perifíticos (Nandini y Sarma, 2005b) razón por la cual se pudieron reportar mayores densidades. Las máximas abundancias de estos rotíferos depredadores se observaron durante los meses con mayor biomasa algal (junio-agosto) (Fig. 2e), lo cual promueve el aumento del recurso alimento y disminuye la depredación entre depredadores (Dodson, 1974; Gliwicz y Pijanowska, 1989). En el sitio sin planta se registró la presencia de especies litorales como Asplanchnopus, Cupelopagis y zigópteros, lo cual se debe a la cercanía que tuvo este sitio de la zona con Egeria densa. Por lo tanto, es importante recordar esta situación 88 cada que tratemos la depredación en este sitio. Durante febrero y marzo se observó un incremento en la diversidad del sitio sin planta, lo cual se debió a que disminuyó el nivel de agua y a que la zona de macrófitas aledaña creció demasiado e invadió casi la mitad de este sitio, por lo que se observó una mayor cantidad de depredadores litorales durante los muestreos. Los cambios en el nivel del agua se han asociado a cambios en la estructura de las comunidades acuáticas observándose un incremento de especies bentónicas debido a que la cercanía entre el bentos y la superficie del agua disminuye (Wantzen et al., 2008). De acuerdo con el análisis de similitud de comunidades, se puede ver que para los macroinvertebrados depredadores se forman dos grandes grupos: uno que agrupa Egeria densa y Nymphoides fallax y otro que separa a Typha latifolia del sitio sin macrófita (Fig. 15), lo cual es consistente con la complejidad estructural de las macrófitas y con los datos de abundancias y grupos de organismos encontrados, mientras que para el grupo del zooplancton se forma un gran grupo en los sitios con macrófitas y otro grupo para el sitio sin planta. Los resultados obtenidos son similares a lo reportado por Espinosa-Rodríguez (2016) para el grupo del zooplancton en los mismos sitios de estudio. Por otro lado, Kuczynska-Kippen y Nagengast (2006) mencionan que la similitud de estas comunidades está relacionada a la estructura de las macrófitas y a otras variables como la clorofila a que va asociada a la disponibilidad de alimento. ESTRUCTURA DE LA COMUNIDAD Y CAMBIOS ESTACIONALES. La mayoría de los cuerpos de agua muestran cambios estacionales con referencia tanto a la densidad como a la diversidad del plancton y las interacciones depredador- presa. Cuando un cuerpo de agua es resiliente, los cambios estacionales en la biomasa y estructura de la comunidad del fitoplancton y zooplancton se vuelven predecibles (Sommer et al. 1986). En este sentido, se ha señalado que las dinámicas estacionales del plancton se asocian fuertemente a cambios en factores físicos y 89 químicos (ej. luz, temperatura, nutrientes, etc.) y factores bióticos (productividad, forrajeo y depredación) (Sommer et al., 2012). Sin embargo, se ha reportado que, en presas o embalses, la dinámica de la comunidad es única debido a que varían conforme a la antigüedad del sistema y a su fluctuación de agua, la cual puede llegar a ser drástica en algunas ocasiones. Si bien, la fluctuación es común en la mayoría de los cuerpos de agua, en algunos otros, las especies de fitoplancton y zooplancton muestran cierto grado de tolerancia a través de las estaciones. Por ejemplo, Murphy et al. (2020) observaron una fuerte resistencia en la estructura de la comunidad a pesar de los fuertes cambios en el nivel del agua en los cuerpos de agua templados, esto debido a que los organismos con el tiempo han generado adaptaciones tales como la producción temprana de huevos de resistencia. La carga de nutrientes es otro factor que puede modificar la composición y la abundancia de especies de fitoplancton en cuerpos de agua oligotróficos y mesotróficos; sin embargo, en el cuerpo de agua estudiado en el presente trabajo, se observó que los valores de nutrientes tienen poca variación, y si se comparan con otros años de estudio (Espinosa-Rodríguez, 2016), la fluctuación diurna y anual es muy similar a pesar de la temperatura, la precipitación y posiblemente el aporte externo de nutrientes. Esto suele suceder en cuerpos de agua resilientes en donde estas variables son mantenidas por procesos químicos y biológicos. Por ejemplo, si hay suficientes filtradores, entonces la densidad del fitoplancton puede mantenerse bajo control independientemente de la disponibilidad de los nutrientes y, por lo tanto, se mantendrán también los niveles tróficos superiores a éste. Además, dependiendo de la especiación química de los nutrientes, algunos se acumulan en el sedimento evitando su disponibilidad la mayor parte del año. Por otro lado, la presencia de macrófitas es otra característica que le brinda amortiguamento al sistema, previniendo cambios drásticos en la química del agua y en la biota acuática (Thomaz y Ribeiro da Cunha, 2010). A pesar de que la resiliencia en limnología no es muy común, ya que la mayoría de los cuerpos de agua muestran fuertes fluctuaciones con referencia a nutrientes, nivel 90 del agua y biomasa de plancton debido a perturbaciones ecológicas (Moss, 2014), se puede considerar, de acuerdo con los datos obtenidos, que la Presa Benito Juárez es un sistema resiliente que ha permanecido con variables bióticas y abióticas relativamente constantes y que los componentes estructurales que apoyan la transferencia de energía a través de la cadena trófica tienen una gran importancia en la resiliencia (Sakasi et al., 2015). Además, las especies o clones adaptados localmente también ofrecen una resistencia considerable para contrarrestar el intento de colonización por especies no nativas, las cuales podrían desestabilizar todo el sistema (De Meester et al., 2002). RELACIONES DEPREDADOR-PRESA A principios de los años 1900´s, Alfred Lotka y Vito Volterra trataron de demostrar el efecto numérico que podían tener los depredadores sobre sus presas y explicar cómo es que se generaban ciclos desfasados entre ambos, como conclusión se postuló que los depredadores y las presas se ajustan en tres escalas de tiempo diferentes: tiempo evolutivo, tiempo generacional y tiempo total de vida de un individuo durante el cual el tiempo de manejo de presa y el aprendizaje serán las variables que afecten las tasas de captura sobre sus presas. Dadas las fluctuaciones que pueden observarse a través de varias generaciones, en este trabajo intentamos tratar de identificar la relación que hay entre las densidades de depredadores y presas registradas en campo a lo largo de un año. A continuación, iremos discutiendo a cada uno de los depredadores más representativos del sistema: copépodos, zigópteros, anisópteros, hemípteros y Asplanchnopus. Copépodos La mayoría de los copépodos dulceacuícolas son voraces omnívoros que consumen microalgas, ciliados, rotíferos y microcrustáceos. Debido a que algunos copépodos ciclopoideos depredan fuertemente a los rotíferos y los cladóceros, su efecto sobre la 91 dinámica poblacional de algunas especies y sobre la estructuración de comunidades de zooplancton llega a ser muy relevante (Nandini y Sarma, 2005a). En un estudio sobre la ecología alimentaria de Tropocyclops prasinus mexicanus, Adrian y Frost (1992) mencionan que su dieta está compuesta en un 40% por invertebrados y la mayor parte por algas. Por otro lado, Peacock y Smyly (1982) mencionan que esta especie omnívora no presenta interacciones caníbales y tampoco consume otro tipo de microcrustáceo, como se ha visto para otras especies de ciclopoideos de mayor talla (Sarma et al., 2013) por lo que este copépodo se estaría alimentando de rotíferos y algas. Por otro lado, Fryer (1957) menciona que Macrocyclops fuscus es una especie carnívora que se alimenta principalmente de cladóceros por lo que, de acuerdo con nuestros datos, tendríamos una especie que estaría alimentándose principalmente de rotíferos y otra especie alimentándose de cladóceros. Además, los copépodos de mayor talla como Macrocyclops fuscus tienen tasas de ingestión más altas que los copépodos más pequeños. En Egeria densa, las densidades de copépodos alcanzaron los 400 ind. L-1 (Fig. 16) y en las gráficas de relación depredador-presa se pudo observar que existían oscilaciones acopladas retardadas como las que típicamente son generadas por medio de modelos depredador-presa como el de Nicholson-Bailey o el de Lotka y Volterra. Se ha visto que el mecanismo principal por el que se generan las oscilaciones acopladas en las interacciones depredador presa, es la existencia de respuestas numéricas con diferencia o retraso en el tiempo. Estos retrasos son evidentes cuando comparamos el pico máximo de depredadores, y el de las presas, posteriormente ocurre otro retraso entre el pico máximo de depredadores y el mínimo de las presas, y después entre el mínimo de las presas y el mínimo de los depredadores. En campo, las oscilaciones suelen no ser tan regulares ni tan marcadas como las generadas por modelos matemáticos, la razón de esto radica en la presencia de fluctuaciones naturales en el ambiente, presencia de otros depredadores, competencia o hasta errores de muestreo. Sin embargo, cuando logramos ver en campo este tipo de oscilaciones acopladas retardadas, asumimos que los tamaños de las poblaciones de la presa están siendo reguladas por el 92 depredador (Begon et al., 2006). Por lo tanto, vemos que tanto los copépodos como los anisópteros y los zigópteros, pueden regular el tamaño de las poblaciones de sus presas cuando se encuentran en la macrófita Egeria densa. Por otro lado, Typha latifolia fue el único sitio donde se observó una tendencia inversa en las abundancias de los copépodos y sus presas (Fig. 16), este tipo de oscilaciones indican que los depredadores son relativamente eficientes, por lo que las abundancias de los depredadores tenderían a ser más altas que los de las presas, así como las oscilaciones tenderían a ser persistentes a lo largo del tiempo (Begon et al., 2006). No obstante, no podemos ignorar que algunas variables ambientales como los nutrientes y la biomasa algal pueden estar modificando las densidades del zooplancton, sin embargo, también puede ser evidencia de que en ésta macrófita, la mayor parte del año existió una presión de depredación que limitó y promovió el crecimiento de las presas dependiendo de las abundancias de los copépodos. En el sitio sin planta, los copépodos mostraron una tendencia muy particular en sus abundancias al compararlas con las de las presas, se observa que cuando hay un incremento de abundancias en los depredadores, las presas incrementan de igual manera, y en cuanto disminuyen los depredadores, las presas también disminuyen (Fig. 16). Este tipo de oscilaciones suelen ser menos persistentes a lo largo del tiempo e indican que los depredadores son poco eficientes, por lo que dan paso a un incremento en las abundancias de las presas (Begon et al., 2006). A pesar de que en el sitio sin planta las poblaciones de las presas no son controladas por estos depredadores, queda claro que los copépodos son totalmente dependientes de la biomasa de las presas. En un análisis de la estructura trófica zooplanctónica del Lago Iseo en el Norte de Italia, Leoni (2017) mostró una tendencia muy similar entre depredadores y presas, en donde hubo un incremento en la abundancia de los ciclopoideos Mesocyclops, Cyclops y Thermocyclops asociado a un incremento de Eubosmina longicornis y Diaphanosoma brachyurum lo cual es referido como una dependencia de los depredadores sobre las presas tal como se observa en este estudio. De igual manera, en un estudio de la regulación de la dinámica de la 93 comunidad de ciliados planctónicos y su composición funcional, Tirok y Gaedke (2007) muestran que los picos de Daphnia y de los depredadores copépodos (ciclopoideos) tienen su máxima abundancia en el mismo periodo con una posterior disminución de ambos grupos. En el caso de Nymphoides fallax, las abundancias de los depredadores llegaron a 300 ind. L-1 (Fig. 8), no obstante, se observa una tendencia similar a la observada en el sitio sin planta, donde los depredadores tampoco muestran un efecto significativo sobre las presas. Existe una ocasión en la que en el sitio de la macrófita flotadora Nymphoides fallax, en agosto, presentó un cambio en la tendencia, puesto que disminuyen los depredadores e incrementan las presas. Lo anterior podría estar relacionado a la disminución de depredación por parte de los copépodos, puesto que en agosto no se registraron a estos depredadores y es el único mes donde la relación depredador-presa es inversa. Asplanchnopus multiceps La mayoría de las especies de la familia Asplanchnidae son importantes depredadores en los cuerpos de agua epicontinentales (Nogrady et al., 2006). Nandini y Sarma (2005b) reportaron la presencia de cladóceros y rotíferos litorales en el contenido estomacal de Asplanchnopus multiceps aislado de un río en Hidalgo. En experimentos de crecimiento poblacional observaron que cuando utilizaban de alimento el cladócero Alona glabra y el rotífero Plationus patulus, Asplanchnopus obtuvo las mayores tasas de crecimiento, lo cual coincide con los experimentos de preferencia realizados en el presente estudio donde Alona glabra y Chydorus brevilabris fueron las presas preferidas por este rotífero. Las gráficas de variación temporal de biomasa de depredadores y presas muestran tendencias diferentes entre cada uno de los sitios muestreados presentándose las máximas biomasas de los depredadores en diferentes tiempos. Estas variaciones pueden estar asociadas a distintas variables: en un análisis de la morfología de diferentes tipos de macrófitas sobre la estructura de la comunidad del rotíferos y cladóceros Kuczynska-Kippen y 94 Nagengast (2006) mencionan que las longitudes de las hojas de las macrófitas son muy importantes en la determinación de la distribución de ciertas especies de zooplancton. También, existen varios estudios que han mostrado que diferentes especies de macrófitas tienen diferentes efectos sobre las variables fisicoquímicas del agua como el pH, oxígeno disuelto, turbidez, nutrientes, etc. (Carpenter y Lodge, 1986; Jeppesen et al., 1998; Declerck et al., 2007) y que estos cambios pueden llegar a determinar la presencia/ausencia de ciertas especies de acuerdo a sus tolerancias, por lo cual se sugiere que el tipo de macrófita (Egeria densa, Typha latifolia y Nymphoides fallax) juega un papel importante en la densidad y presencia de ciertas especies como es el caso de A. multiceps, lo cual se ve reforzado con lo observado en el análisis de correspondencia canónica (Fig. 11) donde se puede ver que Asplanchnopus está positivamente relacionado con la biomasa de las macrófitas sólo en los sitios 2 (Egeria densa) y 4 (Nymphoides fallax). En cuanto a su relación con las presas, los resultados de campo muestran que Asplanchnopus no tuvo un efecto negativo sobre las poblaciones de sus presas, se asume que, así como sucedió con los copépodos en N. fallax, Asplanchnopus depende de sus presas para mantenerse en el sistema o aumentar sus densidades. Si se toma en cuenta que las abundancias de este rotífero depredador fueron muy bajas se podría explicar su poco impacto sobre las presas. Zigópteros y anisópteros Son depredadores que habitan la zona litoral de los cuerpos de agua y ocupan una posición intermedia en las cadenas tróficas ya que pueden ser depredadores y presa al mismo tiempo (Johnson et al. 1987; 1995). A su vez en la zona litoral encontramos diferentes especies de zooplancton que representan un eslabón importante en la cadena trófica ya que, al ser herbívoros, transfieren la energía de los productores primarios a los siguientes niveles tróficos (Dodson y Frey 2001; Dumont y Negrea 2002), además, dentro del zooplancton, varias especies de cladóceros son muy importantes debido a su función forrajeadora que ayuda a mantener condiciones de 95 agua clara dentro del sistema (Shapiro y Wright, 1984). Por lo tanto, la potencial pérdida de zooplancton como resultado de la depredación por odonatos en la zona litoral, pudiera ser importante. Se ha reportado que las náyades pueden representar una gran amenaza a la comunidad del zooplancton debido a que pueden llegar encontrarse en altas densidades; sin embargo, tienen una alta importancia al ser controladores de especies de mosquitos que pueden representar un problema de salud al ser humano (Benke, 1976; Wissinger, 1988). En las oscilaciones temporales de biomasa de zigópteros y anisópteros con sus presas, no se observaron relaciones inversas entre éstos, sólo en algunos momentos en específico (enero y febrero en Egeria densa), pero no fue la generalidad. Esto quiere decir que nuevamente no existió un impacto negativo constante por parte de estos depredadores sobre el zooplancton. Contradictoriamente, en varios experimentos de laboratorio y campo se ha visto que la presión que pueden ejercer sobre el zooplancton puede llegar a estructurar fuertemente las poblaciones de zooplancton e inclusive generar efectos de cascada trófica (Burks et al., 2001; Magnusson y Williams, 2009). Los resultados de laboratorio soportan dichas aseveraciones ya que, durante las respuestas funcionales, los anisópteros pudieron consumir hasta 300 daphnias en 2 horas. Esto significa que las larvas de odonatos tienen el potencial de generar cambios significativos en la estructura del zooplancton, pero cuando observamos los datos directos del campo, no se ve reflejado. Al respecto se ha mencionado que en depredadores activos como las náyades, es común encontrar interacciones de tipo depredador-depredador como el canibalismo (Rudolf, 2007). Esta interacción puede estar influenciada por un aumento en la densidad de los depredadores y por su comportamiento activo “per se”, lo cual propicia un mayor número de encuentros tanto con la presa como con sus conespecíficos y como resultado promueve el canibalismo. En primer lugar, el canibalismo reduce las abundancias de los depredadores mediante la depredación directa y, en segundo lugar, al estarse alimentando de una mejor fuente nutricional, se aumenta la obtención de energía y se acelera el proceso 96 de “emerger” (Polis, 1981), lo cual también disminuye la densidad de los depredadores en el cuerpo de agua y por lo tanto, se reduce el efecto negativo sobre las presas (Start y Gilbert, 2017). En el caso de Ischnura sp., se ha reportado que el aumento de sus abundancias ocasiona que los depredadores estén más al pendiente de sus conespecíficos debido a que pueden ser depredados por ellos también, y por lo tanto, se reduce el tiempo que dedican a la búsqueda de sus presas, lo cual, ocasiona que se reduzca el número de presas consumidas por cada depredador (McPeek y Cowley, 1987; Uttley, 1980; Johnson y Sih, 2005). En conclusión, el canibalismo es una conducta común en estos organismos que puede debilitar los posibles efectos que pudieran tener las larvas de odonatos sobre las comunidades de sus presas y sobre las cascadas tróficas, lo cual, podría ser una explicación a la falta de relación encontrada entre las abundancias de dichos depredadores y sus presas. Se obtuvieron datos similares al hacer los experimentos de comportamiento alimentario de zigópteros y anisópteros con y sin la presencia de kairomonas de un depredador. El zigóptero Ischnura sp. disminuyó significativamente su comportamiento alimentario cuando detectó la presencia de un depredador en el medio, mientras que el anisóptero Rhionaeschna multicolor aumentó significativamente el número de eventos ocurridos durante el proceso de depredación. Se ha visto que una de las reacciones comúnmente encontradas, es que ante la presencia de un depredador, ya sea por detección química (Slifer y Sekhon, 1972), mecánica o visual, las náyades reducen su movimiento para evitar ser depredados (Convey, 1988) y buscan áreas con una mayor densidad de macrófitas o sustrato (Heads, 1986; 1985; McPeek y Crowley, 1987). En otro estudio de comportamiento, McPeek (1990a) observó que, en presencia de peces, cuatro especies de náyades del género Enallagma (Zygoptera) limitaban su actividad y depredación para evitar ser detectados por peces, mientras que aquellos organismos que se encontraban en ausencia de depredadores mostraron mayor actividad y captura de presas. Finalmente, se ha visto que conforme mayor es la talla de las náyades, éstas van desarrollando comportamientos anti-predatorios que incluyen movimientos bruscos 97 con las espinas laterales o los ganchos labiales, los cuales les ayudan a escapar de los depredadores con mayor facilidad (Hopkins et al., 2011). Debido a esto, los anisópteros no pueden ser depredados tan fácilmente y por lo tanto, el pez pasa de ser un potencial depredador a un potencial competidor, lo cual explica el aumento en el movimiento y número de eventos durante el proceso depredatorio registrado, pues este tipo de comportamientos han sido reportados como estrategias que le confieren una mayor ventaja contra posibles competidores (Gliwicz, 2009). Finalmente, la mayoría de los resultados obtenidos de las preferencias alimentarias ya han sido retomados a lo largo de la tesis; sin embargo, un punto importante para discutir fue la alta preferencia que se observó sobre Daphnia y Ceriodaphnia por parte de la mayoría de los invertebrados depredadores evaluados. Klecka y Boukal (2014) mencionan que las larvas de odonatos se alimentan de organismos que se mueven en la columna de agua preferentemente, lo anterior es debido a que, a diferencia de otros depredadores invertebrados, son depredadores visuales por lo que su selección de presas depende del tamaño, movimiento y contraste que tenga la presa. La preferencia sobre Daphnia nos sugiere que a pesar de que en campo no se pudo observar un impacto de los depredadores sobres las presas, podría ser que sí exista este impacto sobre Daphnia y simplemente no se registró debido a que el impacto es tan grande que suprime por completo al cladócero y más bien no se tienen las herramientas para poder detectarlo. Curiosamente y como ya se ha mencionado con anterioridad, Daphnia sólo aparece en los sitios donde las abundancias de larvas de odonatos son muy bajas. Por lo tanto, se debería buscar otro tipo de aproximaciones en campo como para poder detectar el verdadero impacto que pueden tener los depredadores invertebrados sobre el zooplancton, principalmente los cladóceros pelágicos que buscan “refugio” en las macrófitas, y que entonces en sistema tropicales pone en duda el término refugio como lo menciona también Meerhoff et al. (2007). 98 CONCLUSIONES La principal diferencia entre los sitios muestreados fue la presencia de diversas especies de macrófitas, las cuales variaron en biomasa y complejidad estructural. Dentro de los parámetros físicos y químicos que tuvieron mayor variación entre sitios, se registró al pH, oxígeno disuelto, clorofila a y la biomasa de las macrófitas. La estructuración de la comunidad zooplanctónica estuvo relacionada a variables bióticas y abióticas, las cuales variaron dependiendo de cada uno de los sitios. En general se observó que las variables abióticas que explican la mayor parte de la variación de los datos, fueron la biomasa algal, biomasa de macrófitas y los nutrientes. En cuanto a las variables bióticas, la especie de planta y los invertebrados asociados a cada una, también juegan un papel importante en la estructuración del zooplancton. La diversidad y abundancia de rotíferos, microcrustáceos e invertebrados depredadores varió entre los sitios, los valores más elevados se presentaron en los sitios con E. densa y N. fallax (las cuales tuvieron la mayor complejidad estructural) y los más bajos en el sitio sin macrófita. Los copépodos fueron el grupo de depredadores más abundante a lo largo del año independientemente del sitio, los zigópteros fueron el siguiente grupo más abundante en los sitios con plantas, sin embargo, los anisópteros y zigópteros fueron los depredadores que mostraron las mayores biomasas en todos los sitios, principalmente en E. densa y N. fallax, presentando varios picos a lo largo del año. Los depredadores invertebrados mostraron un impacto negativo débil sobre sus presas, aunque en algunos casos se llegaron a detectar relaciones inversas significativas entre el zooplancton y los depredadores copépodos, zigópteros y anisópteros. Sin embargo, la escasez de estos resultados se atribuyó al efecto de interferencia de la estructura de las macrófitas, así como a una disminución del comportamiento predatorio en presencia de otros depredadores (ej. peces) y el canibalismo. 99 Los experimentos de laboratorio mostraron que Macrocyclops fuscus, Chaetogaster sp., Asplanchnopus multiceps, Ischnura sp. y Rihonaeschna multicolor tuvieron preferencia alimentaria por el zooplancton perifítico (chydoridos) e hiponeustónico (Scapholeberis). Únicamente las larvas de odonatos o náyades y los copépodos tuvieron preferencia por organismos planctónicos como Daphnia y Ceriodaphnia. En los experimentos de respuesta funcional, las larvas de odonato mostraron ser los más voraces de los depredadores examinados, pudiendo consumir hasta 300 organismos por individuo en un lapso de dos horas. Con esta información se concluye que las náyades son voraces depredadores con el potencial de reducir fuertemente las abundancias del zooplancton (planctónico principalmente), sin embargo, su voracidad puede verse afectada por la presencia de depredadores vertebrados e invertebrados. En el caso de los zigópteros como Ischnura sp., todas las etapas del comportamiento alimentario se redujeron en presencia de peces, sin embargo, en organismos como Rhionaeschna multicolor, la presencia de los peces promovió un mayor número de eventos durante su comportamiento alimentario. Otros efectos similares pueden suceder cuando las poblaciones de depredadores son caníbales y sus densidades poblacionales incrementan, por lo tanto, además de la estructura del hábitat y las estrategias contra la depredación que presente el zooplancton, estos factores también deben considerarse al momento de querer interpretar el efecto que puedan tener diferentes depredadores invertebrados sobre la estructuración de comunidades del zooplancton en cuerpos de agua. 100 REFERENCIAS BIBLIOGRÁFICAS Abrams, P. A. 1992. Predators that benefits prey and prey that harm predators: Unusual effects of interacting foraging adaptation. The American Naturalist, 140: 573– 600. Abrams, P. A. 2001. Describing and quatifying interspecific interactions: a commentary on recent approaches. Oikos, 94: 209–218. Adrian, R. y T. M. Frost. 1992. Comparative feeding ecology of Tropocyclops prasinus mexicanus (Copepoda, Cyclopoida). Journal of Plankton Research, 14: 1369– 1382. Alcocer J. y F. W. 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ESQUEMATIZACIÓN DE LAS INTERACCIONES DEPREDADOR- PRESA Con base en los muestreos de campo y los experimentos de laboratorio, se esquematizaron las interacciones entre los depredadores invertebrados dominantes (rectángulos rojos) y sus presas (rectángulos azules) en presencia de las macrófitas comunes de la Presa Benito Juárez, de la siguiente manera: Egeria densa Typha latifolia Nymphoides fallax Scapholeberis Simocephalus Asplanchnopus Copépodos Chaetogaster Zigópteros Alona y Chydorus Daphnia Ceriodaphnia Rotíferos Copépodos Anisópteros 113 ANEXO II. ARTÍCULO DE REQUISITO AQW,OC INSlCTS Aquatic Insects - - International Journal of Freshwater Entomology 155N: 01 654424 (Pr lnt) 1744-4152 (Onllne) Journill homepilge: tln p ~ . m:lfo.nllM.t.QlDl\QIlniU¡!2Jl Changes in prey preferences of dragonfly naiads of Rhionaeschna multicolour (Hagen, 1861) (Odonata: Aeshnidae) in the presence and the absence of macrophytes Ligia Rivera-De la Parra, S.S.S. 5arma & S. Nandini To cite this article: Ligia Rivera-De la Parra, S.s.s. Sarma & S. Nandini (2016): Changes in prey preferences of dragonfly naiads of Rhionaeschna multicolour (Hagen, 1861) (Odonata: Aeshnidae) in the presence and the absence of macrophytes, Aquatic Insects, DOI: 10 1080/01650424 2016 1211 291 To link to this artide: ruH!::J/dx doi orUJ O 1080/0165042420161211291 _ Published online: 03 Oct 201 6. ~ .. Submit your artiele to this journal C3' l!!!l. Article views: 2 ~ .. L:.I View related articles C3' ~ View Crossmark data 13' Full Terms & Conditions of access and use can be found at http://www.tandfonline.eomlaction/journallnformation?journaICode=naqi20 Q Taylor &Franc;s ~ _._- Download by: [Cornell University Ubrary] Date: 06 October 2016, At: 07:42 Changes in prey preferences of dragonfly naiads of Rhionaeschna multicolour (Hagen, 1861) (Odonata: Aeshnidae) in the presence and the absence of macrophytes Ligia Rivera-De la Parraa, S.S.S. Sarmab and S. Nandinib aPosgrado en Ciencias Biologicas, Universidad Nacional Autonoma de Mexico, Ciudad Universitaria, Circuito de Posgrados, Ciudad de Mexico, Mexico; bLaboratorio de Zoologıa Acuatica, Division de Investigacion y Posgrado, Universidad Nacional Autonoma de Mexico, Campus Iztacala, Tlalnepantla, Mexico ARTICLE HISTORY Received 11 March 2016 Accepted 4 July 2016 ABSTRACT We offered prey consisting of the rotifers, cladocerans, copepods, amphipods, dipterans and ephemeropterans to the pre-starved and sorted in three size groups of naiads of Rhionaeschna multicolour (Hagen, 1861) in the presence of the macrophyte Egeria densa Planchon and without it. The naiads consumed up to 25 prey items or in terms of biomass (wet weight) up to 7 mg within 2 h. Biomass intake increased with increasing predator’s size. Prey consumption was significantly lower in presence of plants. The cladocerans Ceriodaphnia dubia Rihcard, 1894, Daphnia mendotae (Taylor and Hebert, 1993) and Ilyocryptus sp. were consistently preferred by the dragonfly naiads while Simocephalus vetulus (M€uller, 1776), Alona guttata Sars, 1862 and Scapholeberis kingi Sars, 1888 were avoided with and without macrophytes. This study suggests that dragonfly naiads structure the zooplankton community by selective feeding. KEYWORDS Odonata; Aeshnidae; prey selectivity; Rhionaeschna multicolour; zooplankton; macrophytes Introduction Aquatic communities are structured by two main forces, the bottom-up control depends on the availability of resources and the top-down control depends on the effects of preda- tion (McQueen, Post, and Mills 1986; Carpenter et al. 1991). Predation has been consid- ered one of the most important factors in modelling communities (Woodward 2009). Predation is generally selective, so different predators have different prey preferences (Dodson 2005). In shallow waters, predation is much more limited due to interference caused by the presence of macrophytes which restrict the movement of predators and reduce their ability to detect prey (Timms and Moss 1984; Engels 1988; Tatrai and Herzig 1995; Walker, Wijnhoven, and van der Velde 2013) and macrophytes offer refuge for zoo- plankton prey (Jeppesen, Søndergaard, Søndergaard, and Christoffersen 1997; Burks, Lodge, Jeppesen, and Lauridsen 2002; Humphries, La Peyre, and Decossas 2011). Macro- phytes also provide habitat for many invertebrate predators which exert a strong impact on zooplankton (Hampton, Gilbert, and Burns 2000). In shallow waterbodies where fish abundance is low, the structure of the zooplankton communities basically depends on CONTACT S.S.S. Sarma sarma@unam.mx © 2016 Informa UK Limited, trading as Taylor & Francis Group AQUATIC INSECTS, 2016 http://dx.doi.org/10.1080/01650424.2016.1211291 invertebrate predators. Amongst the invertebrate predators in the littoral regions of shal- low lakes, odonate naiads, beetles, notonectids and water mites exert considerable influ- ence on crustacean zooplankton (Butler and Burns 1993; Lombardo 1997; Arner, Koivisto, Norberg, and Kautsky 1998). In addition, predators such as cnidarians, oligo- chaetes and flatworms also control the abundance and diversity of rotifers, cladocerans and copepods (Beisner, McCauley, and Wrona 1996; Dumont, Rietzler, and Bo-Ping 2014; Nandini, Zu~niga-Juarez, and Sarma 2014). Odonate naiads are particularly interesting in their life histories (Bybee, Hansen, B€usse, Wightman, and Branham 2015) as they occupy an intermediate position in food chains by being predators and prey (Johnson, Martin, Mahato, Crowder, and Crowley 1995; Sih, Englund, and Wooster 1998; Braccia, Voshell, and Christman 2007). Within the group of zooplankton, several species of cladocerans are important due to their role as foragers which help to maintain clear water conditions in the aquatic systems, especially in the lit- toral regions (Shapiro and Wright 1984). Therefore, the potential loss of zooplankton due to predation by odonates in the littoral regions could be important for ecosystem func- tioning (Wellborn, Skelly, and Werner 1996; Dumont and Negrea 2002). Odonate naiads may cause strong changes in the zooplankton abundance because they can occur at densi- ties of up to >1000 ind./m2 (Benke 1976; Wissinger 1988). In addition, unlike many other invertebrate predators such as Hydra vulgaris Pallas, 1766 and turbellarians, naiads are visual predators and so their diet selection depends on the prey-related characteristics such as size, movement and contrast in the medium. Since ontogenetic diet shift is shown by naiads, these predators select the larger prey items as they grow larger in size to meet the higher energy requirements (Jara 2014). This in turn leads to differential impact on the zooplankton community composition, depending on the size of the predator. Odonate naiads inhabit periphytic (e.g., Aeshnidae and damselfly naiads) and benthic (e.g., Gom- phidae and Libellulidae) habitats. In each habitat, amongst predators, territorial competi- tion is intense (Johansson 1992; Ryazanova and Mazokhinporshnyakov 1996) and this also affects their feeding behaviour. In addition, in the presence of predators (such as fish), once sensed by the odonate naiads, their feeding behaviour changes including signif- icant reduction in their movements in order to avoid predation (Convey 1988); the naiads also move towards the denser macrophyte beds in search of food and to avoid detection by the predators (Heads 1986; McPeek and Crowley 1987). All these behavioural changes impact the ability of predators to control the abundance and diversity of prey in the litto- ral regions. Based on field observations, many laboratory tests have used daphniids as natural diets for odonate naiads (Lawton, Thompson, and Thompson 1980; Stoks, McPeek, and Mitch- ell 2003; Warfe and Barmuta 2004). This may generate biased data because different-sized odonate naiads may have different preferences, not necessarily for daphniids. Therefore, experiments need to include different naturally occurring prey species to understand the feeding of this group. Available literature suggests that the size of the odonate naiads and the presence and the absence of macrophytes influence their prey preferences (Boukal 2014). However, quantitative data in most cases, where the predator is offered diverse prey items and with and without the presence of natural macrophytes, are lacking. We hypothesise that when different prey items are offered in clear medium, the predator chooses the prey which are more visually detectable by colour, size or movement and in the presence of macrophytes, not only the quantity consumed would be reduced, but also prey 2 L. RIVERA-DE LA PARRA ET AL. preferences differ significantly. In order to test this hypothesis, we conducted feeding experiments under laboratory conditions involving different prey species (rotifers, cladocer- ans, copepods and insect larvae) and predators (dragonfly naiads) of different sizes. Material and methods In the literature, different terms such as larvae, naiads and nymphs are used to describe the developmental stages of insects. We used here these terms as suggested in Bybee et al. (2015) based on complete, gradual or incomplete metamorphosis. In our experiments we used a predator, Rhionaeschna multicolour (Hagen, 1861) (Odonata: Aeshnidae), and as preys the following animals, which are the potential diets of the naiads, were chosen: Plat- ionus patulus (M€uller, 1786) (rotifers); Alona guttata Sars, 1862; Ceriodaphnia dubia Richard, 1894; Daphnia mendotae (Taylor and Hebert, 1993); Ilyocryptus sp.; Scapholebe- ris kingi Sars, 1888; Simocephalus vetulus (M€uller, 1776) (cladocerans); Acanthocyclops sp. (copepods); amphipods; dipterans and ephemeropterans (one species each). Specimens of the predators and all preys were isolated from Benito Juarez Reservoir, a high altitude res- ervoir located in the State of Mexico (Mexico). While the tested rotifers, cladocerans and copepods have been cultured in our laboratory a long time, others including the predators and amphipods, dipterans (larvae) and ephemeropterans (mayfly naiads) were acclimated under standard laboratory conditions (temp. 23 C, pH 7.0, continuous but diffuse fluo- rescent illumination) using reconstituted moderately hardwater (the Environmental Pro- tection Agency (EPA) medium) as the medium. The EPA medium was prepared each day dissolving 96 mg of NaHCO3, 60 mg of CaSO4, 60 mg of MgSO4 and 4 mg of KCl in 1 L of distilled water (Weber 1993). We used single-celled green alga, Chlorella vulgaris Beijer- inck as diet for zooplankton. The alga was batch-cultured using the Bold’s basal medium (Borowitzka and Borowitzka 1988). Alga in log phase of growth was harvested by centri- fugation at 4000 rpm for 5 min, rinsed and re-suspended in distilled water. The density of algal concentrate was determined using a haemocytometer. Copepods were cultured according to Enrıquez-Garcıa, Nandini, and Sarma (2013). Rotifers and cladocerans were daily fed Chlorella at a density of 0.5 £ 106 cells/mL; amphipods, dipteran larvae and ephemeropterans (mayfly naiads) were fed natural detritus and the predators (dragonfly naiads) were fed using mixed zooplankton species. Prior to experiments, the predators, based on size (small: 3 mm, medium: 7 mm and large: 15 mm), were separated into three groups. They were individually starved in EPA medium for 24 h. The experiments were conducted in 800 mL capacity glass beakers con- taining 500 mL EPA medium, both with and without the macrophyte, Egeria densa Plan- chon (5 g wet weight). Each jar received 50 individuals (ind.) of rotifers (Plationus patulus), 8 ind. of Alona guttata, 3 ind. of Ceriodaphnia dubia, 1 ind. of Daphnia mendo- tae, 2 ind. of Ilyocryptus sp., 4 ind. of Scapholeberis kingi, 8 ind. of Simocephalus vetulus, 20 ind. of copepods (Acanthocyclops sp.), 4 ind. of amphipods, 10 ind. of dipterans and 1 ind. of ephemeropteran. The prey species were individually introduced using a stereomi- croscope (Nikon SMZ at 20 X) or a small net, depending on the size of the prey species. For each treatment, we set up four replicates. In all, we used 24 jars (three predator sizes X two test types (with and without the macrophyte) X four replicates). The densities of predator and prey species and the macrophyte biomass represented the field conditions. Into each jar containing the prey and with or without macrophyte, we introduced one AQUATIC INSECTS 3 individual of pre-starved predators of one of the three sizes. The test jars were maintained at the laboratory conditions mentioned earlier and undisturbed for 2 h during which the predators were allowed to feed on the prey. After this period, the predators were removed using a small net and the rest of the contents of each jar was fixed in 4% formalin. The uneaten prey items from each jar were quantified. If a cladoceran was killed but not con- sumed by the predator, then it was considered as part of the uneaten items. The differen- ces in the initial and final densities of each prey species were considered as consumed by the predator. In a preliminary test, we maintained the prey items (at the same density cho- sen for the experiments) in jars without predators and found no changes in the prey den- sities (and also no mortality) within 2 h and hence we assumed that this condition also similar in test jars. Since the tested prey species differed strongly in their size, we also compared prey consumption in terms of biomass. For converting prey numbers into bio- mass (wet weight), we used appropriate literature, depending on the species (zooplankton: Dumont, Van de Velde, and Dumont 1975; the different insects: Towers, Henderson, and Veltman 1994). Prey selectivity index (Manly’s a) was calculated using the following equation (Krebs 1993): aiD ri=ni  1= X ðrj=njÞ  (1) where ai DManly’s alpha for the type of prey i; ri, rj D proportion of prey in the diet i or j in the diet (i and j D 1, 2, 3,…); ni, nj D proportion of prey in the diet i or j in the envi- ronment; m D number of tested prey specieswhere ai D 1/m, prey species i not preferred or selected; ai > 1/m, prey species i is preferred in the diet; ai < 1/m, prey species i is avoided in the diet. The differences in the prey consumption (in terms of numbers and biomass) in relation to the predator’s size and the presence or the absence of macrophytes were statistically evaluated using two-way analysis of variance (ANOVA) using SigmaPlot version 12 (Systat Software, Inc., London). Results Prey consumption in terms of numbers by dragonfly naiads varied significantly (p < 0.001, two-way ANOVA, Table 1) due to the interaction of the presence and the absence of macrophytes and the predator size. In general, regardless of the size of the predator, the starved dragonfly naiads were able to consume as many as 25 prey items within 2 h. Large Table 1. Results of two-way ANOVA of the number of prey items consumed per predator (Rhionaeschna multicolour (Hagen, 1861)) of three different size groups in relation to the presence and the absence of macrophytes in the medium. Source of variation DF SS MS F P Predator size (A) 2 77.58 38.79 2.08 0.15 With and without Egeria (B) 1 9.37 9.37 0.50 0.49 Interaction of A £ B 2 495.75 247.87 13.27 <0.001 Residual 18 336.25 18.68 Note: DF: degrees of freedom; SS: sum of square; MS: mean square; F: F-ratio. 4 L. RIVERA-DE LA PARRA ET AL. predators consumed significantly less compared to small- or medium-sized naiads. The presence of macrophytes did not affect significantly the prey consumption when the pred- ator size was large; however, for small- and medium-sized predators, macrophytes influ- enced prey consumption, where small-sized predators consumed higher prey numbers in the presence of macrophytes while for medium-sized naiads, this trend was reversed (Figure 1). In terms of biomass, in the presence or in the absence of macrophytes, there was the expected trend of prey consumption: significantly (p < 0.05, two-way ANOVA, Table 2) higher biomass intake with increase in body size of the predator. However, prey consumption was significantly lower in the presence of plants (Table 2). The quantity of biomass (wet weight) consumed by the dragonfly naiads varied from <2 to 7 mg/ind. in 2 h (Figure 2). The results of the prey preference index using Manly’s a are presented in Figure 3. In general, regardless of the presence or the absence of macrophytes and the size of Figure 1. The number of prey items consumed by the dragonfly naiads of Rhionaeschna multicolour (Hagen, 1861) of three different size groups in the presence and the absence of macrophytes in the medium. The mean values § SE are shown based on four replicates. Table 2. Results of two-way ANOVA of the biomass of prey consumed per predator (Rhionaeschna mul- ticolour (Hagen, 1861)) of three different size groups in relation to the presence and the absence of macrophytes in the medium. Source of variation DF SS MS F P Predator size (A) 2 27.29 13.64 5.36 0.015 With and without Egeria (B) 1 60.00 60.00 23.18 <0.001 Interaction of A £ B 2 0.36 0.18 0.07 0.932 Residual 18 45.82 2.55 Note: DF: degrees of freedom; SS: sum of square; MS: mean square; F: F-ratio. AQUATIC INSECTS 5 the predator, rotifers, Simocephalus, Alona, Scapholeberis and copepods were all avoided. Ceriodaphnia, Daphnia and Ilyocryptus were preferred consistently by the predatory naiads. However, for other prey species used, there were some differences in the prey preferences by the dragonfly naiads depending on the presence or the absence of macrophytes and the size of the predators. In the clear medium (without macro- phytes), dipterans were positively selected by the three different size groups of preda- tors; for other insect prey items, amphipods and ephemeropterans were positively selected by large and small predators, respectively. On the other hand, in the presence of macrophytes, amphipods and dipterans were only positively selected by large- and medium-sized predators, respectively. Discussion Feeding behaviour of odonate naiads has been studied by many authors with a focus on different aspects such as niche overlapping (Johnson 1985; Johnson 1995), the predation process (Krishnaraj and Pritchard 1995; Rebora, Piersanti, and Gaino 2004), predation success in relation to the presence of plants (Saha, Aditya, and Saha 2009; Klecka and Boukal 2014), feeding rates (Wojtal, Frenkiewicz, Andziak, and Zalewski 2007; Mandal, Ghosh, Bhattacharjee, and Chandra 2008) and amongst others such as prey selectivity (Gaston 2008; Magnusson and Williams 2009; Klecka and Boukal 2012). Prey selection studies reveal that in general odonate naiads feed on cladocerans (mainly daphniids), dip- terans and mayflies (Klecka and Boukal 2012). In this work too, Ceriodaphnia, Daphnia and Ilyocryptus were consistently preferred by the naiads of R. multicolour regardless of the presence of macrophytes. Figure 2. The quantity of biomass (wet weight, mg) consumed by the dragonfly naiads of Rhio- naeschna multicolour (Hagen, 1861) of three different size groups in the presence and the absence of macrophytes in the medium. The mean values § SE are shown based on four replicates. 6 L. RIVERA-DE LA PARRA ET AL. Since the prey selectivity data from the literature come from diverse studies including some from laboratory and others from field conditions, comparisons of the trends are generally difficult. For example, some studies describe selectivity based on mesocosm and others through the analysis of faecal pellets or gut contents (Burks, Jeppesen, and Lodge Figure 3. (Colour online) Prey preferences (Manly’s a) by the odonate naiads of Rhionaeschna multicol- our (Hagen, 1861) of three different size groups in the absence (A) and in the presence (B) of macro- phytes in the medium. The mean values § SE are shown based on four replicates. Preys: 1. Simocephalus vetulus (M€uller, 1776); 2. Ceriodaphnia dubia Richard, 1894; 3. Daphnia mendotae (Taylor and Hebert, 1993); 4. Ilyocryptus sp.; 5. Scapholeberis kingi Sars, 1888; 6. Alona guttata Sars, 1862; 7. Copepods (Acanthocyclops sp.); 8. Amphipods; 9. Dipterans; 10. Ephemeropterans; 11. Rotifers (Platio- nus patulus (M€uller, 1786)). Data bars above the horizontal line indicate positive selection (ai > 1/11 D 0.09, see ‘Material and methods’). AQUATIC INSECTS 7 2001; Hassall and Thompson 2008). The predators used in this work represented three size groups, and therefore, it was necessary to offer more diverse prey organisms in order to test for prey selectivity. Moreover, both the predator and prey species were separated from the same waterbody and, therefore, results probably reflect the field conditions to some extent. We also made an attempt to study the gut contents of field-collected dragon- fly naiads but we could not identify the prey species because they were partly digested. The quantity of test volume used for both predator and prey species justifies the experi- mental design from field conditions, where these generally inhabit in small areas of the macrophyte microsites. Thus, when the test species were collected from nature, we deter- mined natural densities and simulated these data in our tests. The prey preference study here also considered the presence or the absence of macro- phytes, yielding additional information. For example, when R. multicolour was offered dif- ferent prey species in the absence of macrophytes, amphipods and ephemeropterans were selected by the predator. With the presence of macrophytes, the predators were able to include dipterans but did not actively select ephemeropterans. Prey species, which are normally associated with macrophytes when transferred to a clear medium, begin to search for a suitable substrate and during this process they are detected by the predators (Merritt, Cummins, and Berg 2008). Moreover, macrophyte-associated preys have match- ing colours, and thus they avoid predation by hiding among the plants. When these preys are transferred from plants to clear medium, their colour contrast becomes prominent to visual predators (such as dragonfly naiads) and hence increases their vulnerability to pre- dation. (Meerhoff et al. 2007). This also partly explains our observations where amphi- pods, mayflies and dipterans which have epiphytic habits have received some protection against visual predators due to macrophytes in the medium. The littoral and periphytic cladocerans such as Simocephalus and Alona have relatively smaller movements so they are not vulnerable to invertebrate predators in the presence or in the absence of macro- phytes. On the other hand, limnetic species such as Daphnia and Ceriodaphnia are active swimmers in the water column and even in the presence of macrophytes, they tend to reach the water column (Dumont and Negrea 2002), which make them more conspicuous due to their movements and, hence are vulnerable to predation, as also found in this work (see Figure 3). Burks et al. (2001) have also shown that odonate naiads eliminated daph- niids regardless of the presence or the absence of macrophytes. The positive selection of Ilyocryptus by R. multicolour of all the three size groups is interesting. Morphologically, members of Macrothricidae including Ilyocryptus have the ventral margin of carapace with numerous spines which are thought to offer protection against predation (Smirnov 1992). However, some invertebrate predators such as Hydra vulgaris are able to feed on them without any apparent damage to the soft-bodied preda- tors (Rivera-De la Parra, Sarma, and Nandini 2016). We also found that Ilyocryptus was positively selected by the predators. Scapholeberis is a special cladoceran that floats just beneath the surface film, with ventral margin of carapace in contact with water surface, which is considered as an adaptation against visual predators (Dodson and Frey 2001). In our experiments too, this cladoceran was avoided presumably due to its special habitat of living just beneath the water surface making it difficult for the predators to detect the prey movements. The complete avoidance of rotifers by the predators of different sizes tested here is not surprising because the rotifer species used here is too small (<150 mm) or its hard lorica poses a problem for digestion by the insect larvae (Hampton and Gilbert 2001). 8 L. RIVERA-DE LA PARRA ET AL. Comparison of prey consumption in terms of numbers and of biomass (wet weight) reveals some differences in trends. In terms of prey numbers, medium-sized predators consumed higher number of prey in the absence of macrophytes; the large-sized odonate naiads did not show significant difference due to the presence or the absence of plants; however, the smaller predators consumed more prey items when the macrophytes were present in the medium. Thus, the pattern of prey consumption was disrupted due to the presence of macrophytes. This was because the predators consumed a higher percentage of smaller prey such as Ceriodaphnia and Alona. However in terms of biomass, it became evident that macrophytes indeed offered protection to the prey against the predators of any size because the biomass consumed by the odonates was significantly reduced when the medium contained Egeria. It was previously reported that prey consumption as bio- mass is positively correlated with increased density and the structural complexity of mac- rophytes. In addition, the efficiency of predation is inversely related with the increase in the complexity of plant structure (Crowder and Cooper 1982). Further, with increase in predator size, the quantity of prey biomass consumed also significantly increased (p < 0.05) but this was not significant in terms of number of prey items consumed (p D 0.154). This suggests that as the body size of the predator increased, the size of prey consumed also increased, which was significant only in terms of biomass. Such results have been widely described in most predators that show ontogenetic changes of selecting larger prey items with increase in predator’s age (Cereghino 2006; Davis, Blanchette, Pusey, Jardine, and Pearson 2012). Acknowledgements We thank two anonymous reviewers for improving our presentation. Nikolai Korovchinsky con- firmed the identification of the zooplankton species. Javier Carmona Jimenez and Alfonso Lugo Vazquez made helpful comments on the draft version of the manuscript. Disclosure statement No potential conflict of interest was reported by the authors. Funding The first author (L. Rivera-De la Parra) is thankful to the Posgrado en Ciencias Biologicas for the training received during her doctoral studies and to CONACYT (CVU: 336216) for financial support. References Arner, M., Koivisto, S., Norberg, J., and Kautsky, N. (1998), ‘Trophic Interactions in Rockpool Food Webs: Regulation of Zooplankton and Phytoplankton by Notonecta and Daphnia’, Freshwater Biology, 39, 7990. Beisner, B.E., McCauley, E., and Wrona, F.J. (1996), ‘Temperature-Mediated Dynamics of Plank- tonic Food Chains: The Effect of an Invertebrate Carnivore’, Freshwater Biology, 35, 219232. Benke, A.C. (1976), ‘Dragonfly Production and Prey Turnover’, Ecology, 57, 915927. 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