UNIVERSIDAD NACIONAL AUTÓNOMA DE MÉXICO PROGRAMA DE DOCTORADO EN CIENCIAS BIOMÉDICAS LABORATORIO DE EVOLUCIÓN MOLECULAR Y EXPERIMENTAL INSTITUTO DE ECOLOGÍA GENÉTICA DE LA CONSERVACIÓN DE ARTIODÁCTILOS MEXICANOS TESIS QUE PARA OPTAR POR EL GRADO DE: DOCTOR EN CIENCIAS PRESENTA: MARCO ANTONIO RODRÍGUEZ RODRÍGUEZ TUTOR: DR. LUIS ENRIQUE EGUIARTE FRUNS COMITÉ TUTOR: DR. MIGUEL ÁNGEL CEVALLOS GAOS DR. RODRIGO ANTONIO MEDELLÍN LEGORRETA CIUDAD DE MÉXICO, CD. UNIVERSITARIA, ENERO DE 2018 1 UNAM – Dirección General de Bibliotecas Tesis Digitales Restricciones de uso DERECHOS RESERVADOS © PROHIBIDA SU REPRODUCCIÓN TOTAL O PARCIAL Todo el material contenido en esta tesis esta protegido por la Ley Federal del Derecho de Autor (LFDA) de los Estados Unidos Mexicanos (México). El uso de imágenes, fragmentos de videos, y demás material que sea objeto de protección de los derechos de autor, será exclusivamente para fines educativos e informativos y deberá citar la fuente donde la obtuvo mencionando el autor o autores. Cualquier uso distinto como el lucro, reproducción, edición o modificación, será perseguido y sancionado por el respectivo titular de los Derechos de Autor. EL PRESENTE TRABAJO DE INVESTIGACIÓN SE DESARROLLÓ EN EL LABORATORIO DE EVOLUCIÓN MOLECULAR Y EXPERIMENTAL DEL DEPARTAMENTO DE ECOLOGÍA EVOLUTIVA DEL INSTITUTO DE ECOLOGÍA DE LA UNIVERSIDAD NACIONAL AUTÓNOMA DE MÉXICO, BAJO LA DIRECCIÓN DEL DR LUIS ENRIQUE EGUIARTE FRUNS, CON EL APOYO FINANCIERO DEL PROYECTO DGRMIS-DAC-342/2007 DE LA DGVS-SEMARNAT Y DE LA BECA DOCTORAL 227960 DE CONACYT 2 "A MI FAMILIA, POR SER MI LUZ, MI MOTIVO, MI FUERZA, MI CAMINO Y MI RAZÓN: MI MAMÁ NEDELIA, MI PADRE ANTONIO, MIS HERMANAS ROSARIO Y GABRIELA, Y MUY ESPECIALMENTE A MIS DOS PEQUEÑAS ESTRELLAS; LUISITO Y FERNANDITA, GRACIAS POR TODO, LOS AMO". 3 AGRADECIMIENTOS A LA UNIVERSIDAD NACIONAL AUTÓNOMA DE MÉXICO AL PROGRAMA DE DOCTORADO EN CIENCIAS BIOMÉDICAS AL CONSEJO NACIONAL DE CIENCIA Y TECNOLOGÍA AL INSTITUTO DE ECOLOGÍA DE LA UNAM AL DR. LUIS E. EGUIARTE FRUNS Y LA DRA. VALERIA SOUZA SALDÍVAR A LOS MIEMBROS DEL COMITÉ TUTORAL DR. RODRIGO A. MEDELLÍN LEGORRETA Y DR. MIGUEL ÁNGEL CEVALLOS GAOS A LOS SINODALES QUE REVISARON ESTA TESIS, DRA. MARÍA DEL CORO ARIZMENDI A., AL DR. RURIK H. LIST S., DR. JUAN S. NÚÑEZ Y VÍCTOR M. SÁNCHEZ CORDERO D. POR SUS VALIOSOS APORTES A MI TRABAJO DOCTORAL AL LABORATORIO DE EVOLUCIÓN MOLECULAR Y EXPERIMENTAL, Y TODOS SUS INTEGRANTES A LA DRA. ERIKA AGUIRRE PLANTER Y LA DRA. LAURA ESPINOZA ASUAR, AL DR. SANTIAGO RAMÍREZ BARAHONA, AL MVZ. GABRIEL MANUEL ROSAS BARRERA, A LA SRA. SILVIA BARRIENTOS VILLANUEVA Y BIOL. RICARDO COLÍN NUÑEZ POR SU APOYO Y ASISTENCIA TÉCNICA A LA SUBDIRECCIÓN DE GESTIÓN PARA EL APROVECHAMIENTO EN VIDA LIBRE – SEMARNAT. ING. FLORENTINO CHILLOPA MORALES, BIOL. JONÁS SÁNCHEZ, BIOL. FERNANDO SÁNCHEZ AL MVZ. BENJAMÍN GONZÁLEZ BRIZUELA Y LA DRA. IVONNE CASSAIGNE GUASCO A TODOS LOS ESTADOS DE LA REPÚBLICA MEXICANA, UMAS Y PERSONAL TÉCNICO QUE TUVIERON A BIEN TOMAR PERSONALMENTE GRAN PARTE DE LAS MUESTRAS UTILIZADAS EN ESTA INVESTIGACIÓN AL DR. JAIME GASCA, DR. ROBERTO TREJO Y DR. JORGE VALDÍVIA A FRANCISCO VEGA HERNÁNDEZ, LUZ MA GONZÁLEZ HERNÁNDEZ Y MIRNA E. OSORIO A LA ESCUELA WING SING TONG, CHOY LEE FUT MÉXICO, INSTRUCTOR WST JORGE LEOBARDO LÓPEZ GARCÍA AL DR. ROGELIO HUERTA FREGOSO Y FAMILIA AL DR. JUAN CARLOS GUERRERO NAVA Y TODO EL SERVICIO DE NEFROLOGÍA DEL HOSPITAL GENERAL DE ZONA NO 25 DEL IMSS A LA DRA. YAZMÍN ROCÍO CARREÑO RODRÍGUEZ MIEMBRO DE LA UTR DEL HOSPITAL DE ESPECIALIDADES MÉDICAS DEL CENTRO MÉDICO NACIONAL “LA RAZA” DEL IMSS A LA UNIDAD DE TRASPLANTE RENAL DEL HOSPITAL DE ESPECIALIDADES MÉDICAS DEL CENTRO MÉDICO NACIONAL “LA RAZA” DEL IMSS. A TODO EL EQUIPO MÉDICO Y DE ENFERMERÍA 4 ● GENÉTICA DE LA CONSERVACIÓN DE ARTIODÁCTILOS MEXICANOS ● ____________________________________________________ “Puede decirse metafóricamente que la selección natural está haciendo diariamente, y hasta por horas, en todo el mundo, el escrutinio de las variaciones más pequeñas; desechando las que son malas, conservando y acumulando las que son buenas, trabajando insensible y silenciosamente donde y cuando se presenta una oportunidad, en el mejoramiento de todo ser orgánico en relación con sus condiciones orgánicas e inorgánicas de vida.” -CHARLES DARWIN EL ORIGEN DE LAS ESPECIES, 1859 ____________________________________________________ 5 ● GENÉTICA DE LA CONSERVACIÓN DE ARTIODÁCTILOS MEXICANOS ● I. ÍNDICE II. RESUMEN ..................................................................................................................................................................................7 III. ABSTRACT ...............................................................................................................................................................................8 IV. PRESENTACIÓN ......................................................................................................................................................................9 CAPÍTULO I. INTRODUCCIÓN ..........................................................................................................................................11 GENÉTICA DE LA CONSERVACIÓN .................................................................................................................................. ....11 GENÉTICA DE LA CONSERVACIÓN EN MÉXICO ..................................................................................................................13 VARIACIÓN GENÉTICA Y CONSERVACIÓN .........................................................................................................................14 CACERÍA DEPORTIVA Y CONSERVACIÓN BIOLÓGICA ........................................................................................................16 ARTIODÁCTILOS (ARTIODACTYLA), EL GÉNERO ODOCOILEUS Y EL GÉNERO OVIS: SU EVOLUCIÓN, ECOLOGÍA, GENÉTICA DE POBLACIONES, CONSERVACIÓN E IMPORTANCIA EN MÉXICO ..................................................................19 Origen y Evolución de los Artiodáctilos .........................................................................................................................19 Los Artiodáctilos de México ...........................................................................................................................................23 EL BORREGO CIMARRÓN (OVIS CANADENSIS) ...................................................................................................................26 Biología del Borrego ......................................................................................................................................................26 Importancia y Problemática ...........................................................................................................................................29 Genética de Poblaciones de Borrego Cimarrón ............................................................................................................30 EL VENADO COLA BLANCA (ODOCOILEUS VIRGINIANUS) .................................................................................................32 El Venado y su Biología ..................................................................................................................................................32 Importancia y Estado de Conservación en México ........................................................................................................34 Genética de Poblaciones del Venado en México ............................................................................................................37 CAPÍTULO II. GENÉTICA DEL BORREGO CIMARRÓN (OVIS CANADENSIS) ............................................................39 Resumen ...............................................................................................................................................................................39 Artículo Publicado ...............................................................................................................................................................41 CAPÍTULO III. GENÉTICA DEL VENADO COLA BLANCA (ODOCOILEUS VIRGINIANUS) ..........................................49 GENÉTICA DE LA CONSERVACIÓN DE VENADO COLA BLANCA (ODOCOILEUS VIRGINIANUS) EN MÉXICO: PERSPECTIVAS PARA MANEJO, APROVECHAMIENTO Y CONSERVACIÓN ...................................................................................................49 INTRODUCCIÓN ....................................................................................................................................................................49 OBJETIVOS ...........................................................................................................................................................................52 MATERIALES Y MÉTODOS ...................................................................................................................................................53 Área de Estudio y Muestreo ............................................................................................................................................53 Extracción y Amplificación de ADN ...............................................................................................................................54 Análisis Estadísticos de las Secuencias Mitocondriales (mDNA) ..................................................................................56 Análisis Filogenético ......................................................................................................................................................56 Genética de Poblaciones ................................................................................................................................................56 Análisis Bayesianos de Estructura Genética ..................................................................................................................57 Red de Haplotipos ..........................................................................................................................................................57 Estructura Filogeográfica ..............................................................................................................................................57 Distribuciones Mismatches .............................................................................................................................................58 Skyline Bayesiano ...........................................................................................................................................................58 RESULTADOS ........................................................................................................................................................................60 Análisis Filogenético ......................................................................................................................................................60 Diversidad y Diferenciación Genética ...........................................................................................................................62 Análisis de Eventos Demográficos Históricos ................................................................................................................67 DISCUSIÓN ............................................................................................................................................................................70 Análisis Filogenético ......................................................................................................................................................70 Diversidad Genética .......................................................................................................................................................73 Estructuración Genética y las Subespecies ....................................................................................................................75 Demografía Histórica .....................................................................................................................................................76 DISCUSIÓN GENERAL ..........................................................................................................................................................78 Implicaciones en el Manejo, Aprovechamiento y Conservación del Venado .................................................................81 Cacería Deportiva, UMA y el Manejo del Borrego Cimarrón y el Venado Cola Blanca ..............................................83 Puntos Clave a Considerar en el Futuro de la Conservación ........................................................................................85 CONCLUSIONES ....................................................................................................................................................................86 PERSPECTIVAS ......................................................................................................................................................................88 BIBLIOGRAFÍA ......................................................................................................................................................................89 DEDICATORIAS PERSONALES .............................................................................................................................................101 6 II. RESUMEN Al establecer estrategias de manejo, aprovechamiento y conservación para distintas especies, muchas veces se carece de la información y conocimiento sobre ciertos aspectos fundamentales de su biología, incluyendo aspectos ecológicos, genéticos y evolutivos. La genética de poblaciones nos ayuda a comprender cómo las poblaciones se adaptan y evolucionan. Esta disciplina, integrada a la biología de la conservación, constituye a la genética de la conservación, la cual busca conservar la biodiversidad genética y de las especies, así como reducir el riesgo de extinción. En México, los mamíferos constituyen uno de los grupos más afectados por actividades humanas, entre ellas destacan dos especies de artiodáctilos, el borrego cimarrón (Ovis canadensis) y el venado cola blanca (Odocoileus virginianus), ambas fuertemente afectadas por la cacería. En esta tesis se realizó una investigación sobre aspectos de la genética de poblaciones del borrego cimarrón y venado cola blanca en México, con la finalidad de aplicar estos resultados en definir posibles estrategias de manejo y conservación. Para el borrego cimarrón se analizaron 117 muestras de tejido, con cuatro marcadores dominantes ISSR (Inter Simple Sequence Repeat) que aportaron 91 loci en tres poblaciones de Sonora y Baja California Sur. Los niveles de variación genética son relativamente bajos HE = 0.265 (HE = 0.23 – 0.26), y detectamos bajos índices de diferenciación genética entre las poblaciones muestreadas de θ = 0.071 que sugieren poca estructura genética. Esto puede ser consecuencia de la reciente colonización de la especie en ésta región, así como de su aprovechamiento histórico, lo cual se ve reflejado en los resultados obtenidos. Considerando lo anterior, se sugiere la introducción de poblaciones para sostener la diversidad genética presente y en la medida de lo posible favorecer mediante los corredores biológicos la conexión entre poblaciones. Por otra parte, se estudiaron 184 muestras de venados cola banca (distribuidas en 18 estados mexicanos) de las cuales se obtuvieron secuencias mitocondriales (D-Loop) de 544 pares de bases, y con estas a su vez se realizaron análisis filogenéticos y filogeográficos, de diversidad y de diferenciación genética, estimando distancias génicas poblacionales y demografía histórica. Con los resultados se estableció que las poblaciones analizadas se pueden dividir en dos grupos: Norte y Sur, división que concuerda con la Franja Volcánica Transmexicana y la transición de la región fisiográfica Neotropical a Neártica; sin hallar patrones claros a nivel de estado o subespecie. La diversidad nucleotídica encontrada fue alta, para el total se obtuvo un valor de π = 0.041 (Norte π = 0.030, Sur π = 0.042); elevada estructura genética FST = 0.273 y se encontraron evidencias moleculares de posibles declives poblacionales de ≈1,000 años a la fecha, lo cual está posiblemente asociado al crecimiento demográfico de poblaciones humanas así como por el desarrollo de la agricultura y la colonización humana. Se resalta la importancia de esclarecer el estatus taxonómico subespecífico a nivel nacional de ambas especies; asimismo, replantear las reubicaciones y movimientos a gran escala de individuos con diferente poza genética, así como profundizar en censos con el objetivo de tener una idea más clara de los tamaños poblacionales silvestres y cautivos a lo largo de toda su distribución en México. Finalmente, se recomienda en el futuro tomar en cuenta a la genética de poblaciones en los planes de manejo, aprovechamiento y conservación, de manera continua a través de monitoreos y análisis genéticos de la dos especies, en particular en sitios bajo aprovechamiento. 7 III. ABSTRACT When establishing management, use and conservation strategies for different species, information and knowledge about certain fundamental aspects of their biology are often lacking including ecological, genetic and evolutionary aspects. Population genetics helps us understand how populations adapt and evolve, that integrated with conservation biology, constitutes discipline of conservation genetics, which seeks to conserve genetic and species biodiversity, as well as reduce the risk of extinction. In Mexico, mammals are one of the groups most affected by human activities, including two species of artiodactyls, bighorn sheep (Ovis canadensis) and white-tailed deer (Odocoileus virginianus), which in addition are heavily hunted. In this thesis I studied aspects of the genetics of bighorn sheep and white-tailed deer populations, in order to apply these results to define possible management and conservation strategies. For the bighorn sheep we analyzed 117 tissue samples, with four dominant ISSR (Inter Simple Sequence Repeat) markers. We obtained 91 loci in three populations of Sonora and Baja California Sur. The levels of genetic variation found are relatively low HE = 0.265 (HE = 0.23 - 0.26), and we detected low rates of genetic differentiation among the sampled populations of θ = 0.071, indicating low genetic structure. This may be a consequence of the recent colonization of the species in this region, as well as its historical exploitation. From the genetic results, we suggest the introduction of populations in order to sustain the present genetic diversity and, as far as possible, promote the connection between populations through biological corridors. On the other hand, we studied 184 samples of white-tail deer (distributed in 18 States) from which 544 bp mitochondrial (D-Loop) sequences were obtained. Phylogenetic and phylogeographic analysis of diversity and genetic differentiation were carried out, estimating population genetic distances and historical demography. We found that the analyzed populations can divided into two groups: North and South, a division that corresponds to the Transmexican Volcanic Belt and the transition from the Neotropical to the Neotropical physiographic region; without finding clear patterns at the state or subspecies level. We estimated high levels of nucleotide diversity, for the total a value of π = 0.041 (North π = 0.030, South π = 0.042); high genetic structure FST = 0.273 and molecular evidence of possible population declines of ≈1,000 years to date. These results are possibly associated with the demographic growth of human populations as well as the development of agriculture and human colonization. We emphasize the importance of clarifying the subspecific taxonomic status at the national level; as well as to rethink the relocations and large-scale movements of deer with different genetic pools, and the importance of conducting censuses in order to have a better idea of the wild and captive populations sizes throughout its distribution in Mexico. Finally, in the future it will be important to take into account population genetics for the management, harvesting and conservation plans in a permanent way, through monitoring and genetic analysis of both species, in particular in sites under any type of exploitation. 8 IV. PRESENTACIÓN Uno de los problemas de las estrategias de manejo, aprovechamiento y conservación de la vida silvestre es la falta de conocimiento sobre varios de los aspectos fundamentales de la biología de las especies y sus poblaciones (Frankham et al., 2010) y rara vez se consideran factores evolutivos y genéticos en dichas actividades (SEMARNAP/INE, 2000, Frankham et al., 2010). El problema medular es que el manejo y aprovechamiento deliberado de las poblaciones y especies, sin comprender e integrar sus procesos evolutivos, genéticos e históricos, podría comprometer su capacidad de adaptación y evolución, y finalmente su permanencia (Franklin, 1980; Frankel y Soulé, 1981). La genética de poblaciones es la herramienta adecuada que nos ayuda a comprender cómo las especies pueden continuar adaptándose y evolucionando. Básicamente, es la descripción de como las frecuencias alélicas cambian en las poblaciones a lo largo del tiempo debido a factores biológicos, históricos, geográficos y evolutivos (Hedrick, 2011; Frankham et al., 2010). A través de análisis de genética de poblaciones podemos inferir procesos reproductivos, de dispersión y demográficos en función de como se comportan las frecuencias alélicas dentro y entre las poblaciones (Hedrick, 2011). Esta teoría integrada a su vez con la biología de la conservación constituye una subdisciplina denominada genética de la conservación (Frankham, 2005; Frankham et al., 2010). Dicha área se define como el uso de metodologías y teoría genética para conservar la biodiversidad y reducir el riesgo de extinción de las poblaciones o especies (Soulé, 1985; Soulé y Frankham, 2000; Frankham et al., 2010). La genética de la conservación aplicada busca la diversidad genética de las poblaciones o especies, para así conservar no sólo el tamaño censal de las mismas, sino también su potencial evolutivo, inherente a su historia biológica (Moritz, 1994; Frankham et al., 2010). En México aunque un gran número de especies se encuentran en algún estatus de riesgo (NOM-059-ECOL-2010), los mamíferos son uno de los grupos que principalmente resiente la presión antropogénica (SEMARNAP/INE, 2000). Entre las especies de mamíferos que más han sido explotadas en el país se encuentran el borrego cimarrón (Ovis canadensis) y el venado cola blanca (Odocoileus virginianus) debido entre otras razones a sus características morfológicas (principalmente cuernos y astas, respectivamente). Ambas especies son cinegéticamente muy cotizadas, lo cual ha derivado en la creación de encierros, ranchos y criaderos con la intención de reproducir, repoblar, liberar y generar más individuos, principalmente para actividades de cacería deportiva con fines económicos (SEMARNAP, 1999; SEMARNAP/INE, 2000). 9 La presente investigación es un trabajo sobre genética de la conservación para estas dos especies. Ambas especies -aunque con gran importancia ecológica, histórica, cultural y económica-, aún presentan huecos en cuanto a conocimiento relevante para su conservación y manejo, además enfrentan severas amenazas de origen humano y se encuentran en diversas categorías de riesgo en México y a lo largo de su distribución total (Leopold, 1959; Monson y Lowell, 1990; Mandujano y Rico Gray, 1991; Greenberg, 1992; Galindo y Weber, 1998; SEMARNAP/INE, 2000; Guajardo y Martínez, 2004; Clinton et al., 2005). El objetivo general de esta tesis fue realizar un análisis de genética de la conservación para describir los niveles de diversidad genética en ambas especies, en un contexto geográfico e histórico. Esto con la intención de integrar los resultados en las estrategias de conservación, manejo y aprovechamiento que minimicen el riego de problemas futuros asociados a factores genéticos, ya que podrían perjudicar gravemente a las poblaciones de ambas especies, y por lo tanto su permanencia. A partir de la segunda parte del presente trabajo, la cual trata sobre genética de poblaciones de borrego cimarrón, se publicó un artículo (Rodríguez-Rodríguez et al., 2015) en la revista internacional arbitrada e indexada, Journal of Mammalogy (Web of Science v5.16.1. DOI: 10.1093/jmamml/gyv066) correspondiente al Capítulo II del presente manuscrito. Así, esta tesis consta de tres capítulos estructurados de la siguiente manera: el Capítulo I es una introducción a la genética de la conservación en general y en México, la diversidad genética y su importancia, así como la descripción general de ambas especies y su relevancia en varios aspectos. El Capítulo II es un breve resumen en español del trabajo realizado en el borrego cimarrón, así como el artículo que se publicó en una revista indexada. El Capítulo III es un análisis detallado sobre genética de la conservación de venado cola blanca, con un enfoque filogenético y demográfico de diversas poblaciones a lo largo de su distribución en México; así como las implicaciones para su conservación, manejo y aprovechamiento generales de ambas especies. 10 CAPÍTULO I. INTRODUCCIÓN GENÉTICA DE LA CONSERVACIÓN La biología de la conservación es una disciplina fundamental para afrontar los problemas de conservación que enfrentan las especies, comunidades y ecosistemas perturbados directa o indirectamente por actividades humanas (Soulé, 1985). Se sabe que un número desconocido, pero grande, de especies ya se han extinto, y algunas otras han reducido gravemente sus tamaños poblacionales (Frankham, 1995). Actualmente muchas especies requieren la intervención humana para optimizar su manejo y procurar su permanencia a largo plazo, numérica y genéticamente integras. La magnitud del problema es considerable: por ejemplo, el 21 % de mamíferos, 12 % de aves, 30 % de anfibios, 28 % de reptiles, 37 % peces de agua dulce, 70 % de plantas vasculares y 37 % de invertebrados están categorizadas como amenazadas por la Unión Mundial para la Conservación (IUCN, por sus siglas en inglés) (IUCN, 2017b). Se han determinado cuatro razones principales para mantener la biodiversidad: el valor económico de los recursos naturales, servicios de los ecosistemas, estética ambiental y el derecho a la vida que tienen todos los organismos. La IUCN ha reconocido la conservación biológica a tres niveles: diversidad de especies, diversidad de ecosistemas y diversidad genética (WCMC, 1992; Primarck, 1993; Meffe y Carroll, 1994; Soulé y Frankham, 2000). Considerando lo anterior, nuestro enfoque será la diversidad genética. Para entenderla se necesita de la genética de poblaciones, cuyo punto principal es comprender los factores que determinan los cambios evolutivos, así como la cantidad y patrones de diversidad genética intra e interpoblacionalmente a través del comportamiento de las frecuencias alélicas (Hedrick, 2011; Hart y Clark, 2007). La cantidad y tipo de diversidad genética en las poblaciones es potencialmente afectada por diversos factores, principalmente por selección, endogamia, deriva genética, flujo genético, mutación y recombinación. Estos a su vez tienen efectos diferenciales en las poblaciones: por ejemplo, la deriva genética y endogamia tienden a reducir la diversidad genética, y por el contrario, la mutación y la recombinación usualmente la incrementan; en el caso de selección y flujo genético podrían aumentarla o reducirla, según el contexto de la especie. La combinación de dos o más de estos factores pueden generar una gran variedad de niveles y patrones de diversidad genética (Hedrick, 2009). La implicación de los factores genéticos en la biología de la conservación es en su mayoría 11 responsabilidad de Sir Otto Frankel (Frankel, 1970; 1974; Simberloff, 1988; Frankham, 1995; Soulé y Frankham, 2000). A partir de sus ideas surgió el concepto de genética de la conservación. Esta abarca el uso de teoría y metodologías genéticas para reducir el riesgo de extinción en especies y poblaciones amenazadas; su objetivo es preservar a largo plazo a las especies como entidades dinámicas capaces de afrontar ligeros o severos cambios ambientales (Frankham et al., 2010). Este campo de la genética tiene una amplia gama de posibles áreas foco: forense, taxonomía, estudios de introgresión, de estructura poblacional y fragmentación, análisis de exogamia o de poblaciones reducidas, o como parte de la genética evolutiva, incluyendo el estudio de la adecuación reproductiva, extinción, o para aportar conocimiento de la biología de las especies, para control de especies invasivas, y directamente para el manejo genético (poblaciones silvestres y cautivas), la reintroducción o el estudio de la adaptación genética al cautiverio (Figura 1.1). Sin embargo, nos vamos a centrar en los aspectos estructurales para las acciones de conservación, manejo y aprovechamiento sustentable de nuestras dos especies de estudio (Frankham, 1995; Frankham, 1998; Frankham, 2005; Hedrick, 2011; Hart y Clarck, 2007; Frankham, 2008; Frankham et al., 2010). Figura 1.1. Campo de estudio y aplicación general de la Genética de la Conservación; con énfasis en las aristas implícitas en la Conservación Biológica (recuadros color gris claro) (Frankham et al., 2010). 12 GENÉTICA DE LA CONSERVACIÓN EN MÉXICO México es un país megadiverso, cuenta con aproximadamente el 12 % de las especies que existen en el mundo; es primer lugar en diversidad de reptiles y anfibios, tercer lugar en mamíferos, el decimoprimero en aves y el cuarto en plantas vasculares (Toledo, 1988; Mittermeier y Mittermeier, 1992; Mittermeier et al., 1997; Groombridge y Jenkins, 2002; Ceballos y Olivia, 2005). Por otro lado, su megadiversidad no es concebida únicamente como número de especies, sino también en cuanto a diversidad y riqueza de comunidades y ecosistemas que van desde pastizales subalpinos y cumbres glaciares, hasta los arrecifes de coral del Caribe, pasando por muchos tipos de bosques, desiertos, selvas y matorrales (Dinnerstein et al., 1995; CCA, 1997; Mittermeier et al., 1997; CONABIO, 1998). Además, sobresale por el elevado porcentaje de especies endémicas, ocupando el tercer lugar mundial en mamíferos endémicos; octavo lugar en especies de aves endémicas, segundo en reptiles y tercero en anfíbios (Groombridge y Jenkins, 2002; Ceballos y Olivia, 2005). Esta enorme diversidad biológica es en parte resultado de la compleja topografía mexicana, y la enorme diversidad de ambientes y climas que esto produce, además por la posición de México en el continente, confluyendo en dos grandes regiones biogeográficas de América: Neártico y Neotrópico, esto origina una amplia transición de flora y fauna (Challenger, 1998; Toledo, 1998; Kohlmann, 2003; Flores, 2005; Luna, 2008). A pesar de esta riqueza, en México las políticas públicas para fomentar la agricultura y ganadería han sido una de las principales causas de deterioro y pérdida de ecosistemas, así como actividades de desmonte y eliminación de vegetación. Además, debemos sumar la sobreexplotación, contaminación y erradicación de las especies, así como especies exóticas e invasoras; todo esto pone en severo riesgo la continuidad de especies y sus poblaciones a nivel especie, ecosistema y diversidad genética (Meffe y Carroll, 1994; Peña y Neyra, 1998; Soulé y Frankham, 2000). La diversidad genética de especies silvestres mexicanas aún es poco conocida ya que el número de las mismas que se han estudiado es limitado, especialmente considerando la gran biodiversidad que alberga nuestro país. No obstante, de algunas décadas a la actualidad se han desarrollado trabajos describiendo la diversidad genética de organismos mexicanos con miras a refinar las estrategias de su conservación. Existen trabajos que tratan aspectos de la diversidad genética y conservación de múltiples taxas como: cícadas (Gutiérrez-Ortega et al., 2014); agaves (Eguiarte et al., 13 2013; Lara-Ávila y Alpuche-Solís, 2016); caobas (Alcalá et al., 2014); peces (García-Martínez et al., 2015); psitácidos (Rivera-Ortíz et al., 2017); quetzales (Solórzano et al., 2009); tortugas golfina (Rojas-Cortés et al., 2014); iguanas (Zarza et al., 2016); lobos mexicanos (Harding et al., 2016); borrego cimarrón (Gasca-Pineda et al., 2013), jaguares (Culver y Hein, 2016) y perritos de la pradera (Castellanos-Morales et al., 2016), entre otras especies silvestres. Con el desarrollo de estas investigaciones invariablemente se ha generado conocimiento elemental sobre las especies, sus respectivos estatus de conservación y/o patrones, y cantidad de diversidad genética entre sus poblaciones (SEMARNAT, 2011). Empero, aún es necesario construir un puente sólido entre el desarrollo y generación de conocimiento sobre las especies (academia/investigación) y las dependencias gubernamentales encargadas de diseñar, aplicar y evaluar las acciones de conservación en un contexto integral que implique a la diversidad genética, pero también otras áreas de las ciencias naturales (veterinaria, ecología, taxonomía, demografía, biología básica) y especialmente que logren incidir en la sociedad civil. Los principales problemas en México para realizar estas acciones no obedecen a la falta de leyes, reglamentos, normas o investigación científica, sino a la ausencia de precisión y coordinación de estos factores. Algunos instrumentos jurídicos y de investigación no llegan a ser aplicables debido a que son obsoletos, o en el caso del desarrollo de conocimiento a través de herramientas moleculares son tan actuales que no llegan a tener clara su aplicación y evaluación en el quehacer real de conservación. Aunado a ello se encuentra la discrecionalidad que asume la autoridad para su interpretación, implementación o aplicación, lo cual resulta en la falta de ejecución y resultados por parte de la población, ya sea por ignorancia o por la poca importancia que les confiere. Para solventar este problema debe ser enfatizada la importancia de implicar a la genética de la conservación y demás áreas, de forma integrativa a la luz de la legislación y administración ambiental con un carácter de prioriotario en las tareas comunes de manejo, aprovechamiento y conservación de las especies silvestres (CONABIO, 1997; SEMARNAT, 2011). VARIACIÓN GENÉTICA Y CONSERVACIÓN Las extinciones biológicas ocurren por la combinación de efectos determinísticos (pérdida de hábitat, sobreexplotación, especies exóticas y contaminación), y estocásticos (demografía, ambientales, catástrofes naturales y genéticos) (Shaffer, 1981). Hasta la década de los 60's, los componentes 14 genéticos fueron raramente sumados a las causas demográficas determinísticas o estocásticas, y considerados como causas de extinción y de reducción poblacional. Frankel (1970; 1974) fue quién propuso que la pérdida de la variación ó diversidad genética aumenta el riesgo de extinción, sobre todo por comprometer su respuesta evolutiva ante cambios ambientales, sumando a ello los efectos deletéreos de la endogamia (consanguinidad reproductiva) (Frankel y Soulé, 1981). Posteriormente, a esta idea se le introdujo los estragos de la acumulación de mutaciones (Lande, 1995; Lynch et al,. 1995), además de la exogamia entre poblaciones divergentes y sus efectos deletéreos en su adecuación reproductiva (depresión por exogamia), aunque se considera que esta es menos relevante que la depresión por endogamia (Frankham et al., 2010). En conjunto, este proceso cíclico de eventos deletéreos que conducen a una población y/o especie a su reducción severa, o en el peor de los casos, su extinción, y que es de efectos acumulativos; es conocido como vórtice de la extinción (Figura 1.2) (Frankham et al., 2010). Figura 1.2. Esquematización del proceso deletéreo acumulativo denominado Vórtice de la Extinción (Frankham et al., 2010). Los factores genéticos afectan con mayor impacto a las especies bajo algún estatus de riesgo, ya que generalmente tienen poblaciones reducidas o declinando en su tamaño (IUCN, 2017), y en cada población la endogamia, deriva genética y por ende la pérdida de diversidad genética son inevitables (Figura 1.2) (Frankham et al., 2010). La relación entre tamaño poblacional, endogamia y pérdida de la diversidad genética es que mientras más reducida sea la población, es mayor la probabilidad de 15 aparearse con un pariente (generando mayor endogamia), ello a su vez erosiona la diversidad genética; la tasa de decremento de la diversidad genética y el incremento de la endogamia es inversamente proporcional al tamaño poblacional (Figura 1.2) (Frankham, 1995a). En resumen, la variación genética es considerada la materia prima sobre la cual actúa la selección, y por ende es crítica para la adaptación y otros cambios evolutivos; de igual forma puede ser especialmente importante en el caso de fluctuaciones ambientales abruptas, dónde la evolución también debe ser acelerada si la población consigue persistir (Burger y Lynch, 1995; Lande y Shannon, 1996). Sin embargo, es frecuente que los cambios ambientales rápidos estén asociados a actividades humanas que podrían disminuir la variación genética (ej. De Pippo et al., 2006). Esto necesariamente compromete los procesos evolutivos (DiBattista, 2008). La variación genética refleja un balance entre selección, mutación y/o deriva genética, así sus patrones dependerán de la historia evolutiva y como las actividades humanas impactan diferencialmente a esas fuerzas evolutivas a través de las poblaciones y su uso, lo cual se reflejará con distintos grados de erosión en la variación genética. El efecto antropogénico (por desplazamiento, contaminación, agricultura, ganadería, desmonte, especies exóticas, sobreexplotación, confinamiento, fragmentación, cautiverio y cacería) reduce el tamaño poblacional e incrementa el aislamiento de las poblaciones que a su vez aumenta la intensidad con que afecta la deriva génica a las mismas, y consecuentemente se reduce su variación genética (DiBattista, 2008; Frankham et al., 2010). A la luz de esta reducción, se ha reportado que las actividades cinegéticas en particular, ejercen una fuerte selección direccional, sesgándose a los organismos con cualidades fenotípicas atractivas como trofeo de caza (astas o cornamenta grande). El problema es que eventualmente pueden eliminar alelos o genotipos de una población, tanto por la selección ejercida por las preferencias cinegéticas como aleatoriamente, a través de la deriva genética (Fitzsimmons et al., 1995; Coltman et al., 2003). Así entonces, la perspectiva es que habría una disminución de la variación genética en la especie bajo presión por cacería (DiBattista, 2008). CACERÍA DEPORTIVA Y CONSERVACIÓN BIOLÓGICA Las actividades de cacería necesitan funcionar bajo normas delimitadas en planes de manejo oficiales. Las normas debieran abarcar todos los aspectos de la biología, demografía, historia y genética de las poblaciones, sobre todo las que han sido sometidas a algún tipo de manejo durante un tiempo 16 considerable y ya presentan poblaciones reducidas. En México los planes de manejo para especies cinegéticas comprenden una serie de acciones y estrategias para procurar la permanencia de las mismas. Sin embargo, se sabe que tiende a conservar sólo lo que es apreciado y valorado, aquello que integra los complejos intereses de individuos, productores, organizaciones e instituciones -lo cual en principio, deja fuera a una gran gama de especies, todas importantes- (SEMARNAP, 2000). Históricamente se han propuesto esquemas que en teoría funcionarían para incrementar los tamaños poblacionales, aprovechando con sustentabilidad a los organismos, y que propone, entre otras cosas, la creación de encierros o ranchos reproductivos, dentro de los cuales se han confinado a las especies en un ambiente que ecológicamente dista de su hábitat natural. En esas áreas se consideran acciones que abordan diversidad biológica, marcos jurídicos e institucionales, sectores participantes, políticas públicas, cooperación social y potencial económico; sin embargo el manejo de la vida silvestre ha tenido un gran énfasis en la demografía de especies cinegéticas y relativamente poca atención a los efectos de la cacería, el cautiverio, reproducción deliberada, y selección de caracteres morfológicos (cuernos y astas) sobre la diversidad genética o la evolución de las poblaciones (Rhodes y Smith, 1992; SEMARNAP, 2000; SEMARNAP/INE, 2000; SEMARNAP/INE, 2000a; SEMARNAT, 2007; Gallina- Tessaro et al., 2008). DiBattista (2008) encontró que la reducción y fragmentación poblacional (asociada a presión antropogénica), reduce notablemente la diversidad genética (por endogamia y deriva genética) dependiendo del tipo de presión, pero la cacería ordenada y bien instrumentada no mostró un efecto relevante sobre los niveles de diversidad genética (Brigatti et al., 2005; Loveridge et al., 2006). Por otra parte, desde los 90's Ginsburg y Milner-Gulland (1994) hallaron que la presión selectiva intensa de la cacería dirigida a los machos adultos (principalmente por poseer los trofeos de mayor tamaño) podría causar un colapso espontáneo de la población. Por ejemplo, en el antílope Saiga tatarica -una especie asiatica con sistema reproductivo 'harén'-, la tasa reproductiva se mantenía normal, pero cuando la proporción de sexos fue alterada por la cacería de los machos adultos y pasó del 2.5 a menos de 1 % de proporción de machos adultos reproductivos, sólo el 20 % de hembras concibió (Milner-Gulland et al., 2003). En otro caso, Fergusson (1990) describe la intensa cacería del antílope sable macho (Hippotragus niger niger) para trofeo en Zimbabwe, afectando considerablemente el comportamiento territorial y de apareamiento, lo que derivó a una disminución en la tasa de partos y una elevada mortandad de terneros. La cacería deportiva es una forma de aprovechamiento de la vida silvestre que, cuando es bien 17 instrumentada y manejada, puede ayudar a fomentar los objetivos de conservación de las especies y sus poblaciones mediante la creación de ingresos e incentivos económicos para la gestión y conservación de las especies objeto y sus hábitat, así como también para apoyar los medios de subsistencia locales. Sin embargo, si esta tarea está mal planeada, ejecutada y/o administrada, puede fallar en generar estos beneficios. Aunque muchas especies son presas de cacería deportiva -desde aves y roedores, hasta artiodáctilos- y teóricamente no tienen problemas importantes de amenaza (DiBattista, 2008). Las actividades de cacería deportiva se desarrollan en casi todo el mundo, también en países en vías de desarrollo, donde la administración y gestión de la vida silvestre suelen estar precariamente desarrollados. Tal es el caso de las UMAs en México, las cuales son unidades de manejo de vida silvestre creadas a finales de los 90's por la Secretaría de Medio Ambiente, Recursos Naturales y Pesca – SEMARNAP, estos esquemas en abstracto son adecuados, pero en la práctica presentan deficiencias de diversa índole, ya que se han centrado en la generación de recursos económicos, descuidando la conservación de especies y sus hábitat (Guajardo y Martínez, 2004; SEMARNAT, 2004). Por lo que sus resultados son controversiales y poco convincentes desde el punto de vista biológico (Gallina-Tessaro et al., 2008). Las actividades cinegéticas actualmente se realizan en la mayoría de ocasiones por personas dispuestas a pagar grandes cantidades de dinero por la oportunidad de obtener legalmente una presa de cacería, usar instalaciones de hospedaje, guía, transporte, etc. Típicamente, implica autorizar de manera oficial un porcentaje de la población total de los organismos para cazarlos, y ello requiere en definitiva de una infraestructura de desarrollo que impulse la actividad de manera ordenada y consciente, lo que significaría que la extracción de organismos sería de alto valor económico, pero con poco impacto ecológico (Gallina-Tessaro et al., 2008). Comprender el contexto en el que se desarrollan las actividades cinegéticas es fundamental para entender el potencial que podría tener en cuanto a conservación. La vida silvestre comparte grandes extensiones de tierra con las poblaciones humanas y compite normalmente por el espacio y los recursos ambientales con otras formas de uso de la tierra económicamente productivas, como la ganadería, agricultura y mineria. En este sentido, la vida silvestre puede imponer grandes costos a las comunidades locales, incluyendo daños materiales, daño de cultivos, competencia con el ganado por el pastoreo, o depredación de ganado. Cuando la vida silvestre impone estos costos, a menudo se ataca de forma directa a los organismos que los provocan (en los que podría haber especies de valor comercial) y finalmente sus poblaciones y hábitat se degradan mucho o se pierden. Bajo algunas circunstancias, la 18 cacería podría solucionar los problemas anteriores ayudando a darle un valor mayor a la vida silvestre y/o que complemente otras formas menos agresivas de uso de la tierra. Podría devolver beneficios a las comunidades (evidentemente a través de una gestión eficaz), fomentando la conservación de especies y hábitat para generar ingresos y motivar la inversión a nivel comunitario, privado y gubernamental para investigación, monitoreo, protección de hábitat y rechazo a la ilegalidad (Loveridge et al., 2006; Miller, 2010; IUCN, 2012; Paulson, 2012; Tello-Leyva et al., 2015; IUCN, 2016). Si la cacería es bien administrada, suele generar valores más altos e impacta menos a los ecosistemas que otras alternativas económicas como agricultura, ganadería o turismo. En el Norte de México, sólo en 2002 se estimó que la cacería deportiva generó $2,882 millones de pesos; sin embargo no se reporta si hubo algún porcentaje destinado a la conservación, pero si exponen claramente que hace falta asesoría técnica especializada para conservar mejor las poblaciones bajo aprovechamiento (Guajardo y Martínez, 2004; SEMARNAT, 2004). No obstante, si se carece de buena administración, monitoreo y vigilancia, se podría desencadenar efectos graves sobre las poblaciones animales: deterioro ecológico, sesgo en la estructura de sexo/edad y machos/hembras, disminución o extinción de poblaciones y efectos genéticos deletéreos (Miller, 2010; IUCN, 2012; Paulson, 2012; Tello-Leyva et al., 2015; IUCN, 2016). ARTIODÁCTILOS (ARTIODACTYLA), EL GÉNERO ODOCOILEUS Y EL GÉNERO OVIS: SU EVOLUCIÓN, ECOLOGÍA, GENÉTICA DE POBLACIONES, CONSERVACIÓN E IMPORTANCIA EN MÉXICO Origen y Evolución de los Artiodáctilos El orden Artiodactyla (artiodáctilos) son mamíferos ungulados de tallas medianas a grandes, caracterizados por un número par (dos o cuatro) de dedos provistos de pezuñas de los cuales apoyan al menos dos. Sus extremidades son usualmente largas. En su mayoría presentan ornamentaciones craneales en forma de cuernos o astas (perennes o anuales) y son de alimentación herbívora. Se distribuyen en todo el mundo excepto en la Antártida e islas oceánicas, aunque los que habitan en Australia han sido introducidos artificialmente. Poseen un complejo sistema glandular en las pezuñas, y regiones craneales e inguinal, cuya función principal es marcar sus territorios, durante cortejo y sexualidad (Wilson y Reeder, 2005). El grupo ha tenido una compleja historia evolutiva intercontinental (Heffelfinger, 2006). 19 Los artiodáctilos primigenios diversificaron e incrementaron su abundancia durante el Eoceno; en este mismo tiempo surgió un grupo de rumiantes primitivos considerados los precursores de los bóvidos (Heffelfinger, 2006). La línea evolutiva de los rumiantes tuvo importantes periodos de esplendor durante el Oligoceno, hace 24 - 34 Millones de años (Ma), con la aparición de Leptomeryx en Norteámerica y Eumeryx en Eurasia. Leptomeryx poseía características dentales semejantes a los cérvidos y bóvidos actuales. Por su parte Eumeryx representa la transición evolutiva entre los rumiantes primitivos y la subsecuente generación representativa de este grupo (Rose, 1996; Heffelfinger, 2006). Al final del Oligoceno y el principio del Mioceno (≈ 24 Ma) hubo una gran diversificación y dispersión del suborden rumianta en el Norte de América y Eurasia (Romer, 1968; Pitra et al., 2004), en donde evolucionaron grupos importantes: Dromerycidae, Protoceratidae y Merycodontinae; pero los dos primeros aún no presentaban astas ni cuernos queratinosos (Romer, 1966; Rose, 1996; Kuznetsova, 2005; Heffelfinger, 2006). Estos aparecieron en los Merycodontes, que aunque no son los ancestros de los cérvidos, son interesantes porque de ellos diversificaron especies con un único cuerno (Heffelfinger, 2006). Subsecuentemente, los grupos que se reconocieron como cérvidos primigenios fueron Blastomeryx en Norteamérica y en Eurasia Dremotherium, sin embargo Blastomeryx se extinguió (Webb, 2000). Durante el Mioceno abundaron antepasados de los artiodáctilos sin cuernos y con caninos notablemente grandes, características que aún conservan los venados almizcleros (Moschus) y los venados chinos acuáticos (Hydropotes). Se piensa que estos dientes caninos tenían una función semejante a las astas durante el cortejo y en batallas asociadas a territorialidad y selección sexual (DeMiguel et al., 2006); estos grupos son considerados los posibles descendientes directos de los Dremotherium (Webb, 2000). Dremotherium, junto con Procervulus, son considerados como los ancestros directos de los cérvidos Norteamericanos actuales (a pesar de tener su origen en Eurasia). Procervulus no sólo poseía caninos prominentes, sino también astas primigenias bifurcadas, lo cual lo supone como el génesis de la familia Cervidae y la evolución de las astas. En este sentido, el organismo al que se le considera el primer cérvido verdadero (Cervidae) fue el Dicrocerus, un pequeño cérvido del grupo de los Procervulus (Scott y Janis, 1987; Rose, 1996; Webb, 2000; Pitra et al., 2004). Dicrocerus aparece en Eurasia durante el Mioceno, tenía pequeñas astas comúnmente formadas por una sola bifurcación (Scott y Janis, 1987; Webb, 2000; Pitra et al., 2004). Con la evolución y desarrollo estructural de astas más complejas, la ocurrencia de los grandes caninos fue decreciendo dentro de la familia. La reducción de los grandes caninos puede haber obedecido al cambio 20 de rol en la selección sexual, dando más relevancia al tamaño y funcionalidad de las astas; asimismo, este cambio en la dentición significó un cambio drástico en la dieta dominante de estos cérvidos. Se adaptaron una dieta estrictamente vegetariana que, por su relativamente bajo contenido proteico y alto contenido de fibra, requería de una masticación intensa y prolongada (los grandes caninos no lo permitían), entonces la versatilidad del patrón selenodonto (diente molar con pliegues verticales) y la hipsodoncia -tendencia a incrementar en altura la corona del diente- se tradujo como respuesta adaptativa a una amplia variedad de dietas, y hábitat con diferentes coberturas vegetales (Eisenberg, 1987; Rose, 1996; Pitra et al., 2004; DeMiguel et al., 2006; Heffelfinger, 2006). Durante el Plioceno temprano varias especies migraron hacia Norteamérica a través del Estrecho de Bering, entre ellas un grupo de cérvidos muy semejante al Dicrocerus llegó hace aproximadamente 5 - 6 Ma y diversificó. En el registro fósil de Cervidae esta Eocoileus gentryorum, quien fue posiblemente el ancestro del género Odocoileus y de todos los cérvidos americanos (Pitra et al., 2004; Heffelfinger, 2006). En Europa (Eurasia) no se ha encontrado evidencia de los organismos primitivos del género Odocoileus, lo cual indica que el género surgió en Norteamérica a partir de Eocoileus o algún otro ancestro común (Heffelfinger, 2006). La evidencia arqueológica del Pleistoceno tardío sugiere que los organismos primitivos del género Odocoileus presentaban escencialmente las mismas características que los actuales, a reserva de sutiles diferencias que hay entre ambas especies del género (Odocoileus virginianus y O. hemionus) (Heffelfinger, 2006). Dichas diferencias aluden -en teoría- a que los Odocoileus primitivos se establecieron durante el Plioceno en distintas regiones: venado bura (O. hemionus) en el Occidente y venado cola blanca (O. virginianus) en el Oriente de Norteamérica; a partir de sus diferentes requerimentos ambientales cada especie se distribuyó hacia las áreas en que se ha registrado históricamente (Geist, 1986; Rose, 1996; Heffelfinger, 2006). Por otro lado, los bóvidos son el grupo de ungulados más diverso y de igual forma su historia evolutiva es compleja y diversa. La evolución de esta familia se caracteriza por radiaciones adaptativas, migraciones a gran escala y extinciones masivas. Al día de hoy se reconocen cerca de 270 especies extintas, las cuales son consideradas los ancestros de las especies contemporáneas. A pesar de su gran diversidad, el conocimiento evolutivo sobre los bóvidos es relativamente limitado. Los bóvidos divergieron de los cérvidos y giráfidos en Eurasia, durante la transición del Oligoceno al Mioceno, hace aproximadamente 23 Ma, gracias a la evolución de un sistema digestivo rumiante más avanzado este gran grupo pudo explotar nuevos ambientes de vegetación. Los cérvidos 21 evolucionaron en Eurasia desde el Mioceno temprano, apoderándose de regiones frías en latitudes mayores, mientras que los bóvidos se establecieron hasta la mitad del Mioceno y estaban mejor adaptados a temperaturas cálidas, lo cual facilitó su eventual migración hacia el continente Africano a medida que la temperatura mundial ascendía. Eotragus fue un pequeño organismo semejante a una gacela, con cuernos queratinosos sencillos y rectos; es el organismo al que se ha considerado el primer bóvido verdadero, y surgió aproximadamente al mismo tiempo también en Europa y Asia hace aproximadamente 18 Ma. Habitaba sabanas boscosas, estos primeros grupos de bóvidos no eran tan diversos y solo había unos pocos géneros (Prothero y Schoch, 1994; Janis et al., 1998; Prothero y Foss, 2007). Al inicio del Mioceno, los bóvidos se diferenciaron en dos grandes linajes: Antilopinae y Bovinae; esta divergencia estuvo relacionada a un gran periodo de separación continental, en donde Antilopinae evolucionó en Asia y subsecuentemente llegó a África en donde primero se especializaron en hábitat secos y fueron reduciendo su tamaño. Una vez en África, se distribuyeron y adaptaron a ambientes tropicales y áridos, algunos migraron de vuelta a Asia y dieron origen al grupo Caprini y a otras especies que se adaptaron al nuevo medio. El registro fósil de Bovinae propone su origen en el Sur de Asia, desde donde divergieron en diferentes grupos: Boselaphini, Bovini y Tragelaphini. Tragelaphini migró a África donde ha sido evolucionado por al menos 15 Ma. Esta radiación durante la mitad del Mioceno, dió origen a la mayoría de tribus Antilopinae y Bovinae ya extintas (Prothero y Schoch, 1994; Janis et al., 1998; Prothero y Foss, 2007). Durante el Mioceno tardío, hace alrededor de 13 Ma, los bóvidos diversificaron rápidamente. Esta diversificación en parte se debió a que muchas especies consiguieron adaptarse a hábitat más abiertos, desde pastizales hasta altas montañas y a que fueron capaces de moverse con rapidez sobre las llanuras y desarrollaron dentición coronada, lo cual les permitió ampliar su dieta herbívora a especies de hierbas más rígidas. Posteriormente, cuando se formaron las grandes capas de hielo hacia el fin del Plioceno e inicios del Pleistoceno, un gran número de bóvidos se adaptó también a climas fríos. La tolerancia adquirida al frío permitió que algunos organismos lograran cruzar el Estrecho de Bering a través del puente que formó el hielo e invadieron América durante el Pleistoceno, migraron hacia el sur y derivaron en diversos grupos de bóvidos como bueyes almizcleros, bisontes, cabras de montaña y el borrego cimarrón, entre otros, este último del género Ovis (género Ovis, Prothero y Schoch, 1994; Janis et al., 1998; Prothero y Foss, 2007) (Figura 1.3). Ovis fué uno de los grupos que llegaron a Ámerica por 22 Bering, hace aproximadamente 85,000 años, a partir de donde se dispersaron hacia el Sur hasta llegar a Baja California hace unos 12,000 años (Lee, 1989). El borrego de Ámerica del Norte pertenece al género Ovis y se divide en dos especies: Ovis dalli y O. canadensis (Valdez y Krausman, 1999). Figura 1.3. Esquema que representa el curso evolutivo paralelo del género Odocoileus (Cervidae) y Ovis (Bovidae). Los Artiodáctilos de México Los artiodáctilos nativos de México están representados por 10 especies: una de Antilocapridae, el berrendo (Antilocapra americana); dos especies de Bovidae, el bisonte americano (Bison bison) y el borrego cimarrón (Ovis canadensis); cinco especies de Cervidae incluyendo al wapití o elk (Cervus canadensis), al temazate rojo (Mazama temama), el temazate (Mazama pandora), el venado bura (Odocileus hemionus) y el venado cola blanca (Odocoileus virginianus); y dos especies de Tayassuidae, el pecarí de labios blancos (Tayassu pecari) y el pecarí de collar (Pecari tajacu) (Gallina y Mandujano, 2009). En todos lo Estados mexicanos existe al menos una especie de artiodáctilo nativo (Hall, 1981). El berrendo, bisonte, borrego cimarrón, elk y venado bura se encuentran en la región Neártica; el venado mazama, venado mazama rojo y pecarí de labios blancos se distribuyen en la región Neotropical, mientras que el venado cola blanca y el pecarí de collar tienen una distribución geográfica y ecológica mucho más amplia. La cacería histórica desmedida ha llevado a la extinción al bisonte americano y venado elk en México, aunque se han reintroducido algunas poblaciones (Pacheco, 2005; 23 Weber y Galindo-Leal, 2005). Por otro lado las especies de pecarí de labios blancos, berrendo y borrego cimarrón se han considerado en peligro de extinción (Cancino, 2005; March, 2005; March y Naranjo, 2005; Sánchez, 2005). Para el venado temazate no ha sido designado claramente su estatus de conservación (Gallina, 2005; Medellín, 2005). Las dos especies del género Odocoileus y el pecarí de collar no se consideran en peligro de extinción y su uso ha sido posible bajo ciertas restricciones y en el esquema de las UMAs (Galindo-Leal y Weber, 2005; March y Mandujano, 2005). En las últimas décadas han aumentado considerablemnete los estudios sobre las especies de artiodáctilos en México, sin embargo aún existen brechas significativas en cuanto a su conocimiento (Mandujano, 2004b; Weber y González, 2003; Gallina et al., 2007). Las recomendaciones para la conservación difieren según la especie. Para el pecarí de labios blancos, Naranjo (2009) y Reyna-Hurtado (2009) sugieren que es fundamental mantener los hábitat tan extensos como sea posible, disminuir la fragmentación y aumentar la conectividad entre sus áreas de distribución. El borrego cimarrón -aunque es especie vulnerable- se autoriza para cacería bajo ciertas premisas; Alvarez-Cardenas et al., (2009) enfatizan la importancia de los traslados inter-montañeses o suplantación de áreas de reproducción, restaurar elementos estructurales en sus hábitat e incrementar su conectividad entre poblaciones aisladas. Con respecto al venado cola blanca y su historial como especie cinegética e importancia en UMAs, Sánchez-Rojas et al., (2009) propone complementar las estrategias en cautiverio y usar sustentablemente a la especie en áreas forestales. El bisonte está bajo protección especial, pero solo en poblaciones silvestres (existen muchos ejemplares en cautiverio e híbridos con ganado vacuno), esto en una región que esta en evaluación para considerarse como reserva protegida (Ceballos y Olivia, 2005). El berrendo es una especie en riesgo en México pero se considera como estable en muchos lugares (Medellín et al., 2005). Por su parte el venado bura no está amenezado, sin embargo algunas de sus subespecies (O. h. cerrocensis, O. h. peninsulae y O. h. sheldoni) requieren atención para su conservación (Weber y Galindo-Leal, 2005b). El venado temazate no esta considerado como en peligro, pero si se considera como especie frágil (Gallina, 2005; Medellín, 2005) así como el borrego cimarrón (SEMARNAP/INE, 2000). El venado cola blanca, wapití, temazate rojo y pecarí no se consideran en riesgo (sobre todo el pecarí de collar) quien tiene una distribución amplia y es aprovechado en México (Mandujano, 1999). La situación en conservación, estrategias, y sus niveles de diversidad genética de los artiodáctilos mexicanos no es del todo clara, y todos requieren atención en diversos aspectos. Sin embargo nos vamos a centrar en el borrego cimarrón y el venado cola blanca de México, ya que son las especies cinegéticas con mayor 24 impacto ecológico, económico, cultural, histórico y social (Gallina y Mandujano, 2009). 25 EL BORREGO CIMARRÓN (OVIS CANADENSIS) Biología del Borrego El borrego cimarrón (Ovis canadensis) es un artiodáctilo de la familia de los bóvidos, la cual comprende 45 géneros y 124 especies. Ovis es uno de los géneros más ampliamente distribuídos en todo el mundo con 5 especies silvestres distribuidas en África, Europa, Asia y Norteamérica (Ovis ammon, O. orientalis, O. canadensis, O. dalli y O. nivicola) y una subespecie domesticada (Ovis orientalis aries) (Lee, 1989; Wilson y DeeAnn, 2005). El rasgo fenotípico y característico de O. canadensis lo constituyen sus cuernos, que son el resultado de un largo proceso evolutivo mediado por la selección sexual. Juegan un papel importante en la competencia entre machos y en la elección por parte de las hembras. Pueden llegar de 70 a 100 cm de perímetro y alcanzar, junto con el cráneo, hasta 20 kg de peso (Smith y Krausman, 1988). Los machos adultos de esta especie pesan entre 70 y 91 kg, miden de 76 a 100 cm de altura a la cruz y de longitud aproximadamente 150 cm (Figura 1.4; A), las hembras son más ligeras y pequeñas, pesan en promedio 50 kg y tienen cuernos mucho más pequeños que los machos (Figura 1.4; B) (Shackleton, 1985; Smith y Krausman, 1988). Figura 1.4. Ilustración que muestra el dimorfismo sexual del borreo cimarrón (Ovis canadensis). A) macho, B) hembra. Dibujo de “Elizabeth McClelland en Kays y Wilson Mammals of North America, Princeton University Press. 2002”. 26 El borrego cimarrón se distribuye en regiones áridas y montañosas, lo cual está asociado a actividades conductuales más que a modificaciones morfológicas o fisiológicas que se puedan considerar adaptativas a condiciones de aridez (Smith y Krausman, 1988). Las preferencias de hábitat varían de acuerdo con la hora, estación y edad, sus sitios clave más importantes son las áreas de forrajeo, de agua, de apareamiento, de crianza, de cobertura o reposo (cuevas o cavidades) y de escape. Lo sitios de escape son lugares rocosos y abruptos con vegetación baja, que le brindan una amplia visibilidad al animal, lo que le permite detectar depredadores a gran distancia y hallar fácilmente rutas de escape (Wishart, 1978; Shackleton, 1985; Smith y Krausman, 1988). En cuanto a su reproducción, los apareamientos se dan entre otoño e invierno, por lo cual los nacimientos ocurren en primavera. La gestación tarda entre 150 y 180 días, tras lo cual usualmente nacen dos crías. Los recién nacidos son precoces, ya que pueden seguir a su madre sobre terrenos rocosos después de la primera semana, y al paso del tiempo solo buscan a su madre para alimentarse ocasionalmente, entre los 4 y 6 meses se han destetado por completo (Monson y Lowell, 1990; Festa- Bianchet, 1999; Valdez y Krausman, 1999). Las hembras maduran en cautiverio entre los 10 - 11 meses, pero hasta su segundo o tercer año de vida es cuando se reproducen. Debido a la fuerte competencia entre machos por el acceso a las hembras y por la jerarquía de la dominación basada en la edad, talla y sobre todo el tamaño de los cuernos, los machos normalmente se aparean hasta cumplir los 7 años (Monson y Lowell, 1990; Festa-Bianchet, 1999; Valdez y Krausman, 1999). El promedio de vida rebasa ligeramente los 10 años, con un máximo de 19, sin embargo en poblaciones con reproducción limitada su promedio oscila entre 6 y 7 años máximo (Shackleton, 1985; Festa-Bianchet, 1999). Los borregos cimarrones poseen una excelente visión que los mantiene siempre alerta. Su visión les permite vigilar grandes distancias con precisión, saltando y ubicando posiciones estratégicas ya establecidas. Se ha estimado que puede ver con detalle cualquier movimiento hasta unos 1.5 km de distancia. En cuanto un individuo alcanza un afloramiento rocoso o precipicio está prácticamente seguro de casi cualquiera de sus depredadores (Monson y Lowell, 1990; Festa-Bianchet, 1999), para ellos son suficientes protuberancias de 5 cm para conservar una posición correcta y efectiva. Pueden desplazarse de protuberancia en protuberancia con separaciones de hasta 5 m, moviendose en las superficies rocosas a 48 km/h y en las cuestas a 24 km/h. La mayoría de poblaciones tienen movimientos que dependen de las estaciones del año. Durante verano utilizan las áreas altas y en invierno se concentran en valles protegidos (Festa-Bianchet, 27 1999; Valdez y Krausman, 1999). Los borregos son gregarios, pueden reunirse hasta 100 individuos, aunque son frecuentes grupos de 8 a 10. Los machos adultos normalmente están separados de las hembras y jóvenes durante la mayoría del año, formando a veces bandadas de solteros. Todos aprenden las rutas migratorias (Valdez y Krausman, 1999). El borrego cimarrón habitó un área mucho más extensa que la que ocupa hoy, sin embargo ha sido exterminado en gran parte de su distribución histórica, principalmente en las montañas costeras de la Columbia Británica, Alberta, las Rocallosas de Canadá y USA, las Montañas Peloncillo de Arizona, la frontera con México, el extremo Noroeste de Arizona, en una gran proporción del Norte de Nevada y en la sierra montañosa de Chihuahua y Coahuila, en México. La reducción en su distribución y su fragmentación se deben principalmente por actividades antropogénicas (carreteras, urbanización, fragmentación de hábitat, ganadería, enfermedades y cacería) (Monson y Lowell, 1990; Valdez y Krausman, 1999; SEMARNAP/INE, 2000). Los borregos en Norteamérica se pueden clasificar en dos tipos morfológicos: los de cuernos grandes (borrego cimarrón y sus subespecies) (Figura 1.5) y los de cuernos pequeños (los borregos stone, Ovis dalli stonei) (Valdez y Krausman, 1999). En México se encuentran tres de las siete subespecies reconocidas del género: O. canadensis cremnobates en Baja California Norte, O. canadensis weemsi en Baja California Sur y O. canadensis mexicana en Sonora (Figura 1.5). No obstante, esta clasificación es discutible, ya que se basa en características morfológicas, incluyendo rasgos anatómicos, tamaño y forma de los cuernos y la amplia gama de colores, las cuales son consideradas por algunos autores propias de sus hábitat y medio ambiente. Incluso existen desde principios de los 90's algunos estudios genéticos que cuestionan la designación subespecífica actual (Boyce et al., 1996; 1999; Valdez y Krausman, 1999). 28 Figura 1.5. Distribución de las siete subespecies de Ovis canadensis: 1.- O. c. weemsi Goldman, 1937, Sierra de la Giganta, Baja California Sur. 2.- O. c. cremnobates Elliot, 1904, San Pedro Mártir, Baja California Norte. 3.- O. c. mexicana Merriam, 1901, Lago de Santa Maria, Chihuahua. 4.- O. c. nelsoni Merriam, 1897, Esmeralda Country, Nevada. 5.- O. c. canadensis Shaw, 1804, Montañas en Bow River, Alberta. 6.- O. c. auduboni Merriam, 1901, White Rivers en el sur de Dakota. 7.- O. c. californiana Douglas, 1829, Montañas Adams, Yakima Country. Las marcas en el mapa señalan las localidades tipo para cada subespecie (Monson y Lowell, 1990). Importancia y Problemática Ecológicamente los cimarrones poseen un papel fundamental, ya que son forrajeros significativos de pastos y arbustos en sus áreas de distribución; igualmente son fuente relevante de alimento (presas) para algunas aves rapaces y carnívoros (lobos, coyotes, osos, linces y pumas, y ocasionalmente las águilas pueden depredar a algunas crías). Además, son foco de parásitos especializados como los nemátodos Protostronggylus stilesi y P. rushi, los cuales infectan a casi toda la población y probablemente coevolucionaron (Monson y Lowell, 1990; Festa-Bianchet, 1999). Culturalmente, la especie ha sido objeto de un importante culto para diversas culturas del Norte de México. Existen pinturas rupestres que evidencían su relevancia en diversos puntos de su distribución histórica. Para los seris, desde tiempos ancestrales el borrego cimarrón ha sido un personaje clave en su mitología, cosmovisión y aprovechamiento para beneficio social, con un religioso respeto por su vida y sus restos. Existen evidencias óseas halladas en Tenochtitlán, lo cual supone que existió intercambio mercantil entre poblaciones del Centro y del Norte del país (Navarro y Ámbriz, 2008). Actualmente el valor económico de la especie representa un importante ingreso para las 29 comunidades en donde se distribuye, siendo el mamífero cinegético que mayor valor monetario por individuo ha tenido, ya que se tienen registrados valores que oscilan entre los $30,000 y los $80,000 dólares EUA por trofeo; además de que está considerado en el Grand Slam de borrego cimarrón en México (subespecies O. c. weemsi y O. c. mexicana, ya que O. c. cremnobates se encuentra en veda. En México se encuentra inscrito en la NOM-059-ECOL-1994 en la categoría “Protección Especial”, lo cual implica que las dos primeras especies no están en veda, pero si sujeto a condiciones que garanticen su permanenecia (SEMARNAP-INE, 2000; Huerta-García et al., 2015). En un principio el aprovechamiento del borrego tal vez fue de carácter ritual y alimenticio; esto se supone debido a que se han hallado restos óseos de borrego cimarrón en sitios arqueológicos con aproximadamente 8,000 años de antigüedad (Lee, 1989). Sin embargo, no fue sino hasta el siglo XX que comenzó a explotarse más intensamente, ya sea como alimento o trofeo de caza, esta última actividad vigente en la actualidad. En cualquier caso, el aprovechamiento de la especie ha carecido de un manejo ordenado y racional (SEMARNAP/INE, 2000). Las poblaciones de borrego se vieron mermadas seriamente a partir de la segunda mitad del siglo XX, debido a la colonización del Oeste norteamericano y Norte de México, el crecimiento de caminos, asentamientos urbanos, la agricultura, la ganadería, fragmentación con cercos y bardas (confinándola a espacios sin recursos suficientes, competencia con el ganado por los recursos y enfrentándolos a las enfermedades del ganado doméstico); todo esto trajo consigo alteraciones abruptas al ecosistema, y con ello el cambio en la composición de especies tanto vegetales como animales (Monson y Lowell, 1990; Clinton et al., 2005). Más allá de estos problemas, existe un gran desconocimiento por parte de los propietarios de las tierras con poblaciones de borrego cimarrón sobre los valores (ecológico, cultural e histórico) de su existencia, y los beneficios que de su conservación y aprovechamiento ordenado podrían derivar sumado al valor económico, ya que la presión financiera obliga a tomar decisiones económicas precipitadas que dejan fuera la contemplación a la conservación de la especie; además de elementos básicos como su biología, ecología y genética (Monson y Lowell, 1990; SEMARNAP/INE, 2000). Genética de Poblaciones de Borrego Cimarrón A finales de los 70's se publicó el primer trabajo con la especie (en Estados Unidos), que sugería una fuerte relevancia de los factores genéticos en el manejo y conservación del borrego cimarrón. En esa investigación se propone que los factores genéticos deben incluirse junto con 30 elementos veterinarios y ecológicos para diseñar las estrategias de conservación y permanencia de las poblaciones, ya que el impacto de la deriva genética podría mermar considerablemente a la población (DeForge et al., 1979). A partir de este trabajo, se han realizado varios más sobre genética de poblaciones de borrego cimarrón, principalmente en EUA (Ramey, 1995; Gordon y Allendorf, 1996; Boyce et al., 1996; 1999; Gutiérrez-Espeleta et al., 2000; 2001; Hedrick et al., 2001; Whittaker et al., 2004; Worley et al., 2004; Clinton et al., 2005). En general los resultados sugieren una correlación entre la erosión de la variación genética y la permanencia viable de las poblaciones de la especie, la endogamia, y un número reducido de individuos (asociado a poblaciones pequeñas o fragmentadas), así como las barreras al flujo genético, lo que en conjunto reduce la variación genética y por ende la sobrevivencia de las poblaciones se deteriora (Gutierrez-Espeleta et al., 2000; 2001; Whittaker et al., 2004; Epps et al., 2005; Hedrick, 2011). En México existen pocos trabajos sobre genética de poblaciones del borrego cimarrón, algunos sólo incluyen unas cuantas muestra, como son los de Ramey, 1995; Hedrick et al., 2001; Abad- Zavaleta et al., 2013; y Gasca-Pineda et al., 2013. No obstante, aún son pocos estudios, e insuficientes para integrar mejores estrategias de manejo, aprovechamiento y conservación que consideren los factores genéticos de la especie, ya que aunque se han estudiado poblaciones como la de Isla Tiburón, Sonora (Hedrick, et al., 2001; Gasca-Pineda et al., 2013), ésta es una población introducida, ya que su distribución original no incluía a la isla y sus fundadores fueron capturados y llevados de Punta Chueca, Sonora (Montoya y Gates, 1975). Es claramente necesario evaluar genéticamente poblaciones de los Estados de Sonora, Baja California Sur y Baja California, en donde aún existen poblaciones naturales de borrego cimarrón (Valverde, 1976; Lee y López-Saavedra, 1993; 1994; Valdez y Krausman, 1999). También es relevante determinar, además de los niveles de variación genética de las poblaciones silvestres de borrego cimarrón, la de los ejemplares en confinamiento, qué relación existe entre ellas, y cuanta estructura genética presentan. Conocer estos aspectos permitirá complementar estrategias y planes de manejo específicos para aprovechar, conservar y procurar la permanencia de esta especie, manteniendo e incrementando su variación genética de manera integral junto con otros factores como los ambientales, ecológicos y demográficos (Hedrick y Miller, 1992; Bleich et al., 1996; Fitzsimmons et al., 1997; SEMARNAP / INE, 2000). 31 EL VENADO COLA BLANCA (ODOCOILEUS VIRGINIANUS) El Venado y su Biología El venado cola blanca es un artiodáctilo de talla mediana, caracterizado por un patrón de coloración blanco en la región trasera de las patas posteriores, el vientre y el área frontal de la cabeza. La coloración dorsal varía del café castaño al grisáceo en verano y al gris o pardo en la temporada invernal; durante su juventud es visible un patrón de manchas blancas dorsales. Su coloración dorsal varía según la localidad y época del año. La talla por su parte, varía notablemente entre poblaciones y subespecies (Aranda, 2000; Álvarez-Romero y Medellín, 2005). Los venados tienen un dimorfismo sexual muy evidente: el macho presenta astas deciduas ramificadas a partir de una rama basal principal (Figura 1.6; A); las hembras no tiene astas y son usualmente de talla menor (Figura 1.6; B) (Aranda, 2000). Figura 1.6. Ilustración mostrando la morfología y el dimorfismo sexual del venado cola blanca (Odocoileus virginianus). A) macho, B) hembra. Dibujo por “Elizabeth McClelland tomado de Kays y Wilson Mammals of North America, Princeton University Press. 2002”. El venado cola blanca presenta territorialidad facultativa, es decir que los machos adultos defienden su territorio (lo marcan tallando sus astas en los árboles o arbustos, y con señales olfativas de orina en hoyos cavados por ellos mismos) únicamente durante la época reproductiva (Galindo y Weber, 1998), las hembras sólo defienden las zonas de parto y crianza (Ozoga et al., 1982). Los eventos de apareamiento ocurren entre junio y febrero, aunque varía un según las zonas geográficas: en regiones 32 tropicales se anticipa y en zonas áridas, templadas y frías, suele suceder más tarde (Aranda, 2000). La gestación del venado cola blanca tiene una duración aproximada de 200 días y frecuentemente la camada consta de 1 a 3 cervatillos, las hembras primerizas tienen una cría, subsecuentemente pueden tener 2 o 3 si la abundancia de los recursos lo permite (Aranda, 2000; Ceballos y Olivia, 2005). Estos quedan totalmente bajo los cuidados parentales de la madre, destetándose a los 5 o 6 meses. Sin embargo, se ha observado que según la subespecie puede haber destete a los 2.5 meses; este fenómeno ocurre posiblemente debido al gasto energético más elevado que implica sobrevivir en ciertas zonas geográficas (lactancia, clima, recursos). La dispersión de los juveniles inicia entre el 1er y 3er año de edad y es secuela de la competencia intraespecífica por recursos, además se halla fuertemente ligada al sexo (Galindo y Weber, 1998). El tamaño de su ámbito hogareño es muy heterogéneo según la subespecie, distribución, etapa reproductiva, recursos y hábitat; sin embargo se ha podido determinar en algunas poblaciones norteamericanas una extensión para las hembras de 5.18 km2 y en los machos al rededor del doble, 10.57 km2, en donde sus zonas núcleo son de 1.89 km2 y 4.47 km2, respectivamente (Ockenfels et al., 1991). El venado cola blanca se desplaza por senderos que desembocan en zonas de alimentación, echaderos y rutas de seguridad, dichos senderos son identificables, ya que abundan los rastros de excretas y huellas (Aranda, 2000). La especie se estructura socialmente en una hembra y sus respectivas crías de la misma camada. Los machos por su lado sólo se agrupan durante la época no reproductiva. Estos grupos de machos con frecuencia incluyen 1 o 2 adultos con 2 o 3 jóvenes (entre 1.5 y 2.5 años) (Galindo y Weber, 1998). Las asociaciones de mayor envergadura no son comunes, aunque se han documentado grupos de dos hembras (madre e hija del año anterior) con las crías de la temporada (Villarreal, 2000). El venado cola blanca se encuentra en poblaciones dispersas desde el Sur de Canadá hasta el Norte de Brasil y Boliva, en donde se distribuyen 38 subespecies reconocidas (Hall, 1981; Smith, 1991; Pitra et al., 2004; Gilbert et al., 2006). En México se distribuye a lo largo de todo el territorio nacional, excepto en la península de Baja California, y se reconocen catorce subespecies (Hall, 1981; Ockenfels et al., 1991; Smith, 1991; Galindo y Weber, 1998; Ceballos y Olivia, 2005; Heffelfinger, 2006), aunque los límites geográficos entre cada una no son del todo claros (Mandujano et al., 2010). Las subespecies distribuidas en México son: O. virginianus couesi (Norte-Centro de México), O. v. texanus (Norte de México), O. v. carminis (Norte de México), O. v. sinaloae (Oeste medio de México), O. v. mexicanus (Centro de México), O. v. miquihuanensis (Centro de México), O. v. nelsoni (Sudeste de México), O. v. 33 toltecus (Sur de México), O. v. yucatanensis (Sur de México, Yucatán), O. v. veraecrucis (Este de México), O. v. oaxacensis (Sur de México), O. v. acapulcensis (Sur de México), O. v. thomasi (Sudeste de México) y O. v. truei (Sur de México) (Hall, 1981; Smith, 1991) (Figura 1.7). Figura 1.7. Área de distribución de las subespecies de venado cola blanca en México (Hall, 1981; Smith, 1991). Importancia y Estado de Conservación en México El venado cola blanca ha sido aprovechado desde épocas prehispánicas en gran parte de su distribución (Cibeira, 1977; Freidel, 1978; Galindo y Weber, 1998; Landa, 1982; Morley, 1965). 34 Durante toda la historia humana diversos organismos han sido parte relevante de su cosmogonía, de su cultura y sociedad; sin embargo, las pinturas rupestres sugieren que la fauna más ligada al hombre en América han sido los cérvidos, toda vez que representaban grupos de estos siendo cazados por figuras antropomorfas con lanzas y/o arcos, indicando con ello la relevancia que tenían desde entonces estos organismos (Serra y Valdez, 1989; Lorenzen et al., 2011). Pinturas rupestres de varias partes del mundo (África, España, Italia, Chile, Bolivia y México, por ejemplo) sugieren que sus autores poseían un conocimiento amplio de las presas representadas; sabían dónde y cómo cazarlos, sus hábitos, costumbres, todo ello resultado de una interacción constante, que posiblemente con el paso del tiempo fue tomando matices mágicos y religiosos, pasaron de ser una fuente fundamental de alimento y diversos usos domésticos a ser plasmados como deidades y una manifestación del mundo humano. La visión se metaforíza a partir de eventos asociados a los venados, por ejemplo, la sucesión anual de sus astas ha representado -metafóricamente hablando- el crecimiento, renacimiento, fecundidad y la renovación del mundo hasta nuestros días. En muchos pueblos indígenas mexicanos (huicholes, mazahuas, mexicas, kikapus, tarahumaras, tepehuanos, yaquis, coras, seris) los venados han sido representados como un hermano, un animal totémico ó un dios/héroe; razón de reverencia, fiestas, danzas, leyendas ó tradiciones religiosas (Greenberg, 1992; Mandujano y Rico Gray, 1991). En particular la cultura yaqui está enriquecida con tradiciones ligadas conceptualmente al venado, manifestadas principalmente con la Danza del Venado, caza simbólica de este animal (Galindo y Weber, 1998). El venado cola blanca ha fungido como un importante vehículo económico de los pueblos indígenas y mestizos, derivado del consumo de su carne y el uso de pieles en la industria peletera (vestido, calzado, artesanías) (Galindo y Weber, 1998; Greenberg, 1992; Mandujano y Rico Gray, 1991). Las actividades económicas con el venado cola blanca, sobre todo las cinegéticas, se han fraguado incipientemente como estructurales -económicamente hablando- en diversas regiones de su distribución. México forma parte del llamado Grand Slam de la especie, que a cuatro subespecies distribuídas en el Norte del país: O. v. texanus, O. v. couesi, O. v. carminis y O. v. miquihuanensis (Galindo y Weber, 1998; Villarreal, 2002). El Grand Slam cinegético se refiere, básicamente, a la obtención de trofeos de cacería de un grupo de especies o subespecies, como una "colección", y en tal situación, el venado cola blanca se ha postulado como la especie de caza mayor más importante de México y Norteámerica en cuanto a número de individuos cazados por temporada (Galindo y Weber, 1998; Guajardo y Martínez, 2004; Leopold, 1959). 35 Los detalles financieros sobre la derrama económica vía actividades cinegéticas en México son escasos; Guajardo y Martínez (2004) presentaron datos para la región Norte de México durante la temporada 2001-2002 (principalmente por aprovechamiento de venado cola blanca Odocoileus virginianus, venado bura Odocoileus hemionus y borrego cimarrón Ovis canadensis): derrama ecónomica total (cazadores nacionales y extranjeros) $2,882,275,959 que enmarca en ello salarios, ganancias, cintillos, servicios y empleos; de esta cantidad, la distribución por Estado quedó de la siguiente manera: Nuevo León $848.2, Tamaulipas $678.6, Coahuila $645.9, Sonora $592.7, Chihuahua $78.7 y Baja California $38.2 millones de pesos. Lo cual indica la importancia económica de este tipo de actividades, y considerando que el venado cola blanca se ha postulado como la especie de caza mayor más importante, por el número de individuos, tenemos entonces un reservorio de oportunidades de crecimiento rural, ecológico y de conservación a gran escala (Guajardo y Martínez, 2004). Por otra parte, el venado cola blanca es un componente ecológico importante en varios sentidos. Sus principales depredadores son el puma (Puma concolor), el jaguar (Panthera onca), el coyote (Canis latrans), el lince (Lynx rufus) y el ocelote (Leopardus pardalis). El oso negro (Ursus americanus) y el águila real (Aquila chrysaetos) ocasionalmente depredan alguna cría. En el caso del lobo mexicano (Canis lupus baileyi), el venado cola blanca era la presa principal en México, de tal forma que su presencia es fundamental para la permanencia del lobo. Asimismo, sus restos son devorados por fauna carroñera como zopilotes, aves rapaces, cuervos; además es fuente importante de calcio y fósforo para pequeños mamíferos al roer sus restos óseos y astas (Galindo y Weber, 1998). Cómo consumidor, el venado es un herbívoro importante, modifica y determina la estructura de los tipos de vegetación al ramonear árboles y arbustos, además es un dispersor relevante a gran escala de semillas endozoocoras (Myers, 2004) y exozoocoras (Galindo y Weber, 1998). En algunos casos, mediante las heces contribuye a la germinación exitosa de algunas plantas, como la ciruela de huesito o jobo Spondia purpurea (Vázquez-Yanes et al., 1999). En resumen, la presencia y abundancia del venado es fundamental para la integridad ecológica de los hábitat y ecosistemas. A pesar de la evidente relevancia de los venados en muchas vertientes y a que desde 1850 se han reportado investigaciones sobre distribución, taxonomía, biología reproductiva, parasitología, etología, manejo, ecología, genética y enfermedades sigue habiendo huecos importantes de conocimiento sobre la especie, especialmente en México. Hoy en día se desconoce la densidad de las poblaciones silvestres mexicanas, que sin embargo se infieren cualitativamente, dada la intensidad de 36 las actividades cinegéticas, antrópicas, deforestación, pérdida y fragmentación del hábitat (Mandujano, 2004), así como la mayor parte de los datos genéticos de las poblaciones, como veremos a continuación. Genética de Poblaciones del Venado en México En cuanto a investigaciónes sobre genética de poblaciones y filogeografía de venado cola blanca existen diversos trabajos realizados en Estados Unidos (Kennedy et al., 1987; Karlin et al., 1988; Breshears et al., 1988; Ellsworth et al., 1994; Cathey et al., 1998; Purdue et al., 2000; DeYoung et al., 2002; Van Den Bussche et al., 2002; DeYoung et al.,2003; Doerner et al., 2005, entre otros), uno para Canadá (Cowan y Johnston, 1962), otro para Venezuela (Moscarella et al., 2003) y sólo dos publicados para México (Logan-López et al., 2007; De la Rosa-Reyna et al., 2012). En general, los autores han reportado niveles muy variables de diversidad genética (de moderados a altos) pero en general poca diferenciación entre poblaciones. En el caso de los trabajos de filogeografía, se ha encontrado que los factores determinantes de la diferenciación en los linajes genéticos son las barreras geográficas y ambientales, y que no hay alguna concordancia clara entre la clasificación taxonómica subespecífica y los patrones de diferenciación. Para el caso de México, Logan-López y colaboradores (2007) describen los haplotipos mitocondriales de la muestra de los estados de Coahuila, Nuevo León y Tamaulipas, su distribución, y cómo se relacionan, sin profundizar en los niveles de diversidad genética o la diferenciación, indican descriptivamente altos niveles de diversidad genética en la zona de estudio, en específico para estas poblaciones. De la Rosa-Reyna et al. (2012) describe la diversidad genética con 12 marcadores microsatélites de individuos provenientes de Tamaulipas, Nuevo León, Coahuila, San Luis Potosí, Veracruz, Sinaloa y Yucatán, afirmando que la diversidad genética hallada es similar a la encontrada en otras poblaciones, en contraste con otros estudios describe una considerable estructura genética. No obstante, en México las poblaciones de venado cola blanca están disminuyendo, el estado de la mayoría de éstas es desconocido (IUCN, 2017a) y de igual forma su diversidad y estructura genética podría estar siendo afectada (Frankham et al., 2010; Hedrick, 2011). Así podemos concluir que actualmente desconocemos los niveles de diversidad genética, diferenciación genética, patrones de flujo entre poblaciones, procesos filogeográficos y dinámica poblacional histórica a gran escala geográfica para las poblaciones mexicanas. En este contexto, la especie no está contemplada en la NOM-059- 37 SEMARNAT-2010 bajo ninguna categoría de riesgo (SEMARNAT, 2010); ninguna subespecie está incluída en apéndices de la CITES (The Convention on International Trade in Endangered Species of Wild Fauna and Flora) (Sánchez et al., 1998), y en el caso de la Lista Roja (Red List) de la IUCN (The International Union for Conservation of Nature), se encuentra considerada únicamente en el estatus "LC" (Least Concern) ó Preocupación Menor (Baillie et al., 2004). 38 CAPÍTULO II. GENÉTICA DEL BORREGO CIMARRÓN (OVIS CANADENSIS) Resumen.— El borrego cimarrón (Ovis canadensis) es un artiodáctilo mediano de la familia Bovidae. El género llegó a América a través del Estrecho de Bering hace aproximadamente 85,000 años, desde donde se extendió hasta llegar al Norte de México en Baja California Sur, Sonora y Coahuila (alrededor de hace 10,000 años). La especie ha sido erradicada recientemente en gran parte de su distribución. El tamaño censal máximo de los borregos se ha estimado en dos millones, no obstante en la actualidad sólo ocupa el 4 % de su distribución original. Se han realizado trabajos de investigación sobre diversidad genética en poblaciones de O. canadensis, principalmente en Canadá y Estados Unidos. Sin embargo, en México aún son pocos e insuficientes dichos estudios, por tal razón se vuelve indispensable profundizar en los análisis de las poblaciones de Sonora y Baja California Sur. El presente estudio se realizó con el objetivo de conocer y describir los niveles de diversidad genética y estructura genética de poblaciones de borrego cimarrón de Sonora y Baja California Sur, México, en vida libre y de encierro con fines de manejo, aprovechamiento y conservación. Se realizaron extracciones de ADN de tres diferentes tipos de tejido (muscular, hepático y capilar; 117 muestras/individuos en total). Los productos se amplificaron a través de reacciones de PCR con cuatro marcadores moleculares ISSR (91 loci). Para las poblaciones delimitadas por su origen y tipo de manejo se obtuvo un estimado de diversidad genética total (HE) de 0.2623 (N = 117). En el caso de Sonora Encierro (CS, N = 49) fue 0.2599, para la de Sonora Vida Libre (WS, N = 29) 0.2370, y para la de Baja California Sur Vida Libre (WBCS, N = 39) de 0.2521. En los grupos formados con análisis bayesianos (Hickory 1.1), el valor para toda la muestra fue de HE = 0.265 (N = 117), en Sonora Encierro (CS) 0.2597, para Sonora Vida Libre (WS) 0.2466 y para Baja California Vida Libre (WBCS) 0.2543. El estimado de diferenciación genética (θ) mostró un valor para la muestra total de 0.071, además se obtuvo un estimado para WS/WBCS (0.0863) y para CS/WBCS (0.0661). Para los análisis con inferencia bayesiana (Structure v2.3.4) se obtuvo un estimado de θ para la muestra total de 0.062. Las poblaciones de borrego cimarrón de México evidencian índices de diversidad genética relativamente bajos, además de que se encontraron bajos niveles de estructura, diferenciación, y de distancia genética, esto posiblemente sea la secuela de su colonización reciente (población periférica), lo cual significa que han tenido poco tiempo para divergir, así mismo probablemente el aprovechamiento histórico haya tenido un impacto detectable en los estimados de la especie. Nuestra investigación es una de las primeras en describir la diversidad genética de poblaciones de borrego cimarrón continentales en 39 México, toda vez que se han realizado trabajos en poblaciones isleñas y en poblaciones extranjeras. No obstante es necesario profundizar en su estudio con marcadores moleculares de mayor resolución para determinar con ello mejores acciones de manejo, aprovechamiento y conservación. Artículo Publicado.― Rodríguez-Rodríguez, M. A., J. Gasca-Pineda, R. A. Medellín, and L. E. Eguiarte. 2015. Analisys of genetic diversity of bighorn sheep (Ovis canadensis) from Mexican populations. Journal of Mammalogy. 96(3): 473-480. ● Ovis canadensis, Zimmerman, 1780 ● 40 Journal of Mammalogy, 96(3):473480, 2015 dE DOL10. 1093/mammal/gyv066 es Ae Analysis of genetic diversity of bighorn sheep (Ovis canadensis) from Mexican populations MARCO A. RODRÍGUEZ-RODRÍGUEZ, JAIME GASCA-PINEDA, RODRIGO A. MEDELLÍN, AND Lurs E. EGUIARTE* Laboratorio de Evolución Molecular y Experimental, Departamento de Ecología Evolutiva, Instituto de Ecología, Universidad Nacional Autónoma de México, Circuito Exterior sn, anexo al Jardín Botánico, Ciudad Universitaria, Apdo. Postal 70-275, Coyoacán, México, D.F, C.P. 04510, México * Correspondent: frunsfl unam.mx The current distribution of the bighorn sheep in Mexico represents a reduced proportion of its original area, Previous population genetics studies conducted in Mexico have only included data from Tiburon Island in the Gulf of California and few individuals from the continent. The aim of this article was to describe aspects of the population genetics of Mexican bighorn sheep in order to aid in the management and conservation of the species. We analyzed 117 samples from the states of Sonora and Baja California Sur using 91 intersimple sequence repeat loci, Our results indicated that the Mexican samples of bighorn sheep have relatively low levels of genetic diversity (A = 0.26) and low genetic differentiation (0 = 0,07) that may be the result of the recent colonization and origin of the populations in Mexico, The individuals from Southern Baja California are genetically different from the Sonoran sample, but this genetic differentiation is low, perhaps due to the low levels of genetic variation of the Mexican populations. The results obtained in this study are relevant for population management of the bighorn sheep in Mexico in order to design translocation plans and management strategies to maintain genetic diversity and, in consequence, the health and future survival of the populations, Key words: bighorn sheep, conservation genetics, genetic differentiation, genetic diversity, ISSR, Mexico O 2015 American Society of Mammalogists, www.mammalogy.org The current total population of bighorn sheep (Ovis canaden- — populations in other areas of Mexico are highly fragmented sis Shaw 1804, Bovidae; Shackleton 1985) is approximately and have low population numbers (Sandoval 1985; Smith and 33.000 individuals distributed across North American moun- Krausman 1988; Ceballos and Oliva 2005), although cur- tain ranges, from southwestern Canada to northern Mexico rently the Sonora and El Vizcaino populations are reported to (Buechner 1960; Sandoval 1985; Smith and Krausman 1988; be stable (Lee 1997, 2003). Lee 1989; Festa-Bianchet 1999, 2008; Valdez and Krausman Recently, a number of ranches called UMAs (Unidad de 1999). Nevertheless, the current populations represent only Manejo para la Conservación de la Vida Silvestre, for sus- approximately 4% of the original distribution of the species tainable management and conservation) and PIMVS (Predios (Buechner 1960; Ceballos and Oliva 2005). This reduction is o instalaciones que Manejan Vida Silvestre, only handling attributed to habitat destruction and modification resulting from animals in captivity without reintroduction of individuals to urban growth, the development of highways, increased compe- wildlife), designated by Mexican law, have increased the total tition for resources with humans and livestock, and diseases number of individuals of the species (Secretaría de Medio propagated from domestic sheep, goats, and cattle (Buechner Ambiente Recursos Naturales y Pesca [SEMA RNAP]/Instituto 1960; Smith and Krausman 1988; Monson and Lowell 1990). Nacional de Ecología [INE] 2000; Secretaría de Medio In particular, the historical distribution of the bighorn Ambiente Naturales [SEMARNAT] 2013). Nowadays, the sheep in Mexico comprised 3 main areas, the Vizcaíno legal hunting activities in Mexico are primarily conducted in Desert on the Baja California peninsula, northern Sonora and the states of Baja California Sur and Sonora, while in the state Baja California, and from northern Chihuahua to Coahuila of Baja California Norte, hunting has been banned intermit- (Sandoval 1985; Ceballos and Oliva 2005; Medellín et al. tently since 1917 until the early 1990s, when it was definitively 2005; Fig. 14). However, the bighorn sheep populations banned (Mellink 1993; SEMARNAP/INE 2000; Medellín et al. from the Mexican states of Chihuahua, Coahuila, and Nuevo 2005). However, poaching has overwhelmed the law enforce- Leon were eradicated in the last century, and the remaining ment capabilities of Mexican federal and state conservation 473 0.21302 r s Hd (ds) 0.4x10 -3 0.9x10 -3 0.14x10 -2 π (ds) 0.99x10-4 0.93x10-4 0.17x10 -3 θ-W θ-W (ds) 0.90x10-3 0.32x10-3 0.37x10 -3 F ST F ST (Nm) G ST N ST N ST / G ST Tajima D 0.27135 N.S. 0.304222 N.S. 0.54004 N.S. Sel bal- N↓ Sel bal- N↓ Sel bal- N↓ n, ñ, o y p). Con STRUCTURE encontramos que todos los individuos fueron asignados a algún grupo con una probabilidad posterior de al menos 90 %. Este análisis propone tres grupos genéticos para el total de la muestra (K = 3): el primer grupo incluye 111 individuos (el 60.33 %) (Figura 3.2, barras rojas) que corresponde completamente con el clado Norte en la filogenia (Figura 3.1); el siguiente grupo incluye 56 individuos (30.43 %) (Figura 3.2, barras azules) y por último el tercer grupo tiene a 17 (9.24 %), que corresponde con los clados O y P de la filogenia con altos valores de Bootstrap con individuos de Morelos, Jalisco, Michoacán, Colima y Tamaulipas (Figura 3.2, barras amarillas). La gráfica con los detalles de asignación genótipica de todos los individuos se muestran en la Figura 3.2. Figura 3.2. Gráfica que muestra la agrupación del total de la muestra con base a su genotipo, cada color representa a uno de los 3 grupos obtenidos en el análisis (K = 3). El grupo Azul corresponde parcialmente con el clado Sur; los individuos del grupo Amarillo pertenecen junto con el grupo Azul al clado Sur, y finalmente el grupo Rojo representa al clado Norte de la filogenia molecular. 64 El análisis de estructura genética espacial (BAPS) muestra una distribución discontinua de la diversidad genética y baja estructura genética (Figura 3.3). El algoritmo propone 10 grupos genéticos, mostrando ciertos patrones de distribución geográfica (Figura 3.3). Por ejemplo, el grupo genético Azul Obscuro (Figura 3.3; A) se distribuye en la región Norte, pero también en el Centro, discontinuamente. El grupo Rosa se encuentra en el Noreste y Este de la distribución, o el Rojo predominantemente en el Centro. El grupo representado por el color Azul Claro (Figura 3.3; J), tiene una distribución extrema al Sur, y sin embargo también está presente en el Centro, igualmente de forma discontinua. En el resto de grupos tampoco podemos observar continuidad de la distribución local y/o estatal, aunque hay algunos patrones (Figura 3.3). Figura 3.3. Análisis espacial de estructuración de las poblaciones basado en inferencia bayesiana (BAPS) para el total de la muestras de venado cola blanca, los colores representan a los 10 grupos (también determinados con mayúsculas en negritas) que se infirieron como resultado del análisis. El análisis de máxima verosimilitud, la prueba bayesiana structure, así como el estudio de estructura genética espacial-BAPS sustentan relativamente bien la división geográfica central determinada incialmente con la filogenia de la Figura 3.1. En dicho resultado se observa una partición entre los dos grupos asignados según su distribución geográfica: Norte y Sur, con un soporte estadístico aceptable (bootstrap de 100 %). En este sentido la prueba structure (Figura 3.2) en su grupo Rojo coincide integramente con el clado Norte de la filogenia molecular (Figura 3.1), por su lado el clado 65 Sur tiene una correspondencia parcial con los grupos Amarillo y Azul de structure, el grupo Amarillo esta representado en la filogenia en el nodo O y P (Figura 3.2) y el grupo Azul con los nodos Q, R, S, T, X, W, U y V, quienes en suma con los nodos O y P corresponden con el clado Sur de la filogenia molecular (Figura 3.1.). En otro sentido la prueba de estructura genética espacial supone 10 grupos (Figura 3.3) en base a su distribución geográfica y diversidad, sin embargo la tendencia de los grupos en un contexto geográfico identifica parcialmente la separación obtenida en la filogenia molecular. El clado Sur esta identificado con los grupos A, B, D, I y J del mapa de distribución espacial (Figura 3.3), por su lado el clado Norte corresponde con los grupos C, H, G, E y B. Esto nos indica que los datos son adecuados para sustentar la diferencia geográfica hallada al rededor de la Franja Volcánica Transmexicana, ya que pese a la naturaleza distinta de los algoritmos utilizados, el resultado general es muy similar. La prueba de Mantel realizada para explorar la posible asociación entras distancias genéticas (Nei) y distancias geográficas resultó no significativa p = 0.715 (p > 0.05; Figura 3.4), con un correlación negativa moderada (r = -0.05019). Figura 3.4. Análisis de Aislamiento por Distancia (prueba de Mantel). En congruencia con los análisis anteriores, la red de haplotipos muestra los dos clados obtenidos en la filogenia molecular: Norte y Sur, diferentes haplotipos no fueron encontrados y se indican con los círculos negros pequeños sobre las líneas de la Figura 3.5 y de igual forma, existen circuitos (loops) que no fueron totalmente clarificados. 66 Figura 3.5. Red de haplotipos que indica con colores la relación entre los linajes maternos y su distribución geográfica, vemos igualmente que el haplogrupo A coincide con el clado filogenético Sur (en la parte inferior se resaltan en rosa los haplotipos correspondientes al grupo Amarillo del análisis con Structure y los haplotipos de los clados O y P de la filogenia molecular), y el haplogrupo B con el clado Norte. La estimación de estructura filogeográfica, a partir de los estimados de diferencia genética (NST / GST) obtenida con el contraste de los valores de ambos índices: 0.29101 y 0.21302 (Tabla 3.2; q), en dónde NST es significativamente mayor que GST (NST = 0.29101, SE = 0.0322; GST Geist, V. 1986. Super antlers and pre-World War II European Research. Wildlife Society Bulletin. 14: 91-94. Gilbert, C., A. Ropiquet, and A. Hassain. 2006. Mitochondrial and nuclear phylogenetics of Cervidae (Mammalia, Ruminantia): Systematics, morphologhy, and biogeography. 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TE AMO MI NIÑO." 101 "A FERNANDITA: POR ESE MAR DE DULZURA QUE TRAJISTE A MI VIDA, POR LA BELLA EXPRESIÓN DE TUS GRANDES OJOS BRILLANTES, TU INOCENTE CARIÑO, TUS TRAVESURAS, TUS JUEGOS, TU ANSIEDAD, TUS GESTOS, TU ENERGÍA, TUS CAPRICHOS, TU VOZ, Y TODO ESE LINDO UNIVERSO QUE ERES, TE AMO PEQUEÑA" 102 A MIS PADRES Y HERMANAS; POR SU FUERZA, APOYO, CORAJE, ENTEREZA, NOBLEZA, GRANDEZA, CARIÑO, A ESTA FAMILIA NUESTRA Y SU AMOR, SOBRE TODO LOS ÚLTIMOS AÑOS, MIS PADRES: NEDELIA DEL ROSARIO RODRÍGUEZ LÓPEZ ANTONIO RODRÍGUEZ RODRÍGUEZ MIS HERMANAS: MARÍA DEL ROSARIO RODRÍGUEZ RODRÍGUEZ GABRIELA RODRÍGUEZ RODRÍGUEZ 103 A QUIENES SIEMPRE ME TIENEN EN SUS ORACIONES Y DESEAN MI BIEN: MARÍA RODRÍGUEZ RODRÍGUEZ ELEUTERIO RODRÍGUEZ ACOSTA Y A AQUELLOS ÁNGELES QUE ME CUIDAN DESDE EL CIELO: ROSARIO LÓPEZ SANTOS ALEJANDRO RODRÍGUEZ CABALLERO 104 A QUIENES VELAN E ILUMINAN MI CAMINO TODO EL TIEMPO: ORULA, ZARABANDA, YAYA MURANZASI, TATA ZARABANDA A MIS PADRINOS: OMO IGBA ODDUN WILBERTO GUSMÁN LEÓN BABALOSHA OLOMICUYE BLAS ALFREDO JIMÉNEZ GARCÍA 105 A AQUELLOS AMIGOS Y HERMANOS QUE LA VIDA PUSO EN MI CAMINO: ANTONIO CRUZ AGUILAR -YORK- RICARDO LUNA JIMÉNEZ -FULL- ALEJANDRO ROMÁN LUGO -WAXER- ERNESTO MARTÍNEZ REYES -AKUER- JOSÉ PADILLA FLORES -BATE- AMILCAR GADIEL CARPIO HERNÁNDEZ -AMILKAR- 106