UNIVERSIDAD NACIONAL AUTÓNOMA DE MÉXICO POSGRADO EN CIENCIAS BIOLÓGICAS INSTITUTO DE GEOLOGÍA MANEJO INTEGRAL DE ECOSISTEMAS VARIACIÓN DEL CONOCIMIENTO TRADICIONAL MICOLÓGICO E INFLUENCIA DE FACTORES AMBIENTALES Y DE PERTURBACIÓN SOBRE LA COMUNIDAD DE HONGOS SILVESTRES COMESTIBLES, EN LA MALINCHE, TLAXCALA TESIS QUE PARA OPTAR POR EL GRADO DE: DOCTORA EN CIENCIAS PRESENTA: ERIBEL BELLO CERVANTES TUTORA PRINCIPAL DE TESIS: DRA. ROSA IRMA TREJO VÁZQUEZ INSTITUTO DE GEOGRAFÍA, UNAM COMITÉ TUTOR: DR. JOAQUÍN CIFUENTES BLANCO FACULTAD DE CIENCIAS, UNAM DRA. MARÍA FERNANDA FIGUEROA DÍAZ ESCOBAR FACULTAD DE CIENCIAS, UNAM CIUDAD UNIVERSITARIA, CD. MX., SEPTIEMBRE, 2023 UNAM – Dirección General de Bibliotecas Tesis Digitales Restricciones de uso DERECHOS RESERVADOS © PROHIBIDA SU REPRODUCCIÓN TOTAL O PARCIAL Todo el material contenido en esta tesis esta protegido por la Ley Federal del Derecho de Autor (LFDA) de los Estados Unidos Mexicanos (México). El uso de imágenes, fragmentos de videos, y demás material que sea objeto de protección de los derechos de autor, será exclusivamente para fines educativos e informativos y deberá citar la fuente donde la obtuvo mencionando el autor o autores. Cualquier uso distinto como el lucro, reproducción, edición o modificación, será perseguido y sancionado por el respectivo titular de los Derechos de Autor. UNIVERSIDAD NACIONAL AUTÓNOMA DE MÉXICO POSGRADO EN CIENCIAS BIOLÓGICAS INSTITUTO DE GEOLOGÍA MANEJO INTEGRAL DE ECOSISTEMAS VARIACIÓN DEL CONOCIMIENTO TRADICIONAL MICOLÓGICO E INFLUENCIA DE FACTORES AMBIENTALES Y DE PERTURBACIÓN SOBRE LA COMUNIDAD DE HONGOS SILVESTRES COMESTIBLES, EN LA MALINCHE, TLAXCALA TESIS QUE PARA OPTAR POR EL GRADO DE: DOCTORA EN CIENCIAS PRESENTA: ERIBEL BELLO CERVANTES TUTORA PRINCIPAL DE TESIS: DRA. ROSA IRMA TREJO VÁZQUEZ INSTITUTO DE GEOGRAFÍA, UNAM COMITÉ TUTOR: DR. JOAQUÍN CIFUENTES BLANCO FACULTAD DE CIENCIAS, UNAM DRA. MARÍA FERNANDA FIGUEROA DÍAZ ESCOBAR FACULTAD DE CIENCIAS, UNAM CIUDAD UNIVERSITARIA, CD. MX., SEPTIEMBRE, 2023 COORDINACION DEL POSGRADO EN CIENCIAS BIOLOGICAS: ENTIDAD MSTTUTO DE GEOLOGÍA. ASUNTO: Oncio aJuro Me permito noemar a usted que en la reunión cránaia (Vital) del Comité Académico del Posgyado en Cencas Bclógcs, celebrada el día 13 de febrero de 2023 se aprobó e quere prado para el examen de grado de DOCTORA EN CIENCIAS dela estudiante BELLO CERVANTES ERIBEL. con número de cuenta SIJZ3B88 con la tesis bulada "VARIACIÓN DEL CONOCIMIENTO TRADICIONAL MICOLÓGICO E INFLUENCIA DE FACTORES AMBIENTALES Y DE PERTURBACIÓN SOBRE LA COMUNIDAD DE HONGOS SILVESTRES COMESTIBLES, EN LA MALINCHE. TLAXCALA”, resizada bajo la dirección de la DRA. ROSA IRMA TREJO VÁZQUEZ, quedando integra del siguiente manera: DR ALEJANDRO C SAS FERNÁNDEZ. DR. YOHAN ALEXANDER CORREA METRIO DRA, ANDREA MARTÍNEZ BALLESTÉ DR. SIGFRIDO SIERRA GALVÁN DRA, MARÍA FERNANDA FIGUEROA DÍAZ ESCOBAR po r Sn tro partelar, me es gato evi un coral saldo. ATENTAMENTE “POR MIRAZA HABLAR EL Ciutad Universa. Cd. Mx. 223 de mayo de 2022 COORDINADOR DEL PROGRAMA. y DR. ADOLFO GERARDO NÁVARRO SIGUENZA. COORDINACIÓN DEL POSGRADO EN CE1AS MOLÓGICAS AGRADECIMIENTOS INSTITUCIONALES Agradezco al Posgrado en Ciencias Biológicas de la UNAM por todo el apoyo otorgado durante mi periodo de estudios en el doctorado. Igualmente hago extenso mi agradecimiento al Consejo de Ciencia y Tecnología (CONACYT) por el apoyo económico recibido como becaria (registro de beca: 290010) que me permitió llevar a término mis estudios de doctorado. Al Programa de Apoyo a Proyectos de Investigación e Innovación Tecnológica (UNAM - DGAPA- PAPIIT) por la beca de término de estudios otorgada dentro del proyecto IN302721, apoyo económico que fue fundamental para la conclusión de mi proyecto de investigación. A la Dra. Rosa Irma Trejo Vázquez, por dirigir con gran responsabilidad, conocimiento y humanidad este proyecto de investigación, gracias por su acompañamiento e impulso constante que me permitió crecer académica y personalmente. A la Dra. María Fernanda Figueroa Días Escobar y Dr. Joaquín Cifuentes Blanco por su supervisión y aportaciones constantes que enriquecieron considerablemente el presente estudio. AGRADECIMIENTOS PERSONALES A Ángel, por siempre mantenerse a mi lado dándome impulso a seguir a pesar de las adversidades, gracias porque a pesar de tu corta edad eres un ejemplo de ser humano, de madurez, fuerza y bondad. A mi familia por su apoyo incondicional, por sus enseñanzas y compañía en cada paso. A mis abuelitos Ranu, Irene y Jorge por tanto amor y sabiduría compartida, quienes en el transcurso del camino se fueron, pero siempre serán mi fuerza y ejemplo de honestidad, bondad, resistencia, rectitud, fortaleza y amor a la tierra y el trabajo. A Mario por su invaluable compañía, cuidados y aportaciones, por compartir su conocimiento y amor por la montaña, por todo el impulso y cariño. A la comunidad indígena Nahua de San Pedro Tlalcuapan, en donde nací y crecí, gracias a su gente por tantas enseñanzas de vida, cuidado y resistencia heredadas. Especialmente gracias a las hongueras y hongueros por compartir parte de sus prácticas y conocimiento en torno a los hongos y el bosque, a doña Tomasita, doña Felix, doña Maura, doña Mati, doña Pascuala, doña Cande, doña Mary, Mine, Mago y familias. Hasta donde estén gracias a don Miguel, don Enrique, doña Teodora y doña Candida, sus enseñanzas y amor permanecerá en nuestros pensamientos y acciones. A mis amigos y guías de campo, por su apoyo, compañía y enseñanzas en el monte Miguel, Mario, Asa, Manuelito y Rodrigo. Al grupo Biocultural Yoloaltepetl y Colectivo de Saneamiento y Restauración de la Malintzi, Tlalcuapan, por su apoyo incondicional, por el soñar y accionar juntos para el cuidado y defensa de nuestro territorio, nuestros derechos indígenas y nuestra biocultura. Al Dr. Guillermo Castillo Ramírez, Dr. Alexander Correa Metrio y a la Dra. Elizabeth García Gallegos por el compartir de conocimientos, durante las estancias y curso realizados en sus áreas de trabajo, que han sido contribuciones importantes para el desarrollo del presente. A la Dra. Adriana Montoya Esquivel, con quien comencé el presente trabajo siendo parte fundamental en la planeación del mismo. A los miembros del jurado por sus comentarios y aportaciones al presente estudio. ÍNDICE Resumen…………………………………………………………………………………………….1 Abstract………………………………………………………………………………………………3 Introducción general………………………………………………………………………………. 5 Literatura citada ……………………………………………………………………….….9 Capítulo 1. Importancia cultural de los hongos silvestres útiles en San Pedro Tlalcuapan, Parque Nacional La Malinche, Tlaxcala…………………………………………………………13 Importancia cultural de los hongos silvestres útiles en San Pedro Tlalcuapan, Parque Nacional La Malinche, Tlaxcala (Artículo publicado)……………………………..……..14 Capítulo 2. Distribución espacial y por edades del conocimiento etnomicológico en una comunidad en La Malinche, Tlaxcala, México………………………………………………….42 Variation of ethnomycological knowledge in a community from central mexico (Artículo de requisito)………………………………………………………………………………….43 Capítulo 3. Conocimiento tradicional indígena sobre hongos silvestres comestibles: relevancia cultural, prácticas de recolección y factores que conducen a cambios en su abundancia en el centro de México…………………………………….……….………..66 Indigenous Traditional Knowledge on Wild Edible Mushrooms: Cultural Significance, Extraction Practices and factors leading to changes in their abundance in Central Mexico (Artículo aceptado) ………………………………………………………........……67 Capítulo 4. Influencia de factores ambientales y de perturbación sobre la comunidad de hongos silvestres comestibles, en bosques del centro de México………………………….111 Influencia de factores ambientales y de perturbación sobre la comunidad de hongos silvestres comestibles, en bosques del centro de México (Artículo en proceso)……112 Discusión general y conclusiones………………………………………………………………158 Literatura citada………………………………………………………………………….172 Anexos Capítulo 3……………………………………………………………………………… 180 1 RESUMEN Los bosques de coníferas y encinos son de gran importancia socioambiental en México, ya que son el segundo tipo de ecosistemas en extensión en el país. Se caracterizan por alojar una alta biodiversidad y han sido el sustento de diversos grupos sociales indígenas. En la actualidad se reconoce una fuerte dependencia de las comunidades originarias hacia sus bosques, basada en una relación biocultural que se ha desarrollado a lo largo del tiempo. Los hongos son componentes fundamentales de estos ecosistemas, siendo parte esencial de los ciclos biogeoquímicos, además que, desde épocas prehispánicas, han formado parte relevante de la cultura y economía indígena de México y el mundo. Su uso ha sido un medio para que la conservación forestal sea sostenible para las comunidades locales, no obstante, los cambios socioeconómicos han amenazado la diversidad biocultural. En la comunidad de San Pedro Tlalcuapan, ubicada en el Parque Nacional La Malinche los hongos silvestres son parte importante de la cultura; sin embargo, en los últimos años se ha observado un proceso de pérdida de estos y otros recursos naturales, asociados al deterioro en las áreas forestales, cambios culturales y de conocimiento tradicional, lo cual pone en riesgo la diversidad biocultural de la región. Preocupados por tal situación, miembros de la comunidad de San Pedro Tlalcuapan, autoridades locales y la academia, hemos colaborado para encontrar soluciones. En ese contexto se realizó el presente estudio, con el objetivo de caracterizar las variables ecológicas, abióticas y de disturbio que afectan el desarrollo, fenología y diversidad de los hongos silvestres comestibles, así como los conocimientos y prácticas tradicionales con respecto a la comunidad fúngica. A lo largo de tres años se realizaron recorridos etnomicológicos, talleres, mapeo participativo y entrevistas semiestructuradas con el fin de conocer, documentar y comprende los usos y la importancia cutlural de los hongos, así como , factores antrópicos y ambientales que inciden en ellosy prácticas actuales y potenciales de su conservación. De manera simultanea, se caracterizó la composición y estructura del bosque, clima, relieve, suelo y perturbación en sitios de recolección, en cuatro tipos de vegetación, donde se monitorearon los hongos durante dos años. Se evaluaron las diferencias en la riqueza, abundancia, producción y diversidad fúngica entre los diferentes tipos de vegetación y temporadas de muestreo. Los datos se analizaron mediante estadística descriptiva, analítica, técnicas de ordenación y modelos de regresión lineal. La comunidad de estudio recolecta hongos principalmente para autoconsumo durante los meses de mayo a octubre. Se registraron 50 taxa, los de mayor mención fueron Russula complex. delica, Amanita basii y Boletus complex. edulis. Se 2 caracterizaron 12 sitios, en cuatro tipos de vegetación con diferente grado de perturbación, en donde se identificaron 46 morfoespecies de las 50 enunciadas en la comunidad, siendo las más abundantes Gymnopus dryophilus, Hygrophoropsis aurantiaca y Laccaria trichodermophora. Se observaron diferencias significativas en la abundancia y producción de hongos entre los diferentes tipos de vegetación. La riqueza y producción se vio afectada por el grado de perturbación, siendo mayor en los sitios con perturbación media. Las variables altitud, concentración de nutrientes en el suelo P, Ca y Mg, apertura del dosel, presencia de veredas, presencia de fuego, contigüidad y profundidad del mantillo, explican la presencia y producción de los hongos silvestres comestibles en la zona de estudio, de manera similar, la vegetación, clima y características del suelo son variables ambientales que la comunidad percibe como importantes para la producción de hongos, mientras que tala, incendios y mala cosecha son factores considerados perjudiciales. Los análisis demuestran que existen diferencias en el conocimiento biocultural fúngico en función de las características socioeconómicas y ubicación de las viviendas de los entrevistados, lo cual podría ser un indicador de posible pérdida en la transmisión del conocimiento en algunas áreas. La relación biocultural entre las comunidades y los bosques durante muchos años, ha desembocado en un cúmulo de conocimientos y prácticas, que junto a las características intrínsecas del ecosistema, generan un mosaico de condiciones bióticas, abióticas y socioeconómicas en los bosques, lo cual influye sustancialmente en la comunidad fúngica. La combinación de métodos etnográficos y ecológicos permitieron, de manera complementaria, identificar las características espacio-temporales de los sitios de recolección de hongos, variables que influyen en la comunidad fúngica, factores que determinan su importancia cultural, alternativas para la conservación de los hongos y el bosque, así como, desarrollar aportaciones metodológicas para analizar la variación del conocimiento tradicional. Estos aspectos sientan las bases para la generación de actividades comunitarias incluyentes y relevantes para este contexto, que permita la preservación de la riqueza biocultural. 3 ABSTRACT Coniferous and oak forests are of great socio-environmental importance in Mexico, since they conform the second largest type of ecosystems in our country. These forests are characterized by high biodiversity and have been the livelihood of numerous indigenous social groups, which strongly depend on their forests, based on a biocultural relationship that has developed over time. Fungi are fundamental components of these ecosystems, being an essential part of biogeochemical cycles. In addition, since pre-Hispanic times, they have formed a relevant part of the indigenous culture and economy of Mexico Their use has renhaced forest conservation based on sustainable criteria, however, socioeconomic changes have threatened biocultural diversity. In the community of San Pedro Tlalcuapan located in La Malinche National Park, wild mushrooms are an important part of the culture, however, in recent years there has been a process of loss of natural resources, deterioration of forest areas, changes in culture and traditional knowledge, which puts the bioculture of the region at risk. Concerned about this situation, members of the community, local authorities and scholar have collaborated to look for solutions. This study was carried out aimed at characterizing the ecological, abiotic and disturbance variables that affect the development, phenology and diversity of edible wild mushrooms, as well as traditional knowledge and practices regarding the fungal community. Throughout three years, ethnomycological walks, workshops, participatory mapping and semi-structured interviews on conservation, importance, use, anthropic and environmental factors that affect fungi were carried out. Simultaneously, the composition and structure of the forest, climate, relief, soil and disturbance in collection sites were characterized, in four types of vegetation, where fungi were monitored for two years. The differences in richness, abundance, production and fungal diversity between the different types of vegetation and sampling seasons were evaluated. Data were analyzed using descriptive and analytic statistics, ordination techniques, and linear regression models. The community studied collects mushrooms mainly for self-consumption during the months of May to October. 50 taxa were recorded, the highest mentioned being Russula delica complex., Amanita basii and Boletus complex. edulis. Twelve sites were characterized, in four types of vegetation with different degrees of disturbance, where 46 morphospecies of the 50 listed in the community were identified, the 4 most abundant being Gymnopus dryophilus, Hygrophoropsis aurantiaca and Laccaria trichodermophora. Significant differences in the abundance and production of fungi were observed between the different types of vegetation. Richness and production were affected by the degree of perturbation, being higher in sites with medium perturbation. It was identified that the variables altitude, concentration of soil nutrients P, Ca and Mg, opening of the canopy, presence of paths, presence of fire, contiguity and depth of the mulch, explain the presence and production of edible wild mushrooms in the study area, similarly, vegetation, climate, and soil characteristics are environmental variables that the community perceives as important for mushroom production, while tree felling, fires, and poor harvests are considered detrimental factors. The studies performed show that there are differences in fungal biocultural knowledge depending on the socioeconomic characteristics and location of the interviewees' homes, which could be an indicator of a possible loss in the transmission of knowledge in some areas. The biocultural relationships between communities and forests for many years, have led to an accumulation of knowledge and practices, which, coupled with the intrinsic characteristics of the ecosystem, generate a mosaic of biotic, abiotic and socioeconomic conditions in the forests of our country that substantially influences the fungal community. The combination of ethnographic and ecological methods allowed, in a complementary way, to identify the spatiotemporal characteristics of the mushroom collection sites, variables that influence the fungal community, factors that determine their cultural importance, alternatives for the conservation of mushrooms and the forest, as well as developing methodological contributions that allow us to analyze the variation of traditional knowledge. These aspects allow establishing the foundations for the generation of inclusive and relevant community activities for this context, which allows the preservation of biocultural wealth. 5 INTRODUCCIÓN GENERAL Los bosques de coníferas y encinos son el segundo ecosistema en extensión en nuestro país y se caracterizan por alojar una alta biodiversidad y son considerados como los que más especies de flora, fauna, funga y microorganismos albergan (Flores-Villela y Gerez, 1994; Challenger y Soberón, 2008; Carabias et al., 2010; Kuhar et al., 2018*). Estos bosques tienen una gran importancia socioambiental (Körner y Ohsawa, 2006), brindan servicios ecosistémicos y mantienen la dinámica de los ecosistemas (Landell-Millis y Bishop, 2003). Al proveer recursos maderables, la fertilidad del suelo y su aptitud para la agricultura, el clima benigno, la fuente de diversos recursos combustibles, alimenticios y medicinales, los bosques constituyen la base de la mayor parte del recurso forestal y de la economía campesina tradicional de diversas comunidades indígenas del mundo (Challenger, 2003; Endamana et al., 2016; Suleiman et al., 2017). Se reconoce una fuerte dependencia de las comunidades originarias hacia sus bosques, basada en una relación biocultural que se ha desarrollado a lo largo del tiempo, y que se traduce en una gran diversidad de acervos de conocimientos tradicionales y prácticas en todo el mundo (Toledo y Barrera, 2008). Desde épocas prehispánicas los hongos, han formado parte relevante de la cultura indígena y, en la actualidad, constituyen un recurso forestal no maderable con alto valor de cambio y una fuente importante de ingresos para muchas familias (Zamora et al., 2000; Boa, 2004). Estos organismos tienen un papel ecológico relevante en los ecosistemas como descomponedores, recicladores, micorrizógenos y patógenos (Dighton, 2003; Egli et al., 2010). Los bosques producen anualmente una gran variedad de hongos silvestres que son usados como alimento, ingresos económicos, medicamentos, combustibles, cosméticos, juguetes y como elemento de prácticas rituales, entre otros (Villarreal y Guzmán, 1985; Zamora-Martinez y Nieto de Pascual, 1995; Montoya et al., 2003, 2004; Garibay-Orijel et al., 2006, 2010). Los bosques han sido el sustento de vida para los grupos sociales indígenas (Ochoa-Gaona y González-Espinosa, 2000) y como mencionan Challenger (2003) y Boege (2008), no es mera coincidencia que la mayoría de las zonas que aun ostentan ecosistemas en buenas condiciones de conservación se relacionen estrechamente con los lugares en donde habitan las etnias originarias en México. Gracias a la relación histórica de las comunidades rurales campesinas e indígenas con su entorno, se cuenta con un enorme acervo de conocimiento ecológico tradicional. Se trata de un complejo sistema de conocimientos, prácticas y cosmovisiones que se han desarrollado, compartido y transmitido a través de las generaciones, de acuerdo con la historia socionatural, las características y necesidades de cada pueblo (Maffi, 2005; Quinlan y Quinlan, 2007; Reyes-García et al., 2013; Saynes- Vásquez et al., 2013) y que, en las zonas rurales constituye un elemento fundamental de la configuración de los medios de vida de las personas (Sharma et al., 2018). Sin embargo, diversas presiones sociales, económicas y ecológicas han dado lugar a variantes en el uso de los recursos naturales (Ochoa-Gaona y González-Espinosa, 2000; González-Espinosa et al., 2009) que han llevado a los bosques templados a ser catalogados como uno de los ecosistemas menos conservados de México (Velázquez et al., 2001). 6 El conocimiento tradicional juega un importante papel en los procesos de producción material de los campesinos y, sobre todo, en la obligada tarea de obtener los bienes de los recursos naturales sin destruir la delicada organización de los ecosistemas. Por ello, éste puede ser una guía de nuevas investigaciones y estudios que busquen construir un modelo de manejo sostenible. A partir de estos argumentos, disciplinas como la etnoecología y la etnobiología toman relevancia (Toledo, 1990). Estas disciplinas se enfocan en problemáticas de la realidad social y ambiental. Contribuyen a la conservación de la biodiversidad y abordan las concepciones, percepciones y conocimientos sobre la naturaleza que permiten a las sociedades rurales producir y reproducir las condiciones materiales y espirituales de su existencia social, a través de un manejo adecuado de sus recursos naturales. El presente trabajo espera, a través de dichas disciplinas, conocer la situación actual del saber tradicional en torno a los hongos en una comunidad originaria, San Pedro Tlalcuapan, en el estado de Tlaxcala, México. En esta comunidad, a pesar de su cercanía con la ciudad de Tlaxcala, aún se llevan a cabo prácticas ancestrales en torno a los recursos naturales. Así, la investigación buscó generar, en conjunto con los habitantes, información y herramientas útiles para la conservación biocultural de la región. La comunidad de San Pedro Tlalcuapan se ubica al noroeste del Parque Nacional La Malinche, el cual forma parte de los principales cuerpos volcánicos de la Cordillera Volcánica Transmexicana (Villers et al., 2006). Esta montaña se localiza entre los estados de Tlaxcala y Puebla, con una extensión de 1,326 km2 (Castillo, 2006), forma parte de la cuenca hidrológica del río Atoyac-Zahuapan y aporta volúmenes considerables a las aguas subterráneas. A partir de la cota de los 3,000 m s.n.m., la zona es considerada como Parque Nacional y contiene una de las áreas con cobertura vegetal más importante de esa región. La Malinche está cubierta con bosques de coníferas y mixtos, que son el hogar de una gran variedad de hongos (Acosta y Kong, 1991), con un registro de hasta 93 especies de hongos útiles (Montoya et al., 2004). Sin embargo, la deforestación, los incendios y los cambios en el uso del suelo, han contribuido con la disminución de la infiltración el incremento del arrastre y la erosión del suelo, así como con la pérdida de la biodiversidad (Villers-Ruiz y Trejo- Vázquez, 2004; Marín-Castro et al., 2015). La Malinche ha sido un espacio en el cual el medio natural se ha utilizado y transformado por la acción humana, principalmente por debajo de los 2,700 m s.n.m San Pedro Tlalcuapan es una comunidad indígena nahua, ubicada al noroeste del PNLM (19° 16' 50.02 "N, 98° 09' 06.30" W), en el municipio de Santa Ana Chiautempan, en el Estado de Tlaxcala, México. Ocupa una superficie de 1,162 ha, se encuentra a una altitud de 2,411 m s.n.m., con una precipitación y temperatura medias anuales de 901 mm y 15.7°C, respectivamente, que caracterizan a un clima templado subhúmedo. La vegetación está conformada por bosques de coníferas (Abies y Pinus) y bosques mixtos (Pinus-Quercus y Quercus-Pinus) con diferentes niveles de conservación, así como pastizal inducido y agricultura de temporal (INEGI, 2010). La comunidad se rige por el sistema de usos y costumbres; es decir, tiene un sistema normativo interno cuya máxima autoridad es la asamblea comunitaria. Por muchos años los habitantes de Tlalcuapan dependieron de los recursos naturales que les brindaba la 7 montaña, como hongos y plantas, lo que contribuyó a la generación de conocimientos, ideas y prácticas que conforman el acervo cultural de la zona, pero diversas presiones y cambios socioeconómicos han contribuido al deterioro y promovido la pérdida de conocimiento tradicional. Los hongos son un componente importante de los ecosistemas forestales, su distribución, diversidad y composición está determinada por factores abióticos (clima, suelo), bióticos (interacciones), así como por la historia de los disturbios y sus propiedades intrínsecas (Chaudhary et al., 2008). Se considera que la composición de las comunidades de hongos es un indicador de la estructura y función de un ecosistema (Quiñonez et al., 2008), por lo que en lugares como La Malinche, en donde aún forman parte de la economía local, es necesario caracterizar las variables ecológicas, abióticas y de disturbio que afectan el desarrollo, fenología y diversidad. Asimismo; los conocimientos y prácticas con respecto a la comunidad fúngica. Este conocimiento puede sentar las bases para proponer estrategias locales para la conservación y manejo adecuado de estos recursos y su ecosistema. Es importante recalcar que en Tlalcuapan, en los años recientes, se observa un proceso de pérdida de los recursos naturales, cambios culturales y en el conocimiento tradicional, que han llevado al deterioro de los ecosistemas. Preocupados por dicha situación, miembros de la comunidad y autoridades locales han mostrado interés en revalorar y fortalecer la conservación de su herencia biocultural y promover un desarrollo sostenible. Por esta razón, de manera conjunta, nos planteamos los siguientes objetivos, que nos permitirán generar herramientas para el desarrollo de un proyecto comunitario incluyente y relevante para este contexto, que posibilite la preservación de la riqueza biocultural: 1) Describir el conocimiento tradicional micológico y la importancia cultural de los hongos en San Pedro Tlalcuapan, así como realizar un análisis comparativo con respecto a otras comunidades de la montaña. 2) Desarrollar un método que permita conocer la variación de la importancia biocultural de los hongos silvestres comestibles, entre los miembros de la comunidad, en función de las diferentes zonas del territorio en donde viven y su edad. 3) Identificar los factores que determinan la importancia cultural de los hongos silvestres comestibles en la comunidad, así como caracterizar espaciotemporalmente los sitios de recolección de hongos, los factores que influyen en la comunidad micológica y las estrategias de uso sustentable, a través de procesos participativos. 4) Evaluar la producción, abundancia, riqueza y diversidad de hongos en sitios de recolección con diferente tipo de vegetación y distinto grado de perturbación. 8 El presente trabajo está organizado en cinco capítulos que siguen un formato de artículos científicos, en los que se reportaran los resultados de la investigación. Los capítulos siguen la misma secuencia de los objetivos y se describen a continuación. Capítulo I. En este artículo se aborda, de manera general, la importancia del conocimiento tradicional micológico de la comunidad estudiada y se documenta el aporte de los hongoa a la economía familiar. Se generó información sobre los hongos que se usan y reconocen en la comunidad, sus usos, lugares de crecimiento y temporadas de fructificación, con base en entrevistas y recorridos conjuntos. Se hace una comparación con otras comunidades ubicadas también en La Malinche para evaluar el nivel de conocimiento entre ellas. Esto contribuye con elementos que permiten reconocer la importancia de la riqueza biocultural de los hongos y su conservación, desde la diversidad cultural, espacial y biológica. Este artículo está publicado en la revista Regiones y Desarrollo Sustentable. Capítulo II. En este capítulo se evalúa la importancia cultural y la distribución espacial y por edades del conocimiento etnomicológico en la comunidad de estudio. Se partió de la información recabada en entrevistas semiestructuradas y se propusieron dos vías de análisis que permiten conocer la variación de la importancia biocultural de los hongos silvestres comestibles entre miembros de la comunidad con diferentes características. Este fue el artículo de requisito para la obtención del grado de Doctora en Ciencias y fue publicado en Journal of Fungal Diversity. Capitulo III. En dicho este se identifican las especies de hongos de mayor relevancia cultural mediante la adecuación de un índice cuantitativo, que nos permite identificar las razones que determinan dicha importancia en la comunidad. Mediante metodologías participativas se caracterizaron detalladamente los sitios de recolección más visitados por los pobladores y se identifican aquellos factores ambientales y antrópicos que afectan o benefician a la comunidad fúngica. Así mismo, se registraron aquellas estrategias tradicionales de uso sustentable y se evaluó la variación de dicho conocimiento con respecto a características de la población, como edad, género, ocupación y la ubicación de sus hogares en relación con las zonas de colecta. Este artículo se encuentra en revisión en la revista Journal of ethnobiology. Capítulo IV. Este artículo se basa en la investigación ecológica sobre la influencia de factores ambientales (suelo, clima, relieve, vegetación) y de disturbio sobre la comunidad de hongos silvestres comestibles, en el cual se abordan los resultados del monitoreo a lo largo de dos años de la comunidad de hongos silvestres comestibles en sitios con diferente grado de perturbación, en cuatro tipos de vegetación. Mediante un análisis de varianza y de disimilitud se evaluó la variación de la producción, abundancia, riqueza y diversidad de esta comunidad fúngica espacial y temporalmente, mientras que mediante análisis multiparamétricos se indagó el efecto de los factores ambientales y de disturbio en los hongos, identificando aquellos que favorecen o afectan su producción. 9 LITERATURA CITADA Acosta R, Kong A (1991). Guía de las excursiones botánicas y micológicas al Cerro El Peñon y Cañada Grande del estado de Tlaxcala. 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Facultad de Ciencias. Correspondencia: jcifuentesblanco@ hotmail.com Doctora en Ciencias (Biología). Universidad Nacional Autónoma de México. Facultad de Ciencias. Fecha de recepción: 1-junio-2018 Fecha de aceptación: 21-febrero-2019 © Regiones y Desarrollo Sustentable 2019 Acceso Abierto Este artículo es distribuido bajo los términos de Creative Commons Attribution 4.0 International License (http://creativecommons.org/license/by/4.0/), que permite su uso, distribución y reproducción irrestrictas en cualquier medio, dando el crédito apropiado a los autores y la fuente ORIGINAL donde se publicó originalmente, señalando la licencia Creative Commons e indicando los cambios que fueran hechos. Abstract For many years, the inhabitants of the National Park La Malinche (PNLM) have used their natural resources, generating knowledge and movement in the local economy. Among the resources that stand out, mushrooms, as a non-timber forest resource, are presented with a high exchange value and as considerable sources of income for many families. The objective of this work is to analyze the cultural importance (CI) of the fungi in the community of San Pedro Tlalcuapan, with respect to other communities located within the PNLM. Through interviews, ethnomicological tours and free listings, useful fungi of greater importance were listed, their uses, places of growth and fruiting season; Likewise, mycological studies were evaluated in 10 communities with different cultural features, through a Multidimensional Non-Metric Climbing Analysis (NMDS), with the intention of providing elements on the importance of the biocultural richness of fungi and their conservation, under their cultural diversity , spatial and biological. Resumen Por muchos años, los habitantes del Parque Nacional La Malinche (PNLM) han usado sus recursos naturales, generando conocimiento y movimiento en la economía local. Entre los recursos que destacan, los hongos, como recurso forestal no maderable, se presentan con un alto valor de cambio y como fuentes considerables de ingresos para muchas familias. El objetivo de este trabajo es analizar la importancia cultural (IC) de los hongos en la comunidad de San Pedro Tlalcuapan, con respecto a otras comunidades ubicadas dentro del PNLM. Mediante entrevistas, recorridos etnomicológicos y listados libres, se enlistaron los hongos útiles de mayor importancia, sus usos, lugares de crecimiento y temporada de fructificación; asimismo, se evaluaron trabajos micológicos en 10 comunidades con diferentes rasgos culturales, mediante un Análisis de Escalamiento Multidimensional No Métrico (NMDS), con la intención de aportar elementos sobre la importancia de la riqueza biocultural de los hongos y su conservación, bajo su diversidad cultural, espacial y biológica. Importancia cultural de los hongos silvestres útiles en San Pedro Tlalcuapan Parque Nacional La Malinche, Tlaxcala - Eribel Bello Cervantes, Laura Guideoni Caamal Caamal, Adriana Montoya Esquivel, Rosa Irma Trejo Vázquez y Joaquín Cifuentes Blanco 15 15 Introducción El uso de los recursos naturales por el ser humano es una actividad que se ha realizado desde hace miles de años en todo el mundo (Gómez y Kraus, 1994), creando relaciones entre la sociedad y la naturaleza, lo cual ha permitido la sobrevivencia (Reichel, 1968; Descola, 1988; Van der Hammen, 2003; Challenger, 2003; Toledo y Barrera, 2008). Este conocimiento tradicional generado a lo largo de varios años es parte importante de la diversidad, ya que se ha demostrado que la diversidad cultural humana está asociada con la biológica (Nietschmann, 1992; Challenger, 2003; Boege, 2008), conformando el complejo biocultural y originado históricamente como producto de los miles de años de interacción entre las culturas y sus ambientes naturales (Toledo y Barrera, 2008). Presiones sociales, económicas y ecológicas, han dado lugar a una serie de variantes del uso de los recursos naturales y esto ha ocasionado que esta herencia biocultural se encuentre amenazada o en peligro (Ochoa y González, 2000; Toledo y Barrera, 2008; González, Ramírez, Galindo, Camacho, Golicher, Cayuela y Rey, 2009). Este hecho hace evidente la importancia de los territorios indígenas para la conservación, ya que dichos pueblos son los que manejan y protegen diversas áreas de recursos naturales (Toledo y Barrera, 2008), por lo que es de gran relevancia articular los saberes locales con el conocimiento científico. Esta vinculación permitirá tener un mejor panorama de las amenazas hacia la diversidad y promover la generación de alternativas viables en pro de la conservación y/o manejo sustentable, ya que el cuidado de las áreas naturales solo podrá ser posible si es realizado por los dueños de estos territorios. Uno de los recursos naturales utilizados por las comunidades originarias son los hongos, los cuales desde épocas prehispánicas han formado parte relevante de la cultura de diferentes grupos indígenas. En la actualidad, se constituyen como un recurso forestal no maderable con alto valor de cambio y una fuente importante de ingresos para muchas familias del país (Zamora, Alvarado y Domínguez, 2000). Aunado a esto, dichos organismos tienen un importante papel ecológico en los ecosistemas como descomponedores, recicladores, micorrizógenos (asociación mutualista de un hongo con las raíces de una planta que facilitan un mejor crecimiento y desarrollo en ambos) y patógenos (Winterhoff, 1992; Dighton, 2003). Los bosques producen anualmente una gran variedad de hongos silvestres que son usados principalmente como alimento, medicina, combustible, cosméticos, juguetes, para Importancia cultural de los hongos silvestres útiles en San Pedro Tlalcuapan Parque Nacional La Malinche, Tlaxcala - Eribel Bello Cervantes, Laura Guideoni Caamal Caamal, Adriana Montoya Esquivel, Rosa Irma Trejo Vázquez y Joaquín Cifuentes Blanco 16 16 prácticas rituales y para su comercialización (Villarreal y Guzmán, 1985; Zamora y Nieto, 1995; Montoya, Hernández, Estrada, Kong y Caballero, 2003; Montoya, Kong, Estrada, Cifuentes y Caballero, 2004; Garibay, Cifuentes, Estrada y Caballero 2006; Garibay, Ruan y Estrada, 2010). El Parque Nacional La Malinche es una montaña que forma parte de los principales cuerpos volcánicos de la Cordillera Volcánica Transmexicana (Villers, Rojas y Tenorio, 2006), con bosques templados que son el hogar de una gran variedad de hongos (Acosta y Kong, 1991) con un registro de hasta 93 especies útiles que forman parte de la economía local (Montoya, Kong, Estrada, Cifuentes y Caballero, 2004). Sin embargo, el deterioro y la densidad de población en las áreas boscosas se ha incrementado rápidamente, generando un cambio en el uso de los recursos naturales. San Pedro Tlalcuapan es una comunidad ubicada al noroeste del volcán. Por muchos años los habitantes dependieron de los recursos naturales que les brindaba la montaña, entre ellos los hongos. Hace ocho años, un grupo de habitantes reconoció que estaban viviendo un proceso de pérdida de sus recursos naturales, desapego a la cultura y un cambio en el conocimiento tradicional, prácticas que han llevado al deterioro de los ecosistemas. Preocupados por dicha situación, miembros de la comunidad y autoridades han mostrado interés en valorar, reafirmar y apoyar la conservación de su herencia biocultural, así como promover acciones para alcanzar un desarrollo sustentable. La situación descrita para San Pedro Tlalcuapan es común a la mayoría de las comunidades aledañas a La Malinche, por lo que se hace necesario y urgente documentar el conocimiento biocultural, complementando la información ya recabada en el parque, lo cual permitirá tener una base para la generación de estrategias de conservación y manejo a nivel local acorde con las características particulares de cada comunidad o grupo de comunidades. En el presente artículo se describe el conocimiento tradicional micológico de San Pedro Tlalcuapan y la Importancia Cultural (IC) de los hongos, medida con indicadores como la frecuencia de mención y los usos. La IC de los hongos se compara con la información que se ha obtenido en otras 10 comunidades ubicadas en las faldas de la montaña, mediante un análisis de ordenación (NMDS). Importancia cultural de los hongos silvestres útiles en San Pedro Tlalcuapan Parque Nacional La Malinche, Tlaxcala - Eribel Bello Cervantes, Laura Guideoni Caamal Caamal, Adriana Montoya Esquivel, Rosa Irma Trejo Vázquez y Joaquín Cifuentes Blanco 17 17 1. Marco teórico Durante varios años se han realizado diversos estudios en México que describen el conocimiento tradicional en torno a los hongos (Villarreal y Guzmán, 1985; Moreno, Garibay, Tovar y Cifuentes, 2001; Montoya, Estrada y Caballero, 2002; Montoya, Hernández, Estrada, Kong y Caballero, 2003; Bautista, Moreno, Pulido, Valadez y Ávila, 2010) y al mismo tiempo se han desarrollado métodos cuantitativos que permiten conocer los hongos de mayor importancia y las razones que la determinan (Garibay, Caballero, Estrada y Cifuentes, 2007). La IC que tiene un organismo hace referencia al papel que éste desempeña dentro de una cultura particular (Hunn, 1982), puede estar determinada por diversos factores ecológicos y culturales (Turner, 1988) y permite hacer inferencias sobre los sistemas de nomenclatura tradicional, apropiación, uso y valoración de los recursos (Garibay, Caballero, Estrada y Cifuentes, 2007). Diversas investigaciones etnobiológicas han desarrollado modelos estadísticos que permiten cuantificar el grado de IC de los recursos vegetales silvestres. Entre los métodos empleados destacan el consenso de informantes, la sumatoria de usos (Phillips y Gentry, 1993; Phillips, 1996), el índice de significancia cultural (ISC) propuesto por Turner (1988), quien toma en cuenta la frecuencia de aparición de una especie, su distribución, características físicas y potencial de utilidad. Otros índices surgen a partir del de Turner, tal es el caso del Índice Étnico de Importancia Cultural (EICS) propuesto por Stoffle (1990), quien agrega la categoría de calidad de usos, y finalmente el Índice de Importancia Cultural de Plantas Alimenticias (CFSI) que sugiere Pieroni (2001), el cual suma las variables de alimento multifuncional y apreciación de sabor. Los indicadores más usados para determinar la importancia cultural que tienen los hongos han sido: la riqueza de nombres locales que se mencionan, el número de usos (Estrada, 1989), así como la frecuencia y el orden de mención (Montoya, Kong, Estrada, Cifuentes y Caballero, 2004). Éstos últimos se obtienen mediante la técnica de listado libre. El listado libre es la técnica más útil para aislar y definir un dominio cultural (entendiendo como dominio al grupo de categorías u otus que integran un conjunto de estudio), permite estudiar o hacer inferencias acerca de la estructura cognitiva de las personas, considerando el orden y frecuencia en que se nombran los otus y el uso de modificadores. De dichos listados se puede obtener información sobre los componentes Importancia cultural de los hongos silvestres útiles en San Pedro Tlalcuapan Parque Nacional La Malinche, Tlaxcala - Eribel Bello Cervantes, Laura Guideoni Caamal Caamal, Adriana Montoya Esquivel, Rosa Irma Trejo Vázquez y Joaquín Cifuentes Blanco 18 18 más importantes del dominio con un esfuerzo mínimo (Weller y Romney, 1988): consiste en pedir a la persona que mencione un número fijo de objetos de cierto dominio de interés. Con dichos listados se obtienen dos parámetros: la frecuencia de mención, obtenida al sumar el número de veces que fue nombrado un hongo; y el orden de mención, que se obtiene al considerar la posición jerárquica (estatus) en la que el hongo es nombrado. Finalmente, se considera a los organismos de mayor importancia aquellos más mencionados y los que se encuentran en los primeros estatus (Dougherty, 1985; Brewer, 2002). Por otro lado, Garibay y colaboradores (2007) estimaron, mediante un índice, la importancia cultural de las especies de macromicetos, aplicando el EICS propuesto por Pieroni (2001), adaptado a la naturaleza especifica de los hongos. En La Malinche, desde 1998, se han realizado diversos estudios, algunos de los cuales han utilizado la frecuencia y el orden de mención para determinar la IC de los hongos en diferentes comunidades de distintas ascendencias (Montoya, Estrada y Caballero, 2002; Montoya, Hernández, Estrada, Kong y Caballero, 2003; Montoya, Kong, Estrada, Cifuentes y Caballero, 2004). Se ha establecido la relación entre la IC y la disponibilidad de los hongos en el bosque, mediante un estudio ecológico comparando las laderas este y oeste del PNLM, así como la relación entre la IC y los precios de venta (valor económico). Con base en los resultados obtenidos se sugiere la regionalización ecológica y cultural de las comunidades de La Malinche (Montoya, Torres, Kong, Estrada y Caballero, 2012). 2. Metodología 2.1 Sitio de estudio El Parque Nacional La Malinche forma parte de los principales cuerpos volcánicos de la Cordillera Volcánica Transmexicana (Villers, Rojas y Tenorio, 2006). Se localiza entre los estados de Tlaxcala y Puebla, con una extensión de 1,326 km2 (Castillo, 2006), entre los paralelos 19º 06´ 30¨ - 19º 20´ 19¨ latitud norte y los 97º 55´ 32´´ - 98º 09´ 55´´ de longitud oeste, con intervalo altitudinal que va de 2,300 msnm, hasta los 4,460 (INEGI, 2006). El PNLM fue decretado el seis de octubre de 1938 durante el gobierno de Lázaro Cárdenas (Corona, 2005). Importancia cultural de los hongos silvestres útiles en San Pedro Tlalcuapan Parque Nacional La Malinche, Tlaxcala - Eribel Bello Cervantes, Laura Guideoni Caamal Caamal, Adriana Montoya Esquivel, Rosa Irma Trejo Vázquez y Joaquín Cifuentes Blanco 19 19 Dentro de la poligonal del PNLM están distribuidos 12 municipios de Tlaxcala y cuatro del estado de Puebla (CONANP, 2013). Presenta tres tipos principales de clima: templado subhúmedo con lluvias en verano C(w1) (w) con una temperatura media anual de 15.3°C, semifrío y subhúmedo con lluvias en verano y clima frío (García, 1988). Forma parte de la cuenca hidrológica del río Atoyac-Zahuapan y aporta volúmenes considerables a las aguas subterráneas. En 1976, la Secretaría de Agricultura y Recursos Hidráulicos (SARH) calculaba que la precipitación de La Malinche provocaba un escurrimiento anual de aproximadamente 430m3/ha. Los tipos de vegetación presentes en la montaña son: bosque de Quercus, bosque de Pinus, bosque mixto de Pinus-Quercus, bosque de Alnus, bosque de Pinus hartwegii, bosque de Abies, zacatonal de alta montaña, además de áreas destinadas a la agricultura de temporal y agricultura de riego (Villers, Rojas y Tenorio, 2006). En la mayor parte de la superficie del PNLM, el suelo es de tipo andosol vítrico, en las partes más altas se presenta el litosol y en las partes altas de algunas barrancas o cañadas se encuentra el regosol (INEGI, 1987). Dentro del PNLM habitan comunidades indígenas, la mayoría de ascendencia nahua y una de origen otomí, quienes han resguardado una riqueza cultural entre la que se encuentra la comprensión y el cuidado de su entorno, historias y tradiciones con respecto al volcán, el aprovechamiento eficiente del agua y otros recursos, así como del resguardo de una gama de germoplasma vegetal de especies cultivadas. El conocimiento tradicional en torno a los hongos de la comunidad de San Pedro Tlalcuapan, se comparó con 10 comunidades con diferente ascendencia, ubicadas dentro del PNLM (ver Figura 1), cuatro son comunidades de ascendencia nahua, cinco son mestizos y una comunidad (Ixtenco) de ascendencia Ñuhmu (ver Cuadro 1). Importancia cultural de los hongos silvestres útiles en San Pedro Tlalcuapan Parque Nacional La Malinche, Tlaxcala - Eribel Bello Cervantes, Laura Guideoni Caamal Caamal, Adriana Montoya Esquivel, Rosa Irma Trejo Vázquez y Joaquín Cifuentes Blanco 20 20 Figura 1. Ubicación de las comunidades de estudio en el PNLM, Tlaxcala, México Fuente: Bello, 2018. Cuadro 1. Comunidades del PNLM de las que se obtuvo información sobre el conocimiento y la importancia de los hongos silvestres Fuente: elaboración propia, con base en Torres, 2009. Importancia cultural de los hongos silvestres útiles en San Pedro Tlalcuapan Parque Nacional La Malinche, Tlaxcala - Eribel Bello Cervantes, Laura Guideoni Caamal Caamal, Adriana Montoya Esquivel, Rosa Irma Trejo Vázquez y Joaquín Cifuentes Blanco 21 21 San Pedro Tlalcuapan se ubica al noroeste del Parque Nacional La Malinche (19° 16’ 50.02” N, 98° 09’ 06.30” W), en el municipio de Santa Ana Chiautempan, estado de Tlaxcala. Se encuentra a una altitud de 2411 msnm, en un área caracterizada por una precipitación y una temperatura media anual de 85.65 mm y 15.75°C, respectivamente. Presenta una población de 3,613 personas, la mayoría entre los 20 y 59 años de edad (45% de la población) y tan solo 10% de la población son adultos mayores. Un 13% de la población aún habla náhuatl como lengua materna. Los Pilares está ubicado al este del PNLM, en el municipio de Huamantla, Tlaxcala. Se encuentra a una altitud de 2,678 msnm. Presenta una población de 1,280 habitantes, 0.008% son hablantes de lengua indígena. San Isidro Buensuceso está situado al sureste del PNLM, en el municipio de San Pablo del Monte, Tlaxcala. Se encuentra a una altitud de 2,619 msnm. Presenta una población de 8,769 habitantes, 71% de los habitantes son hablantes de náhuatl. La colonia Francisco Javier Mina está situado en el municipio de Zitlaltepec de Trinidad Sánchez Santos, Tlaxcala, al este del PNLM. Se encuentra a una altitud de 2,634 msnm. Presenta una población de 1,114 habitantes, 0.45% son hablantes de lengua indígena. La colonia Altamira Guadalupe está situado en el municipio de Huamantla, Tlaxcala. Ubicado al noreste del PNLM a 2,870 msnm. Presenta una población de 412 habitantes, de los cuales nadie habla ni una lengua indígena. San Francisco Tetlanohcan está situado en el Municipio de San Francisco Tetlanohcan, Tlaxcala al oeste del PNLM, a 2,435 msnm. Presenta una población de 9,858 habitantes, de los cuales el 13% son hablantes de una lengua náhuatl. Pueblo de La Cruz está situado en el municipio de Huamantla, Tlaxcala, ubicado al noreste del PNLM a 2,700 msnm. No hay hablantes de lengua indígena. El pueblo de Mariano Matamoros está situado en el municipio de Huamantla, Tlaxcala, ubicado al noreste del PNLM, a 2,690 msnm. No hay hablantes de lengua indígena. San Rafael Tepatlaxco está situado en el municipio de Chiautempan, Tlaxcala, al noroeste del PNLM a una altitud de 2,545 msnm. Presenta una población de 2,003 habitantes, de los cuales 2.4% son hablantes de náhuatl. Ixtenco es un municipio de Tlaxcala, ubicado al este del PNLM, a una altitud de 2,550 msnm, presenta una población de 6,791 habitantes, de los cuales el 7% hablan alguna lengua indígena. Acxotla del Monte se localiza en el municipio Teolocholco del estado de Tlaxcala, Importancia cultural de los hongos silvestres útiles en San Pedro Tlalcuapan Parque Nacional La Malinche, Tlaxcala - Eribel Bello Cervantes, Laura Guideoni Caamal Caamal, Adriana Montoya Esquivel, Rosa Irma Trejo Vázquez y Joaquín Cifuentes Blanco 22 22 al oeste del PNLM, a una altitud de 2,420 msnm. Presenta una población de 2,133 habitantes, de los cuales 16% son hablantes de náhuatl (INEGI, 2010). 3. Recopilación y análisis de información sobre la IC de los hongos en San Pedro Tlalcuapan Antes de iniciar con la presente investigación se solicitó la autorización de las autoridades de la comunidad; del mismo modo, se informó sobre el proyecto y se solicitó el consentimiento de cada persona entrevistada. En la temporada de lluvias de 2017 se realizaron recorridos etnomicológicos con las personas de mayor conocimiento respecto a los hongos (personas que se autodenominan “hongueros”), con el objetivo de conocer el uso de los mismos, sus nombres comunes, temporada de fructificación y lugar de crecimiento. Los hongos se recolectaron, caracterizaron e identificaron mediante el uso de claves específicas dependiendo del género. Se deshidrataron y se depositaron en el herbario TLXM. Se realizaron entrevistas a un total de 135 personas, tanto a hombres como a mujeres con edades entre los ocho y 90 años. La estructura de dicha entrevista incluyó tres aspectos: 1) los datos sociodemográficos del entrevistado, incluyendo: nombre, género, procedencia, edad y ocupación; 2) listado libre de hongos comestibles, en el que se le solicitó a cada persona que mencionara 20 hongos que conoce (entrevistas estructuradas); 3) preguntas sobre el uso y recolección de los hongos (entrevistas semiestructuradas). Para la evaluación de la importancia cultural de los hongos silvestres útiles, se tomó como indicador de importancia la frecuencia de mención obtenida de los listados libres, para que de esta manera fuera comparable con los estudios previos realizados en el PNLM. Se realizó estadística descriptiva para conocer el uso y relevancia que tienen los hongos en la comunidad. 3.1 Recopilación y análisis de información sobre la IC de los hongos en La Malinche, Tlaxcala Para conocer la IC de los hongos en el PNLM, se llevó a cabo una revisión bibliográfica sobre los estudios del conocimiento tradicional desarrollados en dicha montaña, recabando información de 10 comunidades. Con la finalidad de agrupar a las comunidades con base en el Importancia cultural de los hongos silvestres útiles en San Pedro Tlalcuapan Parque Nacional La Malinche, Tlaxcala - Eribel Bello Cervantes, Laura Guideoni Caamal Caamal, Adriana Montoya Esquivel, Rosa Irma Trejo Vázquez y Joaquín Cifuentes Blanco 23 23 conocimiento tradicional en torno a los hongos, se integró una base de datos con información sobre: 1) las especies utilizadas, 2) las de mayor importancia, utilizando el indicador de frecuencia de mención y 3) los usos que se les da en cada comunidad. Estos datos fueron procesados mediante un Análisis de Escalamiento Multidimensional No Métrico (NMDS), en el programa R (R Core Team, 2016). 4. Resultados 4.1 Importancia cultural de los hongos en San Pedro Tlalcuapan Frecuencia de mención La mayoría de personas entrevistadas (80%) conocen más de dos hongos útiles, con un promedio de ocho. En total se registraron 70 nombres tradicionales de los cuales 39 están en español y 30 en náhuatl. Dichos nombres corresponden con 46 etnotaxa y 50 especies (ver Cuadro 2), los hongos con mayor mención son el tecax (Russula complex. delica), el amarillo (Amanita basii) y el pante (Boletus aff. edulis) (ver Figura 2). Cuadro 2. Especies de hongos y nombres tradicionales obtenidos en la comunidad de San Pedro Tlalcuapan, Chiautempan, Tlaxcala No Nombre científico Nombre en español Nombre en náhuatl 1 Agaricus bisporus J.E. Lange Champiñón 2 Agaricus campestris L. Llanero, hongo de pasto Ayutzi 3 Agaricus sp. Llanero de monte 4 Amanita aff. rubescens Pers Mantequilla 5 Amanita amerifulva Tulloss Venadito, casco de soldado 6 Amanita basii Guzmán & Ram.- Guill Amarillo, flor Ayoxochitl 7 Amanita elongata Peck Yema 8 Amanita sp. Cuehcuex 9 Armillaria aff. mellea Xopitzal 10 Auricularia auricula-judae Bull. Oreja ratón tronco Quimixnacas 11 Boletus aff. edulis Bull. Pante 12 Calvatia cyathiformis Fr. Tzefamil Importancia cultural de los hongos silvestres útiles en San Pedro Tlalcuapan Parque Nacional La Malinche, Tlaxcala - Eribel Bello Cervantes, Laura Guideoni Caamal Caamal, Adriana Montoya Esquivel, Rosa Irma Trejo Vázquez y Joaquín Cifuentes Blanco 24 24 13 Cantharellus aff. cibarius Fr. Tecosa 14 Chroogomphus jamaicensis (Murrill) O.K. Mill. Borracho Tlapaltecosa 15 Clavaria sp. Escobetilla blanca Xelwas 16 Clavariadelphus truncatus Donk. Acocote 17 Gymnopus dryophilus.(Bull.) Murrill Xolete pata amarilla Xoletl 18 Hebeloma aff. mesophaeum (Pers.) Quél. Xolete de chambusquina Xoletl 19 Helvella crispa Bull. Oreja de ratón, soldadito Xocuepich 20 Hygrophorus chrysodon (Batsch) Fr. Señorita, palomita Totoltenanacatl 21 Hypomyces lactifluorum (Schwein.) Tul. & C. Tul. Chilnanzi naranja C h i l n a n z i , chilnanacatl 22 Hypomyces macrosporus Seaver Chilnanzi café X h i l n a n z i , chilnanacatl 23 Infundibulicybe gibba Pers. Cueros, sombrillitas Nacas cuero 24 Infundibulicybe sp. Totomoxnanacatl 25 Laccaria sp. Xoxocoyuli cihuatl 26 Laccaria trichodermophora G.M. Muell. Xoxocoyuli 27 Lactarius deliciosus (L.) Gray Enchiladito T l a p a l t e c a x , ocotecax 28 Lactarius indigo (Schwein.) Fr. Tecax azul Tlapaltecax 29 Lactarius salmonicolor R. Heim & Leclair Enchilado de oyamel Ayometecax 30 Lycoperdon perlatum Pers. Huevito blanco, tzefamil chico Popote 31 Lyophyllum aff. decastes (Fr.) Singer. Tzenzo 32 Lyophyllum sp. Oco-tzenzo 33 Macrolepiota procera (Scop.) Singer Tulnanacatl 34 Morchella snyderi M. Kuo & Methven Chipotle Importancia cultural de los hongos silvestres útiles en San Pedro Tlalcuapan Parque Nacional La Malinche, Tlaxcala - Eribel Bello Cervantes, Laura Guideoni Caamal Caamal, Adriana Montoya Esquivel, Rosa Irma Trejo Vázquez y Joaquín Cifuentes Blanco 25 25 35 Pholiota lenta (Pers.) Singer Xolete de ocote Ocoxoletl 36 Pleorotus opuntiae (Durieu & Léville) Sacc. Hongo de maguey Mesonanatl 37 Ramaria aff. rasilispora Marr & D.E. Stuntz Escobeta amarilla Xelhuas 38 Ramaria aff. suecica (Fr.) Donk Escobeta café, escobilla de ocote Xelhuas 39 Ramaria cf. cystidiophora (Kauffman) Corner, Escobeta café Xelhuas 40 Ramaria rubricarnata Marr & D.E. Stuntz Escobeta amarilla Xelhuas 41 Ramaria rubripermanens Marr & D.E. Stuntz Escobeta rosa Xelhuas 42 Reticularia lycoperdon Bull. (Myxomycete) Caca de luna Cuahtechol 43 Rhizopogon aff. michoacanicus Trappe & Guzmán Huevito Xitetl 44 Russula brevipes Peck Tecajete Tecax 45 Russula delica complex Tecajete Tecax 46 Russula xerampelina (Schaeff.) Fr. Pastelito 47 Suillus pseudobrevipes A.H. Sm. & Thiers Pancita Poposo 48 Tricholoma flavovirens (Pers.) S. Lundell Railita, kailita 49 Turbinellus floccosus (Schwein.) Singer Corneta Tlapitzal 50 Ustilago maydis (DC.) Corda Cuitlacoche Fuente: elaboración propia, con base en el trabajo de campo. Importancia cultural de los hongos silvestres útiles en San Pedro Tlalcuapan Parque Nacional La Malinche, Tlaxcala - Eribel Bello Cervantes, Laura Guideoni Caamal Caamal, Adriana Montoya Esquivel, Rosa Irma Trejo Vázquez y Joaquín Cifuentes Blanco 26 26 Gráfica 1. Frecuencia de mención de los 20 hongos silvestres más mencionados en San Pedro Tlalcuapan, Tlaxcala Fuente: elaboración propia, con base en el trabajo de campo. Figura 2. Hongos más importantes con base en la frecuencia de mención Nota: de izquierda a derecha: tecax, ayoxochitl, pante, tecosa, xelhuas, xoletl, xoxocoyuli, poposo. Fuente: elaboración propia, con base en el trabajo de campo. Importancia cultural de los hongos silvestres útiles en San Pedro Tlalcuapan Parque Nacional La Malinche, Tlaxcala - Eribel Bello Cervantes, Laura Guideoni Caamal Caamal, Adriana Montoya Esquivel, Rosa Irma Trejo Vázquez y Joaquín Cifuentes Blanco 27 27 La actividad de recolección El 75% de los entrevistados recolectan los hongos para autoconsumo y 3% para venta y autoconsumo; por otro lado, 17% de los entrevistados obtienen los hongos mediante la compra y el 8% no los consumen. Durante la temporada de lluvias, el consumo promedio es de dos veces por semana; además, el 93% de los entrevistados suben a la montaña para recolectar hongos al menos una vez por semana, siendo una actividad complementaria a otras que se realizan en el monte como trabajar los terrenos, ir por leña, recolección de plantas medicinales silvestres o frutas, ir a caminar e incluso ir de día de campo. La recolección es una actividad familiar que involucra al menos dos generaciones (ver Figura 3). Las familias salen de su casa por la mañana (alrededor de las 7:00 am), especialmente los domingos. En el proceso participan niños, jóvenes, adultos y ancianos, y se observó en más de una ocasión que la persona de mayor edad que integra el grupo de recolección es el/la que sabe más y el que enseña a los más jóvenes; por lo tanto, la transmisión del conocimiento en torno a los hongos se realiza principalmente de manera vertical y es considerada por las personas de la comunidad como una enseñanza ancestral. Figura 3. a) Familia Ramírez-López, recolectores de hongos de San Pedro Tlalcuapan. b) Familia de recolectores de hongos de San Pedro Tlalcuapan, pertenecientes a tres generaciones (abuelo, hijo y nieto) Fuente: elaboración propia. Importancia cultural de los hongos silvestres útiles en San Pedro Tlalcuapan Parque Nacional La Malinche, Tlaxcala - Eribel Bello Cervantes, Laura Guideoni Caamal Caamal, Adriana Montoya Esquivel, Rosa Irma Trejo Vázquez y Joaquín Cifuentes Blanco 28 28 4.2 Importancia cultural de los hongos en La Malinche, Tlaxcala Se encontraron un total de seis trabajos realizados en el PNLM (1998 al 2018), cinco de ellos fueron artículos (Montoya, Estrada y Caballero, 2002; Hernández, Estrada, Kong y Caballero, 2003; Montoya, Kong, Estrada, Cifuentes y Caballero, 2004; Montoya, Torres, Kong, Estrada y Caballero, 2012; Pacheco, Rosetti, Montoya y Hudson, 2015) y una tesis de licenciatura (Torres, 2009). En todos ellos se incluye el registro del conocimiento etnomicológico de comunidades aledañas a la montaña. En el presente artículo se retoma información específica de 10 comunidades y se integró la obtenida en San Pedro Tlalcuapan en 2017, dando un total de 11 (ver Cuadro 1). Hongos útiles y frecuencia de mención Se realizó un listado único de las especies útiles reportadas para cada comunidad, incluyendo las de San Pedro Tlalcuapan, constituyendo de esta manera un total de 63 hongos con algún uso. Para que los datos fueran comparables, con la frecuencia de mención en cada comunidad, se obtuvo el porcentaje de personas que mencionaron cada especie, las especies con mayor frecuencia de mención fueron Amanita basii, Turbinellus flocosus, Bolletus aff. edulis, Lyophyllum decastes y Russula complex. delica (ver Cuadro 3). Importancia cultural de los hongos silvestres útiles en San Pedro Tlalcuapan Parque Nacional La Malinche, Tlaxcala - Eribel Bello Cervantes, Laura Guideoni Caamal Caamal, Adriana Montoya Esquivel, Rosa Irma Trejo Vázquez y Joaquín Cifuentes Blanco 29 29 Cuadro 3. Hongos con mayor frecuencia de mención en las 11 comunidades de estudio Fuente: elaboración propia, con base en Torres, 2009. Donde: AG= Colonia Altamaria de Guadalupe. PMM= Pueblo de Mariano Matamoros. FJM=Colonia Francisco Javier Mina. LC=Pueblo de La Cruz. SRT= San Rafael Tepatlaxco. SIBS= San Isidro Buensuceso. LP= Los Pilares. AM= Axotla del Monte. SFT= San Francisco Tetlanocan. IX=Ixtenco. SPT= San Pedro Tlalcuapan. Uso y recolección de los hongos La mayoría de las personas de las comunidades va por los hongos al monte y hace recorridos de entre tres y 10 kilómetros, con una inversión de hasta ocho horas al día en la recolección. Importancia cultural de los hongos silvestres útiles en San Pedro Tlalcuapan Parque Nacional La Malinche, Tlaxcala - Eribel Bello Cervantes, Laura Guideoni Caamal Caamal, Adriana Montoya Esquivel, Rosa Irma Trejo Vázquez y Joaquín Cifuentes Blanco 30 30 Durante esta actividad participan hombres y mujeres; preferentemente los hombres van a los lugares de difícil acceso, donde hay una pendiente pronunciada, en cañadas o a sitios más lejanos; la mujer es la que los separa, los guisa y en ocasiones los vende (Pacheco, Rosetti, Montoya y Hudson, 2015). En Ixtenco pocas personas los recolectan, los obtienen mediante la compra y los consumen poco; sin embargo, fue en esta comunidad en donde se encontró la mayor cantidad de usos de los hongos silvestres (ver Cuadro 4). El principal uso de los hongos es como alimento, los platillos más mencionados en las comunidades son el caldo o sopa de hongos, y fritos o asados; sin embargo, hay otros guisos más elaborados en los que se incluyen a los hongos, tales como el mole, pipián y texmole (ver Cuadro 5). Cuadro 4. Usos que se le dan a los hongos en cada comunidad de estudio Fuente: elaboración propia, con base en el trabajo de campo. Donde: AG =Altamira de Guadalupe. AM = Acxotla del Monte. FJM = Francisco Javier Mina. I = Ixtenco. LP = Los Pilares. PLC = La Cruz. Importancia cultural de los hongos silvestres útiles en San Pedro Tlalcuapan Parque Nacional La Malinche, Tlaxcala - Eribel Bello Cervantes, Laura Guideoni Caamal Caamal, Adriana Montoya Esquivel, Rosa Irma Trejo Vázquez y Joaquín Cifuentes Blanco 31 31 PMM = Mariano Matamoros. SFT = San Francisco Tetlanohcan. SIBS = San Isidro Buensuceso. SRT = San Rafael Tepatlaxco. AL = Alimento. CO = Comercio. IN = Insecticida. ME = Medicina. COM = Combustible. OR = Ornamental. FO = Forrajeo. Cuadro 5. Formas de preparación de los hongos mencionados en los diferentes estudios que se han realizado en el PNLM, Tlaxcala Fuente: elaboración propia, con base en el trabajo de campo. Guiso Hongos Caldo o sopa, con pollo, epazote A. basii, Hebeloma aff. mesophaeum, Lyophyllum spp. Agaricus o hierba buena y sal spp, Hygrophorus chrysodon, Infundibulicybe gibba. Asados y al horno Lactarius indigo, Chroogomphus jamaicensis, Cantharellus aff. cibarius, Pleorotus opuntiae Frito con manteca y sal Boletus aff. edullis, Rhyzopogon michoacanicus Mezclada con huevo Ramaria spp. Frito con chile, epazote y sal A. bassi, A. rubescens, Lyophyllum aff. decastes, Agaricus campestris Rellenos con puré de papa, queso, Mochella spp. carne molida y capeado Molido en metate con epazote y Pleurotus opuntiae, Lactarius salmonicolor, Russula spp., chile, preparado en quesadillas Hypomyces spp. Con frijoles A. campestris, trichodermophora Cantarellus aff. cibarius y Laccaria Mole o pipián Turbinellus floccosus Tamales con masa Lyophyllum spp. Hebeloma aff. mesophaeum En hoja de tamal con venas de Suillus pseudobrevipes, Boletus spp. chile y cebolla Texmole Hebeloma aff. Mesophaeum, Suillus pseudobrevipes Importancia cultural de los hongos silvestres útiles en San Pedro Tlalcuapan Parque Nacional La Malinche, Tlaxcala - Eribel Bello Cervantes, Laura Guideoni Caamal Caamal, Adriana Montoya Esquivel, Rosa Irma Trejo Vázquez y Joaquín Cifuentes Blanco 32 32 Otra actividad común es la comercialización: la mayoría de las personas realiza la venta de los hongos en sus comunidades, pero hay otro grupo de hongueros que también los vende en algunos mercados municipales o estatales, tales como el Mercado de Santa Ana Chiautempan, el de Tlaxcala, el mercado de Apizaco o en San Pablo del Monte; incluso hay personas que los venden en Puebla o en la Ciudad de México. En este último caso, se ha registrado la venta internacional por pobladores de Javier Mina. El hongo útil como insecticida es Amanita muscaria, sirve para matar las moscas en una preparación con azúcar. Los que se registraron como hongos medicinales fueron Ustilago maydis y Lycoperdon perlatum, de los cuales se usan las esporas para quemaduras o heridas. El primero de éstos también es utilizado como cosmético para refrescar o darle suavidad a la piel, las esporas de este hongo son mezcladas con limón y esta masa se coloca en la piel como una mascarilla. Algunos hongos como Fomitopsis pinicola y Polyporus tsugae son usados como combustible y como adorno en la temporada navideña, ambos usos solo se han reportado en la comunidad de Ixtenco (ver Cuadro 4). Estas dos especies también se utilizan como yesca (para iniciar fuego) por los ñuhmu, de Ixtenco. Conocimiento y usos de los hongos en el Parque Nacional La Malinche, Tlaxcala Los resultados obtenidos al comparar los usos de los hongos y la frecuencia de mención, en 11 comunidades ubicadas en los alrededores del PNLM, mediante un análisis de escalamiento multidimensional (NMDS) (ver Figura 4). Este análisis de ordenación dio un valor de stress de 0.098, lo que significa que la ordenación refleja de manera muy confiable la realidad. El espacio en la gráfica se dividió en cuatro cuadrantes por líneas punteadas, donde se puede observar la distribución de los hongos en este espacio. Los que se ubican en la parte central (donde cruzan las líneas, todos con valores de 0) son los hongos más importantes para todas las comunidades, por ejemplo: Boletus aff. edulis, Amanita basii, Lyophyllum aff. decastes, Laccaria trichodermophora y Russula complex. delica. Éstos son hongos que fueron mencionados con el más alto valor de frecuencia por los habitantes de las comunidades estudiadas. El resto de las especies de hongos se distribuyen con base en la mayor o menor frecuencia que tuvieron en el grupo de comunidades a las que se encuentran más cerca. Sobre los usos, se puede notar que, los más mencionados y por ello más importantes (con valores de cero), también se ubicaron hacia el centro de la gráfica; en este caso, el Importancia cultural de los hongos silvestres útiles en San Pedro Tlalcuapan Parque Nacional La Malinche, Tlaxcala - Eribel Bello Cervantes, Laura Guideoni Caamal Caamal, Adriana Montoya Esquivel, Rosa Irma Trejo Vázquez y Joaquín Cifuentes Blanco 33 33 uso alimentario y la actividad de venta de hongos. El siguiente en importancia fue el uso medicinal, seguido de insecticida y combustible. Los menos importantes, dado que fueron menos mencionados, son el uso forrajero, cosmético y ornamental, que por ello se ubican muy alejados del centro de la gráfica, ya que fueron mencionados solo en Ixtenco. La agrupación de las comunidades está en función tanto de los hongos que mencionaron en las comunidades, como de los usos que señalaron. De este modo, se observa que las comunidades mestizas se ubican en la parte inferior de la gráfica (cuadrantes 3 y 4). En el C3, con mayor semejanza entre ellas, se agrupan: Mariano Matamoros, La Cruz y Altamira de Guadalupe; lo que era de esperarse, ya que geográficamente se ubican muy cerca entre sí. En el mismo espacio, puede observarse el nombre de las especies de hongos que contribuyeron para su agrupación. Resaltan Russula olivacea, Pholiota lenta, Clavariadelphus truncatus, Tricholoma equestre y Gymnopus dryophilus, porque son hongos que preferentemente se usan por las personas de ahí y no en las otras comunidades. Las otras especies de hongos ubicados en este espacio son también mencionadas en las otras comunidades con mayor o igual porcentaje. En el C4 se ubican Javier Mina y Los Pilares, alejadas una de otra tanto en la gráfica como en la realidad geográfica. Los hongos que, con similar frecuencia de mención, contribuyeron a la similitud entre estas comunidades, son: Hebeloma aff. mesophaeum, Ramaria rubripermanens, Amanita muscaria, Lycoperdon perlatum y Morchella aff. elata. Cabe Resaltar que Lyophyllum ovisporum solo fue mencionado en Francisco Javier Mina, seguramente por ello se ubica en la parte inferior de la gráfica. En la mitad superior de la gráfica se ubican las comunidades en las que aún se habla náhuatl en mayor o menor grado, e Ixtenco, que es también un grupo originario (Ñuhmu). Los hongos más importantes (con base en el indicador empleado) fueron: Turbinellus floccosus, Suillus pseudobrevipes, Pleurotus opuntiae, Russula complex. delica, Calvatia cyathiformis, Helvella crispa y Armillaria aff. mellea. Las comunidades más parecidas entre sí fueron San Rafael Tepatlaxco, San Francisco Tetlanohcan y Acxotla del Monte, todas cercanas geográficamente entre sí. Integrando otro grupo, pero con ciertas diferencias entre ellos, se ubican: Ixtenco, San Isidro Buensuceso y San Pedro Tlalcuapan. Ixtenco en este caso es distinto, ya que fue en donde más usos de los hongos se mencionaron. San Isidro Buensuceso se ubica a la mitad entre las otras comunidades, cabe resaltar que el hongo de mayor importancia en esta comunidad es T. floccosus (tlapitzal). La comunidad más separada en el gráfico fue San Pedro Tlalcuapan, en la que se mencionaron hongos particulares como: Importancia cultural de los hongos silvestres útiles en San Pedro Tlalcuapan Parque Nacional La Malinche, Tlaxcala - Eribel Bello Cervantes, Laura Guideoni Caamal Caamal, Adriana Montoya Esquivel, Rosa Irma Trejo Vázquez y Joaquín Cifuentes Blanco 34 34 Lactarius deliciosus, Hypomyces macrosporus, Auricularia auricula, Hypomyces lactifluorum y Ramaria cystidiophora, aunque el hongo más importante en esta comunidad es Russula complex. delica, también mencionado en las otras comunidades. Figura 4. Ordenación de las 11 comunidades de acuerdo con los hongos mencionados por cada población, los usos (Nombres en azul) y los hongos de mayor frecuencia de mención (nombres en rojo) Fuente: Elaboración propia con base en datos de campo y una comparación con la información bibliográfica de Montoya et al., 2002; Montoya et al., 2003; Torres, 2009; Montoya et al., 2012. Donde: C1 = Cuadrante 1. C2 = Cuadrante 2. C3 = Cuadrante 3. C4 = Cuadrante 4. Importancia cultural de los hongos silvestres útiles en San Pedro Tlalcuapan Parque Nacional La Malinche, Tlaxcala - Eribel Bello Cervantes, Laura Guideoni Caamal Caamal, Adriana Montoya Esquivel, Rosa Irma Trejo Vázquez y Joaquín Cifuentes Blanco 35 35 5. Discusión A pesar del deterioro ambiental y la presión ejercida por diversos factores tanto económicos como sociales, aún persiste una cercanía hacia el uso tradicional de los recursos por parte de los pobladores de La Malinche. En particular, en San Pedro Tlalcuapan el conocimiento con respecto a los hongos es amplio, prueba de ello es la cantidad de hongos útiles reportados y nombres tradicionales que son enunciados por personas de la comunidad, tal como lo mencionó Estrada (1989). En los estudios realizados anteriormente en La Malinche, los hongos de mayor mención han sido A. basii y Boletus aff. Edulis, lo que coincide con lo encontrado ahora en Tlalcuapan; sin embargo, tomando en cuenta el indicador de frecuencia de mención que se usó en este artículo, se observa que el hongo de mayor importancia es Russula complex. delica. Este hongo fue del que se recolectó en mayor cantidad en los recorridos hechos con los hongueros; además, se encontró en la mayoría de los meses de la temporada de hongos, lo que podría explicar la importancia que tiene en la comunidad (Montoya et al., 2003). Los recursos más abundantes en algunas ocasiones son los más apreciados. Otra evidencia de su importancia es el hecho de que las personas han desarrollado recetas para su preparación y consumo, dado que es una especie cuya consistencia es dura, lo muelen en el metate, y lo preparan con epazote y chile para hacer quesadillas, o lo fríen bastante y hacen guisos particulares, lo que hace resaltar el sabor único y particular de este hongo. Se requieren más estudios de tipo histórico para indagar la manera en que se desarrolló el gusto por el hongo tecax (Russula complex. delica) en esta comunidad. En San Pedro Tlalcuapan, la recolección de hongos en general es para autoconsumo y solo una mínima parte de los recolectores los venden. Esto es un indicador de que los hongos no son importantes únicamente por cuestiones económicas, sino porque se considera un alimento de alto valor nutricional, además de ser la recolección y preparación actividades relacionadas con un conocimiento ancestral que aún se transmite de generación en generación de manera oral y práctica. Los datos obtenidos muestran que el principal uso de los hongos en La Malinche es como alimento. Otra actividad fundamental que se realiza con los hongos es la comercialización, pues hasta antes de 2013 se consideraba como poco importante el uso medicinal; sin embargo, recientemente se ha demostrado la necesidad de hacer estudios Importancia cultural de los hongos silvestres útiles en San Pedro Tlalcuapan Parque Nacional La Malinche, Tlaxcala - Eribel Bello Cervantes, Laura Guideoni Caamal Caamal, Adriana Montoya Esquivel, Rosa Irma Trejo Vázquez y Joaquín Cifuentes Blanco 36 36 particulares, cuidadosos y detallados, para obtener información que se encuentra en especialistas locales, como es el caso específico de los médicos tradicionales quienes resguardan información valiosa sobre las propiedades de los hongos (Bautista, 2013). De este modo, seguramente se incrementará el conocimiento occidental, sobre otros aspectos de este grupo de organismos. La riqueza de hongos útiles, la variedad de guisos y la temporalidad permite a los habitantes de las comunidades del parque disfrutar de una gama de sabores, propiedades nutrimentales y medicinales durante más de medio año. El análisis de ordenación aplicado (NMDS) permitió reconocer las semejanzas y disimilitudes entre las comunidades que se encuentran dentro del PNLM, basadas en el conocimiento y uso de los hongos que se presentan en la zona. Fue una herramienta útil para corroborar la regionalización de La Malinche en dos grupos: por un lado, se encuentran las comunidades con presencia indígena; y por otro lado las comunidades mestizas. El resultado es semejante a lo obtenido por Montoya et al. (2012), en un estudio similar, pero que fue realizado con diferentes variables y métodos ecológicos. Además, en este caso se integró a San Pedro Tlalcuapan en el análisis y los resultados son consistentes con la misma tendencia. Se destaca el hecho del mayor conocimiento en las comunidades que conservan parte de la identidad cultural. Los diferentes grupos encontrados en el análisis, además de corresponder con la ascendencia de las comunidades, éstos coinciden en su ubicación geográfica, ya que la mayoría de poblaciones con ascendencia indígena se encuentran ubicadas hacia el lado este de la montaña, a excepción de Ixtenco, que está en el lado oeste al igual que el resto de las comunidades. La cercanía entre ellas explica sus similitudes posiblemente debido al flujo de información entre sus habitantes. Se observa que San Pedro Tlalcuapan es una comunidad particular, a pesar de encontrarse geográficamente entre San Francisco Tetlanocan y San Rafael Tepatlaxco; en el análisis no se agrupó con dichas comunidades como era de esperarse, debido a que hay especies de hongos mencionadas aquí que no fueron mencionadas en ninguna otra comunidad. Cabe resaltar igualmente que es en la única comunidad en la que el hongo de mayor importancia es Russula complex. delica. Los estudios realizados revelan la importancia cultural de los hongos en La Malinche; se confirma que los hongos de mayor importancia son los mismos a nivel regional, incluso coinciden con los hongos más importantes en otras regiones de Tlaxcala (Alonso, Montoya, Kong, Estrada y Garibay, 2014), pero estudios a nivel de comunidad muestran que hay Importancia cultural de los hongos silvestres útiles en San Pedro Tlalcuapan Parque Nacional La Malinche, Tlaxcala - Eribel Bello Cervantes, Laura Guideoni Caamal Caamal, Adriana Montoya Esquivel, Rosa Irma Trejo Vázquez y Joaquín Cifuentes Blanco 37 37 diferencias en la preferencia por especies particulares. Esto puede estar relacionado con la heterogeneidad en el conocimiento y uso de las especies, la manera particular de prepararlas y aspectos históricos o culturales que no se han analizado en estos estudios. Este trabajo es un aporte metodológico que ha permitido reconocer las diferencias en el conocimiento de los hongos en La Malinche y contribuye con la generación de estrategias de conservación y manejo de los recursos en diferentes áreas del PNLM. Conclusiones San Pedro Tlalcuapan es una comunidad que muestra particularidades y también comparte aspectos del conocimiento tradicional micológico con otras comunidades, al ubicarse en el territorio del Parque Nacional La Malinche. Las especies de hongos más importantes son Russula complex. dellica, Amanita basii y Boletus aff. edulis. El conocimiento sobre los hongos en La Malinche es diferencial y persiste alrededor de las comunidades ubicadas en las faldas de la montaña, cuyas características culturales son distintas. Para conservar la riqueza biocultural en torno a los hongos, es necesario considerar la diversidad cultural, espacial, ecológica y biológica, así como incrementar la investigación de aspectos históricos y ecológicos, que permitan entender el origen de la variación en la importancia cultural y el efecto de las prácticas de manejo tradicional en la diversidad de hongos. Al mismo tiempo, se requiere trabajar en conjunto con las comunidades en la recopilación, revaloración y difusión del conocimiento tradicional. La finalidad de estos estudios es preservar el patrimonio biocultural que aún permanece vivo, pero gravemente amenazado. Agradecimientos Gracias a los hongueros, autoridades y a todas las personas de la comunidad de San Pedro Tlalcuapan que participaron en esta investigación, abriendo las puertas de su comunidad y compartiendo con los autores tan valioso conocimiento en los recorridos al bosque y entrevistas. De igual manera, agradecemos al Dr. Alexander Correa Metrio, del Instituto de Geología, UNAM, su ayuda y enseñanza en el análisis de datos categóricos. De igual manera se le agradece a CONACyT y al programa UNAM-PAPIIT (IN301118). Importancia cultural de los hongos silvestres útiles en San Pedro Tlalcuapan Parque Nacional La Malinche, Tlaxcala - Eribel Bello Cervantes, Laura Guideoni Caamal Caamal, Adriana Montoya Esquivel, Rosa Irma Trejo Vázquez y Joaquín Cifuentes Blanco 38 38 Referencias bibliográficas Acosta R., K. (1991). Guía de las excursiones botánicas y micológicas al Cerro El Peñón y Cañada Grande del estado de Tlaxcala IV Congreso Nacional de Micología. Folleto de divulgación, 8, Gobierno del estado de Tlaxcala, Tlaxcala, México. Alonso Aguilar, L. E., Montoya, A., Kong, A., Estrada Torres, A. y Garibay Orijel, R. (2014). The cultural significance of wild mushrooms in San Mateo Huexoyucan, Tlaxcala, Mexico. Journal of Ethnobiology and Ethnomedicine. 10 (27), 1-14. 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Forest Ecology Managemment, 72, 13-20. 42 Capítulo 2 DISTRIBUCIÓN ESPACIAL Y POR EDADES DEL CONOCIMIENTO ETNOMICOLÓGICO EN UNA COMUNIDAD EN LA MALINCHE, TLAXCALA, MÉXICO 43 ARTÍCULO DE REQUISITO VARIATION OF ETHNOMYCOLOGICAL KNOWLEDGE IN A COMMUNITY FROM CENTRAL MEXICO Bello-Cervantes, E., Correa-Metrio, A., Montoya, A., Trejo, I., & Blanco, J. C. (2019). Variation of ethnomycological knowledge in a community from Central Mexico. Journal of Fungal Diversity, 1(1), 6. Freely Available Online 44 JOURNAL OF FUNGAL DIVERSITY ISSN NO: 2766-869X Research DOI: 10.14302/issn.2766-869X.jfd-19-2718 Variation of Ethnomycological Knowledge in a Community from Central Mexico Abstract We analyze the effects of the ethnomycological knowledge depending on the age range of its users and how far their homes are from the forest areas. As a study model, the traditional mycological knowledge of San Pedro Tlalcuapan SPT, in Central Mexico was used. During 2017, 135 semi-structured interviews were conducted with people of three age ranges and living in three areas of the community located at different distances from the forest. Data was analyzed using descriptive statistics and analyses of non-metric multidimensional scaling, which were then applied to calculate two indices. The effect of age and origin of the individuals on bio-cultural relevance was assessed using multiple linear regression models. Fifty species of edible wild mushrooms were registered, those mentioned most often were of the Russula delica complex., Amanita basii and Boletus aff. edulis. Ninety-five percent of the people interviewed consumed wild mushrooms on average two times a week, while 57% collected them. Wild mushrooms are mainly recognized for their food and ecological importance. Ordination and regression analyses show that people closest to the forest, as well as older people, are able to identify more of the wild mushrooms and have greater bio-cultural mushroom awareness. Results show that there is a risk that traditional knowledge about wild mushrooms will disappear, since it is only popular in a part of the community and only at some age ranges, indicating that there is a disconnect in the transfer of knowledge. Eribel Bello-Cervantes1,*, Alexander Correa-Metrio2, Adriana Montoya3, Irma Trejo4, Joaquín Cifuentes_Blanco5 1Posgrado en Ciencias Biológicas, Instituto de Geografía, Universidad Nacional Autónoma de México. Circuito exterior, Ciudad Universitaria, Apartado Postal 04510, Ciudad de México. 2Instituto de Geología, Universidad Nacional Autónoma de México. Circuito de la Investigación Científica s/n, Ciudad Universitaria, Coyoacán, C.P. 02376, Ciudad de México. 3Laboratorio de Biodiversidad, Centro de Investigaciones en Ciencias Biológicas, Universidad Autónoma de Tlaxcala 4Instituto de Geografía, Universidad Nacional Autónoma de México, Circuito exterior, Ciudad Universitaria, Apartado Postal 04510, Ciudad de México, Ciudad de México. Freely Available Online 45 Corresponding author: Eribel Bello-Cervantes, Posgrado en Ciencias Biológicas, Instituto de Geografía, Universidad Nacional Autónoma de México. Circuito exterior, Ciudad Universitaria, Apartado Postal 04510, Ciudad de México. Email: lebire_320@hotmail.com Keywords: Bio-cultural significance, Index of ethnotaxa, fungi, transmission of traditional knowledge, wild mushrooms, traditional knowledge change, NMDS, Tlaxcala biodiversity, Nahua Received: Mar 19, 2019 Accepted: May 28, 2019 Published: Jun 05, 2019 Editor: Samantha Chandranath Karunarathna, Kunming Institute of Botany, Chinese Academy of Freely Available Online 46 Introduction Bio-cultural heritage is maintained by traditional knowledge, which is a belief system (cosmos), knowledge (corpus) and practice (praxis) that have been generated, specialized, shared and transferred across generations in native communities, according to the characteristics and the needs of each people. This knowledge is transferred through conversation. This transference is weakened and may possibly become extinct if communities no longer reassess it, use it and pass it on [1, 2]. Different socieconomic pressures have resulted in a series of modifications in the use of natural resources, which has threatened and endangered bio-cultural diversity [3, 4, 5]. It has been observed a cultural change driven by the formal education systems [6, 7, 8], the integration of local communities in the market economies [9]; the restriction on access to resources through conservation programs [10], in addition to the processes of modernization that include, introduction of technology, urbanization and modern health services [11]. This cultural change has been reflected in the variation of the distribution of traditional knowledge. The age, gender and profession are some factors that influence the diversity and richness of this knowledge ([12]. It has been documented that older persons embrace greater local knowledge [13]. As well, persons involved in few or no environment-related activities have less traditional knowledge [12, 14, 15]). In other words, elderly people and/or those connected with the environment are currently protecting this traditional environmental knowledge and can pass on to other generations. Wild mushrooms play an important ecological [16] and cultural role in many communities, from pre-Hispanic times. Even, today, they continue to be a valuable forest resource that provide much-needed income for many families in the world [17]. Various studies have described differences in the ethnomycology knowledge within communities or by gender [18, 19, 20, 21]), and by age [22, 23]. So far, however, we did not have the tools to discover the causes and ways in which traditional mycological knowledge about mushrooms is distributed. San Pedro Tlalcuapan (SPT) is a community of indigenous nahua ancestry, located in the slopes of the National Park La Malinche (PNLM) in Tlaxcala, Mexico. Activities, such as collecting mushroom and edible or medicinal plants contributed to the generation of knowledge, ideas and myths, as well as to the local economy. Currently, natural resources are dwindling, resulting in a change and detachment from traditional ecological knowledge. Concerned about this situation, local authorities and members of the community have shown interest in reaffirming and supporting the conservation of their bio- cultural heritage. This paper, therefore, explores the effect that the distance from a house to the forest has on the preservation of traditional knowledge as well as the change of knowledge according to age. Then can we develop a strategy for the conservation of the area’s mycological resources and the knowledge about them. Materials and Methods Study Area The community of SPT, located in the Northwest part of the PNLM (19 ° 16' 50.02 'N, 98 ° 09' 0630' W), is a municipality of Santa Ana Chiautempan, in the State of Tlaxcala, Mexico (Fig. 1). It has an altitude of 2,411 meters above sea level, in an area characterized by precipitation averaging 901 mm a year and annual temperatures averaging 15.75 ° C. The community is surrounded by pine forests, pine-oak forests, oak-pine forests, each with different levels of conservation, as well as man-introduced grassland and temporary agriculture [24]. San Pedro Tlalcuapan extends along 1,162 hectares, of which approximately 600 are covered by crops and forest; the rest belongs to the local population, which is divided into three main areas: La Defensa, La Iglesia and La Colonia (Fig. 1). La Defensa is the area closest to the forest, located 200 m from it. La Iglesia is located in the center of the village, about 2.5 km away from the forest, and La Colonia, situated on the outskirts of the village, is the farthest from the forest (4.4 km) and closer to the city of Santa Ana Chiautempan (2.2 km). Tlalcuapan has 3,613 people spread over 837 Freely Available Online 47 households, 45% of the population is between 20 and 59 years of age, 10% is older than 60, and 13% of the population still speaks the Nahua (native language) [24]. Fieldwork and Interviews Before this research started, we requested permission from the local authorities of the community to conduct it, notifying them about the project and requesting the consent of each interviewee. Field trips were undertaken in the 2017 rainy season, accompanied by local people who knew the local mushrooms (hongueros), to learn the uses and names of the mushrooms, their seasons and where they grew. The mushrooms collected were identified taxonomically and deposited in the TLXM herbarium. A semi-structured interview [25] was designed that included three aspects: (a) the respondent's personal information, including name, gender, origin, age and occupation; (b) edible mushroom-free listing, where each person was asked to name 20 mushroom he or she knew; (c) questions about each mushroom’s bio-cultural importance (use, who uses it, how many times per week it is used, since when it has been used, way to get the mushrooms, harvesting activity, current or obsolete activity, its role in the forest and local management of mushroom collection and declared significance. The interviews were divided into three groups of 45 individuals each. Each group corresponded to the areas in which the community is divided. The groups were composed of people of different ages, ranging from 8 to 90 years, which were classified into three age Figure 1. Location of the SPT in the National Park La Malinche Tlaxcala, Mexico. Top left of the image represents the location of the National Park La Malinche inside Mexico. Top right, represents SPT within the national park. In the lower part of the image, the 4 main areas of the studio area are shown. Freely Available Online 48 ranges: youth (8-20 years old), adults (21-60 years old) and older adults (persons over 60 years); each age range consisted of 15 individuals. In total, 135 people were interviewed, representing 15% of the main households of Tlalcuapan. Statistical Analysis The data obtained was analyzed with descriptive statistics to determine the importance that mushrooms have in the community. Two analyses of Multidimensional Non-Metric Scaling (NMDS) were applied to calculate two indices: a) Ethnotaxa Index (EI), to group persons according to the mushrooms mentioned in the free listing task, B) Bio- Cultural Significance Index (BCSI), to evaluate the Cultural significance of mushrooms, between the interviewed persons. A qualitative matrix (46 X 135 OTUs or persons) was constructed with mushroom local names, age and home location of each person (from the three studied areas) to calculate de EI. In the case of BCSI, another qualitative matrix (29 X 135 OTUs or persons) was constructed, using the third section of the interview data, age and home location of each person (from the three studied areas). Responses to each question were coded as binary variables [26]. A similitude analysis was carried out using the Euclidian distance index, followed by a NMDS Ordination analysis. So that each individual's scores represent each index. All eigenvalues, their percentages and their cumulative percentages were obtained. The age and origin of the interviewed persons were used to explain the scores obtained by them in each index (EI, BCSI). This relationship was assessed using models of multiple linear regression [27], with the score of each person in the index as the dependent variable, and the age and origin as explanatory variables. Finally, a third linear regression was developed to evaluate the relationship between EI and BCSI. All analyses were carried out in the program R [28]. Results Relevance of Edible Wild Mushrooms in SPT The people of Tlalcuapan use 70 traditional names for the edible wild mushrooms found in the area, of which 39 are in Spanish and 31 in Nahua. These names correspond to 46 ethnotaxa and 50 species (Table 1). Most of the people interviewed (80%) identified more than two edible mushrooms. The mushrooms most often mentioned were Russula delica complex, Amanita basii and Boletus aff. edulis. The data shows that people living in the area of La Defensa (the closest to the forest) were able to name more mushrooms, compared to the people in the other areas. The results also show that, regardless of the place of origin, older people can identify more types of mushrooms than the younger ones can (Fig. 2). The young people named, in total, 30 mushrooms. The young person who recognized more species, mentioned a maximum of 21. In this age group, 71% identified 6 mushroom or fewer. Among the adults, in total, 39 different mushrooms were identified, 56% identifying 8 or fewer mushrooms. It is notable, however, that at least 20% of the adults identified 31 or more mushrooms. Older adults named a total of 40 mushrooms, and 76% knew 16 mushrooms or more (Fig. 3). People in the community identify six areas and/ or types of vegetation where the different edible mushrooms are collected: (1) pine (Pinus) forest, (2) oak (Quercus) forest, (3) oyamel (Abies) forest), (4) Zacatón (grassland of Stipa ichu), (5) agricultural land and (6) burn sites. The Pinus forest has the greatest abundance of mushrooms (30 spp.), followed by the Quercus forest (15 spp.) and the agricultural land (Table 1). The interviews show that people get the most mushrooms by direct harvesting. Only 38% of the population purchases them and 5% does not eat them. People who harvest mushroom live mostly in La Defensa and in the La Iglesia region (Table 2). During mushroom season, eating mushrooms is very common in these communities, with locals eating them about twice a week, although it does vary depending on the area where people live. In La Defensa, young people and adults consume mushrooms, on average, two times a week, but older adults eat them three times a week. In La Iglesia, all three age ranges ate mushrooms at least once a week and, in the case of the area farthest from the forest (La Colonia), young people no longer eat them, whereas adults and older people eat mushrooms on average once a week Freely Available Online 49 Scientific Name Common Spanish name Common Nahualt name Mention frequency Vegetation and ground use P Q G A B C Russula brevipes Peck Russula complex. Delica Fr. Tecajete Tecax Tecax 102 102 X X X Amanita basii Guzmán & Ram.-Guill Amarillo, Flor (Yellow, flower) Ayoxochitl 97 X Boletus complex. Edulis Bull. Pante 92 X X Ramaria spp. Escobeta (Broom) Xelwas 73 X Hebeloma aff. mesophaeum (Pers.) Quél. Xolete de chambus- quina (Xolete from burned areas) Xoletl 70 X Cantharellus aff. cibarius Fr. Tecosa 65 X X Laccaria trichodermophora G.M. Muell. Xoxoco- yuli 64 X Suillus pseudobrevipes A.H. Sm. & Thiers Pancita (Little belly) Poposo 61 X X Turbinellus floccosus (Schwein.) Singer Corneta (Trumpet) Tlapitzal 52 X Agaricus campestris L. Llanero, Hongo de pasto (Plain or grass mushroom) Ayutzi 48 X Lyophyllum aff. decastes (Fr.) Singer. Tzenzo 48 X Lactarius indigo (Schwein.) Fr. Tecax azul (Blue tray) Tlapalte- cax 47 X X Pleorotus opuntiae (Durieu & Léville) Sacc. Hongo de maguey (Maguey mush- room) Meso- nanatl 38 X Chroogomphus jamaicensis (Murrill) O.K. Mill. Borracho (Drunk) Tlapalte- cosa 24 X X Hygrophorus chrysodon (Batsch) Fr. Señorita, Palomita (Miss, Little dove) Totolte- nanacatl 24 X Lycoperdon perlatum Pers. Huevito blanco, Tzefamil chico (White little egg, Little tzefamil) Popote 24 X X Calvatia cyathiformis Fr. Tzefamil 22 X Table 1. Wild mushroom name, tradicional name and place of growth known in SPT. Organization based to the frecuency mentioned. Freely Available Online 50 Rhizopogon aff. michoacani- cus Trappe & Guzmán Huevito (Little egg) Xitetl 21 X X Amanita sp. Cuehcuex 20 X Hypomyces lactifluorum (Schwein.) Tul. & C. Tul. Chilnanzi naranja (Orange chilnantzi) Chilnanzi, Chilnana- catl 20 X Hypomyces macrosporus Seaver Chilnanzi café (Brown chilnanzi) Chilnanzi, Chilnana- catl 19 X Reticularia lycoperdon Bull. (Myxomycete) Caca de luna (Moon shit) Cuahte- chol 13 X Lactarius deliciosus (L.) Gray Enchiladito (With chile) Tlapalte- cax, Oco- tecax 12 X Amanita amerifulva Tulloss Venadito, casco de soldado (Little deer, soldier’s helmet) 11 X Auricularia auricula-judae Bull. Oreja ratón de tron- co (Mouse ear’s trunk) Quimixna- cas 8 X Lyophyllum sp. Oco- Tzenzo 7 X Morchella snyderi M. Kuo & Methven Chipotle 7 X Agaricus bisporus J.E. Lange Champiñon 6 Ustilago maydis (DC.) Corda Cuitlaco- che 5 X Infundibulicybe gibba Pers. Cueros, sombrillitas (Leather, Little um- brella) Nacas cuero 4 X X X Macrolepiota aff. procera (Scop.) Singer Tulnana- catl 4 X X Amanita complex. rubescens Pers Mantequilla (Butter) 3 X Armillaria complex. mellea Xopitzal 3 X Infundibulicybe sp. Totomox- nanacatl 3 X Ramaria aff. suecica (Fr.) Donk Escobeta café, Esco- billa de ocote (Brown broom) Xelhuas 3 X Ramaria cf. cystidiophora (Kauffman) Corner, Escobeta café (Brown broom) Xelhuas 3 X Tricholoma flavovirens (Pers.) S. Lundell Railita, Kailita 3 X Amanita elongata Peck Yema (Yolk) 2 X X Gymnopus complex. dryop- hillus (Bull.) Murrill Xolete pata amarilla (Yellow foot xolete) Xoletl 2 X Freely Available Online 51 Helvella crispa Bull. Oreja de ratón, Sol- dadito (Mouse ear’s, soldier) Xocuepich 2 X X Laccaria sp. Xoxocoyuli cihuatl 2 X X Lactarius salmonicolor R. Heim & Leclair Enchilado de oyamel (Mushroom with chile from fir) Ayomete- cax 2 X Ramaria aff. rasilispora Marr & D.E. Stuntz Escobeta amarilla (Yellow broom) Xelhuas 2 X Ramaria rubricarnata Marr & D.E. Stuntz Escobeta amarilla (Yellow broom) Xelhuas 2 X Ramaria rubripermanens Marr & D.E. Stuntz Escobeta rosa (Pink broom) Xelhuas 2 X Russula complex. xerampeli- na (Schaeff.) Fr. Pastelito (Little cake) 2 X Agaricus sp. Llanero de monte (Mountain Llanero) 1 X Clavariadelphus truncatus Donk. Acocote 1 X Pholiota lenta (Pers.) Singer Xolete de ocote (Pine’s xolete) Ocoxoletl 1 X Total mushroom by vegetation and ground use 30 15 5 5 2 6 * P = pine forest, O = oak forest, G = grassland, A = fir forest, B = burned areas, C = cropland. Table 2. Perspective about mushroom harvesting and consumption, by different age groups in the three main areas of San Pedro Tlalcuapan. Area Age Group Buy* Harvest Weekly consume Participate during harvesting Age of activity Past Past/present La Defensa Youth 2 14 2 13 2 13 Adults 4 14 2 14 1 14 Old adults 4 15 3 15 0 15 La Iglesia Youth 5 11 1 8 5 10 Adults 12 12 1 13 2 13 Old adults 11 12 1 14 2 13 La Colonia Youth 8 8 0 7 5 10 Adults 11 6 1 12 5 10 Old adults 11 9 1 15 4 11 *Buy: this column indicates the number of people interviewed who buy the mushrooms. Harvest: Indicates how many people collect them. Weekly consume: Is the average of how many times per week eat mush- rooms. Participate during harvesting: Indicates the number of interviewees who participate in the harvest. Age of activity: Number of interviewees who consider the collection and consumption of fungi as obsolete or as something in force. Freely Available Online 52 (Table 2). During fieldwork in the forest, it was noted that collection is a family activity, involving at least two generations, which includes children, young people, adults and the elderly, and the transmission of knowledge about mushrooms is mostly consecutive. In other words it is passed along from the grandparents to their children and grandchildren, and so on, from generation to generation. Table 2 shows that the people of La Defensa participate in mushrooms gathering regardless of age (young people, adults and the elderly), but the participation of children decreases at more distant forest sites. Most people (75% of respondents) consider collecting mushrooms as being a part of current ancestral knowledge and when you get farther away from the forest (La Iglesia and La Colonia), it is considered to be antiquity (Table 2). During fieldwork in the forest and in the interviews, the fruiting season of each ethnotaxa was recorded. The mushroom season comprises six months, running from May to October, with July and August being the time of the greatest abundance of ethnotaxa (Table 3). As for the role that mushrooms play in the forest, the people interviewed considered their greatest contribution to be a fertilizer for trees, as well as producing seeds to make more mushrooms in the following seasons. They are also food for forest animals and, to a lesser extent, act as disintegrator. Ninety-one percent of those interviewed recognize that there is a close relationship between mushrooms and trees. Furthermore, three major “controlling” strategies were mentioned as ways to preserve mushrooms. The first is that, when harvesting, one should leave a part of the mushroom in the place where it is found; another is Figure 2. Number of edible mushrooms mentioned by each age range in the three areas of the community. Freely Available Online 53 Table 3. Wild mushrooms growing during the season (May-October 2017), in SPT, Tlaxcala. Mushroom species May June Juy August September October Agaraicus campestris X Reticularia lycoperdon X Pleurotus opuntiae X X Calvatia cyathiformis X X Rhizopogon complex aff. michoacanicus X X Hebeloma aff. mesophaeum X X Agaricus bisporus X X X X X X Lyophyllum aff. decastes X X Amanita sp. X X Lyophyllum sp. X X Macrolepiota aff. procera X X Lactarius aff. salmonicolor X X X Amanita basii X X X Pholiota lenta X X X Boletus aff. edulis X X X X Suillus pseudobrevipes X X X X Lactarius indigo X X X X Lactarius deliciosus X X X X Ramaria sp. X X X X Laccaria trichodermophora X X X X Russula xerampelina complex. X X X X Hypomyces lactifluorum X X X X X Hypomyces macrosporus X X X X X Infundibulicybe gibba X X X X X Lycoperdon perlatum X X X X X Russula brevipes X X X X X Russula delica complex. X X X X X Chroogomphus jamaicensis X X X X X Helvella crispa X X X X X Amanita amerifulva X X X X X Cantharellus aff. cibarius X X X X Turbinellus floccosus X X X X Hygrophorus chrysodon X X X X Laccaria sp. X X X X Tricholoma flavovirens X X X X Amanita elongata X X X X Ustilago maydis X X X Hebeloma aff. mesophaeum X X X Amanita rubescens complex X X X Armillaria mellea complex X X Agaricus sp X X Infundibulicybe sp. X X Clavariadelphus truncatus X X Auricularia auricula-judae X X Morchella snyderi X Freely Available Online 54 not to harvest all of the mushrooms growing in an area; and another is that to collect them, then clean and shake them where they are picked to promote their dispersion. Only 42% of the respondents -- mostly people living in La Defensa – actually do this (Table 4). Finally, when respondents considered the detailed relevance of wild mushrooms, they thought that they are important because they are food and they have ecological and economic value (Fig. 4). Ethnotaxa and Bio-Cultural Significance Index The result of the NMDS performed with a free listing of the mushrooms named by the respondents is acceptable (stress 0.13), the resulting ordination analysis shows a greater dispersion of the observations along axis 1, than the axis 2 (with values of between - 1.6 to 3.35) (Fig. 5). Ten more wild mushroom mentioned are ordered at the positive end of the axis 1, while rare mushrooms are found in the negative end. This order suggests a positive relationship between this axis and the diversity of mushrooms that people are familiar with (ethnotaxa index). Thus, high values on the one axis indicate knowledge of the greater diversity of wild mushrooms (Fig. 5). As for the age of the interviewees, young people were found in the negative part of Axis 1, implying a lesser knowledge of ethnotaxa within this demographic age range. Older adults, regardless of where they live, are notably separated from young people, having positive rates of ethnotaxa, i.e., having a greater knowledge of mushrooms. Where interviewees live is also a variable that has an impact on the grouping, with most of the La Figure 3. Percentage of people who identify the mushrooms referred to in each of the age categories. Freely Available Online 55 Table 4. Wild mushroom relevance in the forest and traditional use in different areas of San Pedro Tlalcuapan and age groups. Areas Age group Wild mushroom in the forest Relationship mushroom/ plant Traditional use Fertili- zer Animal food Seed Desin- tegrat or Leave part of the mushroom Leaves some mushrooms Cleans out all the area La Defensa Youth 11 1 4 0 14 6 0 2 Adults 8 3 8 0 13 10 1 3 Old adults 8 1 7 0 15 11 0 2 La Iglesia Youth 5 4 2 0 13 5 0 0 Adults 6 2 9 1 14 5 2 0 Old adults 8 2 7 0 14 5 0 1 La Colonia Youth 6 7 2 0 11 3 0 0 Adults 5 3 5 0 14 2 1 0 Old adults 8 1 7 0 14 3 0 0 Figure 4. Importance of wild mushrooms for inhabitants of the community of Tlalcuapan. Freely Available Online 56 Figure 5. Non-metric multidimensional scaling (NMDS) that shows the distribution in the axis of the inhabitants of the different areas of SPT, according to their age category and its relationship with the regional diversity of mushroom. Triangles represent people from La Defensa, the diamonds to La Iglesia and squares to people of La Colonia. White makes reference to young people, gray to adults and black to older adults. The solid round dots allow to locate the ethnotaxa. Freely Available Online 57 Defensa interviewees showing positive index values (between 0.003 and 3.34), corresponding to the interviewees who mentioned the majority of mushrooms. The people of La Colonia (values between - 1.6 and 0) know less about mushrooms including in their responses a cultivated white mushroom known as “el Champiñon”. Because of this, they have a lower rate of ethnotaxa. Those who live in the area of La Iglesia have values ranging from - 1.6 and 3.09 as they share knowledge in both areas. The NMDS applied to the data from the interviews on bio- cultural relevance is acceptable (stress 0.25), showing a greater variability associated with Axis 1, with values between - 1.5 and 3 (Fig. 6). Given the nature of the data, this analysis incorporates the importance and use of mushrooms. The negative values of Axis 1 are a result of most of the variables related to ancestral knowledge and handling of the mushrooms, such as harvesting, consumption, forest functions and control strategies. Three variables are located on the positive side of the Axis 1: purchase, disintegrator and animal food. For example, the people who buy mushrooms are put into a group that does not know where to find them or how to harvest them. As well, some consider mushrooms to be important only as food for animals and as a disintegrator in the forest and not as a useful resource for human beings. It is observed that the variables that represent an extensive knowledge of mushrooms are grouped toward the negative side of the axis. Thus, a lower score on the axis of one of the variables of perception-based NMDS represents a greater bio-cultural relevance. The majority of interviewees living in La Defensa are grouped in the negative part of Axis 1, which corresponds to a greater knowledge of mushrooms. The people of La Colonia, however, are grouped on the positive side, while the people of La Iglesia are mostly located in the middle part of the axis to correspond with their territorial location. With respect to the age groupings, there is no clear distribution the only age group that clusters together is the one comprising older people, which is located toward the negative side of the axis. Change in Local Knowledge According to age and the Territory The models of multiple linear regression were adjusted to explain ethnotaxa rates and bio-cultural relevance according to repondents’ age and their area of origin. Both were significant (see Tables 5 and 6). According to the coefficients estimated for the ethnotaxa index, the index changed depending on the age of the respondent: the older he or she gets, the higher the rate of ethnotaxa index, being 0.03 the reason for the change. The ethnotaxa index also varies according to the area where a person lives: those living nearest to the forest will have a higher rate (see Table 5). Although the value of the contribution of each of the variables was significant (p = 0.001), the model presents a relatively low r2 (r2 = 0.52), indicating that the regression explains the pattern of the data, but does not have predictive power. The index of bio-cultural relevance is also explained by age and where respondents live. The model indicates that this index changes with the age of the individual; the reason for change is - 0.005, i.e., on average an individual who is one year older than another will have a lower rate (lower than 0.005). Thus, older people tend to have the most negative relevance bio-cultural indices, which is confirmed with a reliability of 95%. The index of cultural relevance is also significantly related (p = 0.01) to the area where people live: according to the estimated coefficients, people living in La Colonia obtained a score of 0.66, for people that live in La Iglesia or in La Defensa decreased in 0.39 and 0.96 points, respectively (coefficients negative, Table 6). Therefore, the respondents who live nearest the forest will have a lower rate, i.e., a greater knowledge about mushrooms (Table 6). Association Between the Indices Regression analysis from the axis was significant (Fig. 7). According to the estimated coefficient, it suggests that for every unit of decline in the ethnotaxa index, there is a 1.05 increase in the value of the index of bio-cultural relevance (p < 0.001). While this regression significantly explains the contribution of relevant bio-cultural index values, the r2 is relatively low (r2 = 0.37), indicating that they do not have any predictive value. As shown in Fig. 7, there is abundant variability in the data. Both indices explain the Freely Available Online 58 Figure 6. Non-metric multidimensional scaling (NMDS) showing the distribution on the axis of the inhabitants of the different areas of SPT, according to their age range and its relationship with mushrooms bio-cultural knowledge. Triangles represent people from La Defensa, the diamonds to La Iglesia and the squares to the people of La Colonia. White makes reference to young people, gray color to adults and black to older adults. The solid round dots allow to locate the ethnotaxa. Freely Available Online 59 Table 5. Multiple regression on the rate of ethnotaxa according to the place where respondents live and their according to their age. Estimated value T Value P Value INTERCEPT -1.94 -9.93 < 0.001 LA DEFENSA 1.57 8.29 < 0.001 LA IGLESIA 0.64 3.39 < 0.001 AGE 0.03 8.72 < 0.001 r2= 0.52 Table 6. Multiple regression on relevance of bio-cultural knowledge depending on where people live and their age index. ESTIMATED VALUE T VALUE MEANING INTERCEPT 0.66 4.85 < 0.001 LA DEFENSA -0.96 -7.28 < 0.001 LA IGLESIA -0.39 -2.93 0.01 AGE -0.005 -2.24 0.05 r2= 0.31 Figure 7. Regression on the index of ethnotaxa according to biocultural relevance, p index < 0.001, r2 = 0.37. Freely Available Online 60 differences that exist in the ethnomycological knowledge between the age groups and where people live, but one finding cannot be predicted based on the other. Discussion The data obtained show that, in SPT, mushrooms are an important natural resource for the community, since the majority of the population identify and use them. The richness in the variety of names that are given to the wild mushrooms by specific ethnic groups is one of the indicators of the importance of these species, and the many traditional mushroom names correspond to a greater knowledge about their use and biology [29]. SPT has more useful mushroom species (50) than other communities situated on La Malinche [18, 19, 30]. Although they have reported about 15 to 30 species of mushrooms, the number of species in the community studied is similar to that reported for the Nahua community of San Isidro Buensuceso, where 48 species have been recorded [30]. Two of the species most frequently mentioned by respondents to this study (Amanita basii and Boletus edulis complex.) largely agree with those recognized as the most important in other communities of La Malinche, Tlaxcala and other regions of Mexico [19, 31, 32, 33]. This confirms the importance of these mushroom species in Mexico. The preference of Russula delica complex, is a special trait that distinguish to this community. The majority of the people who consume edible wild mushroom mentioned in this study had been eating them for at least six months per year. Many of the respondents (mainly those who live in the two areas closest to the forest) obtain the mushrooms by harvesting them directly. This activity, as well as how the mushrooms are used, is still passed along from generation to generation. As is suggested by Boesch and Tomasello [34], this type of cultural transmission occurs between individuals of different generations, but within the same family (vertical transmission), for example, from parents to children. Furthermore, it is observed that this transmission is oral and hands-on, as mentioned by Luna-Morales [35], who showed that traditional knowledge has been generated, selected and accumulated collectively over thousands of years, and lives on in the memory and practices of the people and is mainly passed on through oral and hands-on communications. The residents of SPT also recognize the roles that wild mushrooms play in the forest, such as providing fertilizer, seed for new growth and food for wild animals, so, the mushrooms are considered an important part of the natural environment in which they grow. This is confirmed because many of the interviewees noted that mushrooms are associated with trees and, over the years, they have used different methods to maintain their care. Some studies in which traditional mycological knowledge is described mention that this knowledge varies depending on age [36, 37, 38, 23] and gender [19, 20, 21], however, in most of these studies they compare the number of fungi and uses that people enunciate, without considering other variables or statistical analyzes that allow identifying the differences between age ranges. An exception is that of Pacheco-Cobos et al. [20] who GPS-tracked the foraging pathways of 21 pairs of men and women from an indigenous Mexican community searching for mushrooms in a natural environment; measures of costs, benefits and general search efficiency were analyzed and related to differences between the two sexes in foraging patterns. In this case, the two indices proposed in this study show significant differences in the knowledge about mushrooms depending on the age of, or the area inhabited by, the people of SPT. The EI is useful because it takes into account the mushrooms that everyone knows and not just their number allowing distinguishing those exclusive of certain age ranges. On the other hand, the BCSI considers different variables about uses, collection and mushroom ecology, that indicate the importance of the mushrooms as a resource, what facilitated knowing the knowledge distribution. The age was an important factor in the level of knowledge, as it was observed in other studies [12, 15, 39,]. Regression analysis demonstrated that older people have a higher ethnotaxa index, i.e., they can identify the highest number of wild mushrooms in the area. But also a lower BCSI, which indicates that the elderly have a greater ecological knowledge, about Freely Available Online 61 collection and more uses than young people. This situation could be explained by, as adults. Significant differences were observed between suggested by Garro [40], that age is associated with the natural process of the acquisition of knowledge, i.e., the greater the awareness in older adults is attributed to the greater opportunities they have had to learn, acquiring more experience and contact with the natural resources around them [15]. Also several studies have shown that the peak of acquisition of teoric knowledge, i.e. when this knowledge is similar to an adult, occurs at 10-15 years old [41, 42, 43], with an important increasing between 9-12 years old [44, 45, 46]. There are another factors affecting the acquisition process. The fact the children and young people know less and participating less in these collection activities, indicate a loss in the transmission of mushroom knowledge, specially in La Colonia area. Eyssartier et al. [47], found that the transmission of traditional knowledge begins in early childhood, when children accompany their parents in cultivating the land. It appears, however, that, today, there are fewer opportunities for children to spend time with their parents, grandparents and others who know the practices and belives about conservation [48]. It has documented that formal education marginalizes local knowledge [14, 49], causing changes and promoting an urban life style [50, 12]. The study findings also suggest that lower level of knowledge among young people may be result of lack of interest in traditional knowledge, as young people – influenced by modernization -- may well consider this type of knowledge to be obsolete. It has, indeed, been demonstrated that older people are less affected by external influences than the young [13]. Young people tend to abandon their homes and ancestral customs as they focus their interests ton meeting the demands of Western culture [50]. The EI shows that people of each range age mention exclusive mushrooms, for example, Champiñon (Agaricus bisporus) is the most popular between young people. Yellow foot xolete (Gymnopus dryophillus) and Little cake (Russula xerampelina complex) were named only by adults, whereas the Ayometecax (Lactarius salmonicolor), Tzunanacatl (Macrolepiota aff. procera) and Xocuepix (Helvella crispa) were mentioned by older the three areas of the community. The BCSI, permitted the observation that most of the people living the furthest away from the forest have less mushroom knowledge, since them do not collect, eat fewer of them and buy the mushroom what they do eat. They do not know where the mushrooms grow or how to take care of them. Because these people live in an urban area, they seem to think it easier to go to the grocery store to buy the farmed white mushrooms (Champiñon) than to go to the forest to look for the wild ones. Bonilla-Moheno and García-Frapolli [51] as well as, Reyes-García et al. [52] mention that the integration to the Market is an important factor that modifying traditional knowledge because people who can pay these kind of market products, substitute the forests products, making traditional knowledge irrelevant. Most of the people living in La Defensa close to the forest eat mushrooms which they themselves have picked, which increases local knowledge about mushrooms, where they grow, what season they appear and their uses. In addition, the majority says that it is a complementary activity to their daily work in agriculture, involving the whole family. Other authors have noted this also [14, 15] people who work with the environment are able to maintain a greater knowledge of mushrooms than those who do not. For La Defensa residents, it is more economical and rewarding to get food from the mountain instead of going to the supermarket in the city, since that would incur major expenses. Many people said "we do not know the quality of what we buy and, in the forest, everything is clean and healthier.” This is why they continue eating wild mushrooms. The people of La Iglesia share both perceptions. Although the regression analysis indicates that each area has a different view of wild mushrooms, it confirms that the distance of housing from the forest has a significant impact on traditional knowledge. This indicates that there is a loss of mycological knowledge among people who live far from the forest and closer to the city. While the bio-cultural relevance index includes more variables analyzed and, therefore, raises several questions, both indices were useful for achieving the Freely Available Online 62 objectives of this study, allowing the comparison of mushroom knowledge among local sites in the community and age groups. In addition, this study makes a methodological contribution since it can be replicated in any other community or group of communities. It must be taken into account, however, that neither of the indices can predict the outcome of the other. So future studies need to establish clear objectives and decide which index to use or perhaps develop one that it encompasses both objectives, since these data are independent. Conclusions SPT is a community in which currently the wild mushroom are a resource of great importance; however, previous analyses, and as authorities and residents of SPT have stated, there is a risk that traditional wild mushroom knowledge will vanish, as it seems to be restricted to only a part of the community’s territory and to particular age groups, indicating that there is a fragmentation in the transmission of knowledge from generation to generation. This study will allow researchers to focus on how to better disseminate this knowledge to the vulnerable age groups and suggest strategies of strengthening the transmission of this knowledge to other age groups and/or territories. On the other hand, the proposed indices facilitate the evaluation of the variables associated with the distribution of traditional knowledge and allow comparisons among different areas of study. These are also flexible, since the bio-cultural variables can be included or eliminated and adjusted to different cultures or natural resources. Authors' Contributions EB-C designed the study, carried out the field work, the analysis and interpretation of data and wrote the manuscript. AC-M made substantial contributions to the analysis and interpretation of data. RIT-V, AM and JC participated in the design of the study, and the revision of the document. All authors read and approved the final manuscript. Acknowledgements This research was supported by a doctorate grant assigned to Eribel Bello by CONACyT (number of award 290010) and the "Universidad Nacional Autónoma de México", was also supported by the project PAPIIT IN301118. We are very grateful to the people of SPT for their hospitality, interest and enthusiasm in participating in this research, especially to the families of Mrs. Mary, Mrs. Maura, Mrs. Tomasita, Mrs. Felix, Doña Teodora, Mario Orlando and Angel Eduardo who shared their knowledge to us and supported in the forest fieldwork. We are equally grateful to Eleazar Bello Cervantes, who shared their knowledge about the statistical analysis of data. Thanks to Ing. Elizabeth Hernández and Gundi Jeffrey, by critically reviewing the English version of this manuscript. References 1. Berkes F, Colding J, Folke C. (2000). Rediscovery of traditional ecological knowledge as adaptive management. Ecol Appl 10(5), 1251-1262. 2. Boege E. (2008) El patrimonio biocultural de los pueblos indígenas de México. Hacia la conservación in situ de la biodiversidad y agrodiversidad en los territorios indígenas. 1era ed. 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Circuito exterior, Ciudad Universitaria, Apartado Postal 04510, Ciudad de México. 2 Instituto de Geografía, Universidad Nacional Autónoma de México. 3 Departamento de Ecología y Recursos Naturales, Facultad de Ciencias, Universidad Nacional Autónoma de México. 4 Facultad de Ciencias, Universidad Nacional Autónoma de México. *Corresponding author (lebire_320@hotmail.com) Abstract Wild edible mushrooms (WEM) constitute a relevant component of indigenous cultures worldwide; their use is part of forest management practices that promote conservation by local communities. However, global biocultural diversity is threatened by socioeconomic, political, and cultural changes. Through participatory research, this study analyzes the cultural significance of selected mushroom species, local traditional knowledge about conditions and processes affecting WEM communities, and traditional practices employed in their extraction in an indigenous community in Central Mexico. We carried out ethnomycological hikes and participatory mapping to characterize collection sites and conducted semi structured interviews with people from diverse socio-economic backgrounds about the importance of WEM, extraction and conservation sustainable practices, and anthropogenic and environmental factors affecting them. Fifty species of WEM were registered. We developed an index of the cultural importance of WEM that led us 68 to establish the species of highest cultural relevance. Vegetation type, rainfall, soil composition, selected logging by outsiders, fires and the use of traditional harvesting techniques were recognized as factors affecting mushroom production. Traditional harvesting techniques locally perceived as adequate include leaving part of the stipe in place, collecting only mushrooms of large size while leaving those of smaller size, and cleaning and shaking them at the place of collection. Results suggest that the prevalence of biocultural knowledge about WEM is influenced by age, main economic activity, and household’s distance to the forest. Integrating traditional knowledge and the community context by combining ethnographic and quantitative methods, resulted in a complementary approach to spatial, temporal, and environmental characterization of mushroom collection sites; it also allowed understanding factors influencing WEM cultural significance, and traditional local knowledge of WEM communities and their management. Keywords: biocultural heritage, cultural significance, ethnomycology, forest use, indigenous knowledge participatory research. 69 Introduction Conifer and oak forests are the second most extensive vegetation types in Mexico and are recognized by their high biodiversity, ecological complexity, and socioenvironmental importance (Carabias et al. 2010; ONU 2011). They provide timber and fuel, food and medicinal resources. They also support soil fertility, regulate microclimatic conditions, and sustain hydrological regimes (Körner and Ohsawa 2006). Worldwide, about 350 million people, particularly indigenous communities, live in forests and depend on them for their subsistence (Suleiman et al. 2017, World Bank 2020). Non-timber forest products (NTFPs) are a relevant component of forest peoples’ livelihoods as they contribute to food security when other resources are scarce. Moreover, their extraction may be part of sustainable strategies to improve socioeconomic conditions of communities (Lepcha et al. 2019; Raj et al. 2018). Forest communities depend upon forest resources and have developed strong biocultural relationships throughout time. These relationships involve the use, care and foster of diverse species used for food, fuel, and spiritual purposes, among others; they are founded on a large and diverse cultural heritage of traditional knowledge and practices (Toledo and Barrera 2008). This abundant heritage of traditional ecological knowledge (TEK) is the result of historical socio-natural relations between indigenous and rural communities and their environments. These are complex systems encompassing knowledge, practices, and meanings shared and transmitted from one generation to another, and shaped by the socio-natural realities of each community, that allow individuals and communities to survive over time without degrading their environment (Quinlan and Quinlan 2007; Reyes-García et al. 2013; Saynes-Vásquez et al. 2013). In rural areas, TEK is key in the configuration of peoples’ livelihoods (Sharma et al. 2018). Biological and cultural diversity are interdependent and geographically overlapped (Boege 2008; Challenger 2003; Maffi 2005). For some authors, the conservation of the world’s biological 70 diversity depends largely on the permanence of indigenous communities, and on the maintenance of their knowledge and practices systems that support the management, use, and protection of diverse ecosystems (Toledo and Barrera 2008). The responsible use of NTFPs by local communities, particularly of mushrooms, may have a key role on temperate forest conservation (Boa 2004; Lovrić et al. 2020). However, socioeconomic, cultural, and political changes worldwide have transformed the local use of natural resources and induced the erosion of TEK, threatening biocultural diversity (Aswani et al. 2018; Reyes-García et al. 2013, 2014). But TEK is dynamic and may also be shaped by -and shape- environmental and socioeconomic processes (Gómez- Baggethun and Reyes-García 2013), not necessarily leading to loss, but to adaptation for survival (Trung et al. 2007). Within each household, TEK is shared and protected though social interactions among family members. Therefore, there can be variations in TEK depending on gender, age, and the household’s labor division. At a broader scale, knowledge shared collectively also varies among families, communities, and territories, as is shaped by sociocultural identity (Boege 2008; Saynes-Vásquez et al. 2013). Since pre-Columbian times, mushrooms have been a prominent element in indigenous culture (Guzmán 2016). Today, they still stand out among NTFPs given their importance as a forest resource for communities (Montoya et al. 2004; Tomao et al. 2017). Mushrooms are also a fundamental component of biodiversity, performing key roles in ecosystems functioning, and are highly susceptible to changes in forest growth and productivity (Egli et al. 2010). Studies about traditional mycological knowledge (TMK) show that knowledge is heterogeneously distributed within communities. Differences have been linked to factors such as to age and gender. Commonly young people know fewer mushroom types and their uses (Bello- Cervantes et al. 2019b; Fui et al. 2018), though in some communities, mushroom extraction is a 71 family activity that involves children’s participation (Montoya et al. 2008; Robles-García et al. 2018). Gender-related differences in the number of mushrooms and uses known or in collection strategies have also been found (Burrola-Aguilar et al. 2012; Fui et al. 2018; Garibay-Orijel et al. 2012; Kamalebo et al. 2018; Pacheco-Cobos et al. 2010; Robles-García et al. 2018). The Matlalcuéyetl or La Malinche National Park (LMNP) is part of the main volcanic bodies of the Trans-Mexican Volcanic Cordillera. It is an isolated area representative of central Mexico, where we find coniferous and mixed forests inhabited by indigenous communities. They own their territory in the form of collectively held land tenure (ejidos) and private lands (López-Domínguez and Acosta 2004). These communities have a strong TMK heritage: to date, 93 useful mushrooms species have been registered (Montoya et al. 2004). In this region, mushrooms are used as food, tinder, cosmetic, insecticide, medicine, ornaments and for sale (Montoya et al. 2002, 2003). Various studies have highlighted the cultural significance of fungi in the region (Bello-Cervantes et al. 2019a; Montoya et al. 2003, 2004, 2012), however, the factors influencing this significance and the conservation of the fungal community have not been studied in depth. The ecological and socioeconomic importance of wild mushrooms qualifies them as a good study model to address factors influencing TMK and fungal diversity, in collaboration with community members. This study seeks to better understand the link between people and fungi in the LMNP, the variation of TMK among different social groups within communities, and the local understanding of how environmental factors and human activities shape WEM communities. We address these elements by: 1) describing the relationship between a forest community and WEM, in the LMNP; 2) examining the cultural importance of a selected group of WEM and the factors shaping it, 3) characterizing WEM extraction sites; and 4) analyzing the influence of age, gender, occupation, and distance of household to extraction areas on intracommunity variations of traditional knowledge about factors influencing WEM communities and adequate extraction 72 strategies. A better understanding of these elements may contribute to the design of community- based strategies aimed conserving the fungal community and the TMK. Methods Study Area LMNP, located in East-Central Mexico, is the fifth largest national park in the country. It is considered one of the most important isolated mountains in Mexico (Villers et al. 2006), as it provides water to most of the state of Tlaxcala and the county of Puebla (SEMARNAP 2000). LMNP forests are threatened by deforestation, forest fires and land use change, reducing water infiltration and increasing soil erosion and biodiversity loss (Marín-Castro et al. 2015; Villers-Ruiz and Trejo-Vázquez 2004). San Pedro Tlalcuapan (SPT) is one of the 66 communities located within the LMNP. It is a Nahua community, formed as a result of indigenous people’s displacements after the Spaniard Conquest. It belongs to the Chiautempan municipality (state of Tlaxcala, Mexico) and is located in the northeastern part of the LMNP (19° 16' 50.02 "N, 98° 09' 06.30" W). Approximately 50% of the SPL territory is within the LMNP. As is the case for most protected areas in Mexico, land tenure granted by the Agrarian Reform is respected; yet resource use is restricted by the park’s environmental regulations. The territory of SPT is a complex mixture of tenure types: ejido, agrarian community and small private property. However, community decisions are made by all in a general assembly. Despite its proximity to the city and its easy access by road, SPT has preserved its traditions and collective indigenous organization. SPT stands at 2,411 m a.s.l., and is characterized by subhumid temperate climate, with a mean annual precipitation of 901 mm, and mean annual temperature of 15.7 °C. Conifer forests (Abies and Pinus) and mixed forests (Pinus- Quercus and Quercus-Pinus) in varying degrees of conservation are the predominant vegetation 73 types; also, important are induced land uses, as pasturelands and seasonal agriculture (INEGI 2020). SPT spans over an area of 1,162 ha; from which ca. 600 ha correspond to forest and crop cover, while the remaining area corresponds to the settlement. Traditionally, community inhabitants divide the settlement in three zones, determined by distance to the forest, which also reflect sociocultural relations: for some, people living farther from the forest and nearer to the city do not participate in community activities and ignore traditions, especially young people. For the purpose of this study and as suggested by people of the community, we used this local subdivision (Figure 1). Figure 1. Location of the community of San Pedro Tlalcuapan, within the LMNP, Mexico. Community zones (bottom image) according to their distance to forests. 74 STP is inhabited by 4,143 people, living in 1,046 households. Nearly a quarter of the population (23 %) is between 18 and 59 years old, while 12% are over 60 (INEGI 2020). Only 9% of the population are Nahuatl speakers (bilingual), but 78% consider themselves as indigenous people and retain sociocultural traits that support such self-identification (INEGI 2020)1. Historically, the local economy has depended on agriculture but has also strongly relied on the extraction of forests resources. These activities are shaped by the complex system of knowledge and practices that characterize local socionatural relations. Currently, local people recognize the loss of forest resources and cultural changes as possibly linked to ecosystems degradation. In response, local authorities and community members have organized in groups (Figure 2) for promoting their cultural expressions, traditional knowledge, improving their local regulatory systems and sustainability2. Various studies about the current situation and conservation of TEK have been fostered by local authorities, including the present study. As many indigenous communities in Mexico, customary rules guide people’s behavior and collective decisions are made in the community assembly. All community members have access to natural resources in the territory, which are considered part of the common good. Assembly decisions regarding these resources must be respected by all. Figure 2. Organized community group in San Pedro Tlalcuapan. Photograph: Bello-Cervantes. 75 Procedure We guided our investigation by an accepted ethics code (Villamar et al. 2018). This project belongs to a larger community project designed with community authorities and people from organized groups; however, specific actions were explained to them in various meetings, and we requested their approval before starting. We also obtained the informed consent of each participant. During the rainy seasons (May-October) of 2017 and 2018, we carried out 25 ethnomycological walks accompanied by collectors of wild mushrooms (“hongueros”; people locally recognized as having ample knowledge about mushrooms; Montoya et al. 2002). Through these walks we learned how they locate mushrooms, their local names, the places where they grow and their characteristics. We collected specimens, dried them and identified them with taxonomic keys and experts opinion (Cifuentes et al. 1986). Participant observation involving walks, collection of mushrooms and food preparation allowed us a greater understanding of the relationship between the local population, forests and mushrooms (Figure 3). Collection sites were georeferenced, and fungi monitored throughout the study period (Bello-Cervantes, 2023 in prep.). Sites were always accessed with the permission of authorities and accompanied by local people. 76 Figure 3. Participation with people from the community in collecting mushrooms and preparing mushroom foods. A) Visiting a monera in Tlalcuapan (territorial limit), after collecting mushrooms with lady Tomasita, sons and friends in the Pinus-Quercus forest. B) Cooking the mushrooms collected with lady Mau and family. Photograph: Bello-Cervantes. Interviews and Cultural Significance Index of Edible Mushrooms A semi-structured interview was designed (Alexiades 1996) and applied to 134 local inhabitants of ages ranging from 8 to 90 yr. old, 63 of which were women, and 71 men. Interviews included the following: a) personal information; b) free listing of mushrooms, they were asked to name at least 20 edible mushrooms; c) conservation and traditional extraction practices of mushrooms, as well as anthropogenic and environmental factors that affect them (Supplementary document 1). Interviews were always individual and conducted in Spanish by the first author, who is also a local inhabitant, during 2017 and 2018, in interviewees’ households. Interviewees were suggested by community authorities and members of organized groups, with the intention of including the 77 hongueros and people representing different ages, living along the three community zones, and involved in diverse occupations (Supplementary Table 1). From the list of 20 mushrooms obtained from each interview, we constructed an ordinal species list based on the frequency of mention. The 10 most mentioned mushrooms were selected to assess their cultural relevance through the Edible Mushroom Cultural Significance Index (EMCSI), proposed by Garibay-Orijel et al. (2007), modified by Peña-Cañón and Enao-Mejía (2014), and also by us for this study. The EMCSI provides a general idea of the role of edible mushrooms in the community, and is composed by nine subindexes (Table 1). Based on the version of Garibay-Orijel et al. (2007), we modified the Multifunctional Food subindex to improve its ability to reflect the diversity of mushrooms uses in food preparation and their role in different dishes (as main or complementary ingredient; Table 1). The ECMSI calculation was based only in information provided by interviewees that knew the species considered. The information used to construct each subindex was obtained and categorized from a questionnaire of multiple choice questions (Table 1); since not all interviewees are familiar with these instruments, we read the questions and possible answers for them. Subindexes have values from 0 to 10 and have the same weight in the calculation of the EMCSI; the total value of each subindex represents the average value obtained from all interviewees for each species. The total value of the EMCSI is the sum of subindexes. 78 Table 1. Categories and values assigned to each subindex to construct the Edible Mushroom Cultural Significance Index (EMCSI), modified by us from (Garibay-Orijel et al. 2007). Data obtained from a survey applied to SPT experts on edible mushrooms. Subindex Subindex meaning Answers Assigned value QI. Frequency of mention subindex. Relative number of mentions. QI = (N° of mentions of the species/ N° total of informants) *10 The questionnaire was only applied to informants who knew these species; therefore QI=10. 10 PAI. Perceived Abundance Subindex Perceived resource availability. It is determined with the aid of drawings; greater value is assigned to greater abundance. A=0 B=2.5 C=5 D=7.5 E=10 FUI. Frequency of Use Subindex Frequency of consumption of the species during a year. The interviewee consumes the species: A) Never B) Not yearly C) Once a year D) Two or three times per year E) Four or more times per year A=0 B=2.5 C=5 D=7.5 E=10 79 TSAI. Flavor Score Appreciation Subindex Flavor appreciation of each species. It is determined with the aid of drawings. How much do you like species i? A=0 B=3.33 C=6.67 D=10 MFFI. Multifunctional Food Subindex Diversity of ways in which each species is consumed, and its role as main element (as opposed to complementary) in dishes. Values were assigned by combining both aspects: MFFI= No. of dishes + No. of dishes in which it is main element No. of dishes where it is present: A) Do not know B) On one or two dishes C) Three or four dishes D) Five or more dishes No. of dishes in which it is main element: 1. One to two dishes 2. Three to four dishes 3. Five or more dishes A = 0 B = 1.66 C = 3.33 D = 5.00 1=1.672 2=3.33 3=5.00 80 KTI. Knowledge Transmission Subindex Indicates how knowledge of the species was acquired and the involvement of transgenerational transmission. Knowledge about the species: A) Is newly acquired by him/herself. B) Was taught by an outsider. C) Was taught by someone from the community. D) Was taught by a parent, but he/she has not taught it to children. E) Three or more generations involved (grandparents, parents, children) A=0 B=2.5 C=5 D=7.5 E=10 HI. Health Subindex How safe and healthy the consumption of the species is considered to be The interviewee: A) Avoids it, as it can be confused with a toxic mushroom B) Has eaten it, with negative consequences C) Eats it confidently and considers it healthy D) Eats it as a medicinal food A=0 B=3.33 C=6.67 D=10 IE. Economic Subindex Frequency of market transactions and market value of the species The interviewee A) Does not sell or purchase B) Sells or purchases occasionally at low prices C) Sells or purchases regularly at considerable prices D) Sells or purchases at high prices A = 0 B = 3.33 C = 6.67 D = 10 81 LNI. Local Nomenclature subindex Based on the names of mushrooms registered during the research. Categories are ordered in a logical sequence from those linked to the local culture, to those recently-introduced Spanish names. When a species was found to be placed in several categories, the category with the highest value was selected. A) Without name B) Name in Spanish related to another object C) Name in Spanish, shared with more species. D) Name in Spanish for genus or higher taxa E) Specific or variety (binomial) name in Spanish F) Spanish and indigenous name G) Indigenous name with relation to another object H) Indigenous name shared with other species I) Indigenous name for genus or higher taxa J) Specific or variety (binomial and trinomial) indigenous name K) Own indigenous name A= 0 B=1 C=2 D=3 E=4 F=5 G=6 H=7 I=8 J=9 K=10 82 The EMCSI is calculated as follows: EMCSI= (PAI+FUI+TSAI+MFFI+KTI+HI+IE+ LNI) QI Given that the EMCSI was based on information provided by people who knew these species, QI value was always 10. It does not reflect variation among species, but it was retained in the EMCSI calculation for it to be comparable with other studies. Community participatory mapping To explore the community knowledge about both their territory and mushroom extraction sites, we implemented three participatory workshops. Fifteen adult people of different ages (six men and nine women), suggested by community authorities and organized groups working on the preservation of biocultural heritage, were invited. It was sought to include hongueros, community authorities and people knowledgeable about the territory. The invitation was made directly in their homes. Workshops were held at community and ejido headquarters. Workshop 1, “Delimiting our territory”, was designed to recognize the territory of SPT. A satellite image printout was used to identify the territory limits, as well as relevant landmarks (Fig. 4a), given that there is no official map of the community. The objective of Workshop 2, “Mushrooms extraction sites”, was for participants to spatially locate and characterize places where the community collects edible mushrooms. Two teams were formed: the first identified collection sites on a satellite image, while the second drew sketches of these sites on cardboard. The most important collection sites were identified and characterized by participants. Characterization included vegetation type, the conservation state of the forest, soil characteristics, climate and human activities present (Fig.4b). The objective of Workshop 3, “Where do mushrooms live?”, was for participants to identify mushroom species by observing images and to locate their growing sites. Participants placed small pictures of specimens on the corresponding sites on the map and illustrated the vegetation characteristic of each site (Fig. 4c). 83 Figure 4. Workshops of participatory mapping implemented in San Pedro Tlalcuapan. Photograph: Ramírez-López. Data Analysis Subindexes that have more influence in the cultural importance of mushrooms were determined by grouping and ordination techniques (Legendre and Legendre 2012). Based on a matrix of species and cultural importance subindexes, Euclidean distances between species were calculated and an aggregation analysis was applied to identify species grouping (i.e., groups of fungi with similar subindexes values). Also, a Principal Component Analysis (PCA) was performed to identify which subindexes determine 84 similarities and differences among fungi groups, and if some specific subindexes have a more relevant role in shaping cultural importance. On the other hand, factors perceived by interviewees to influence the WEM community were classified into four categories: vegetation type, climate, soil characteristics and human activities. These factors and the harvest strategies regarded as adequate for the conservation of WEM and used by collectors, were coded, standardized, and analyzed through analytical and descriptive statistics. The variation of knowledge about WEM within the community was evaluated using Chi2; we used interviewees’ age, occupation, gender, and household location as categories. All analysis were carried in R (R Core Team 2016). Results Collection, use, and management of Wild Edible Mushrooms In SPT, people use 42 common Spanish and 36 common Nahuatl names for mushrooms. “Nanacatl” is the term used for mushrooms. Forty-six ethnotaxa were identified, corresponding to 51 species (Supplementary, Table 2). The most frequently mentioned mushrooms, by over half the interviewees, were tecax (Russula complex. delica), ayoxochitl (Amanita basii), pante (Boletus complex. edulis), escobeta (Ramaria spp.) and xolete de chambusquina (Hebeloma aff. mesophaeum, Figure 5). Conversely, llanero de monte (Agaricus sp.), acocote (Clavariadelphus sp.) and xolete de ocote (Pholiota lenta) were mentioned only once. 85 Figure 5. Mushrooms mentioned by more than half of the interviewees. A) Tecax (Russula complex. delica), b) Ayoxochitl (Amanita basii), c) Xelhuas (Ramaria spp.), d) Pante (Boletus complex. edulis), e) Xoletl (Hebeloma aff. mesophaeum). Photograph: Bello-Cervantes. SPT population collect mushrooms mainly for subsistence purposes (75% of interviewees), although some purchase them (17%) and others do not consume them (8%). Only four interviewed families collect for selling within and outside the community. The mushroom season spans from May to October, with July and August as the months of highest ethnotaxa abundance and richness, according to interviewees. Abundance differs among taxa throughout the season. 86 During the season, people consume mushrooms, on average, twice a week, and invest an average of 48 days a year (𝜎 = 1.4) in WEM extraction. Nearly all interviewees (93%) and their families walk to the forest to collect mushrooms at least once a week investing 5 - 12 hours in this activity. Generally, the harvest is carried out in community forests but occasionally also outside its limits. Collecting mushrooms is a family activity and complement other economic activities carried out in forest areas, such as attending crops and collecting firewood, medicinal plants, or wild fruits (Figure 6). Visits to the forest also include recreative activities, such as going for a walk or a picnic. Figure 6. Harvesting mushrooms: family activity and complementary to other activities. A) Nahua family (mother and children) beginning the walk to collect mushrooms in the Pinus forest. B) Honguera with Boletus sp. and bouquet of medicinal plants in Pinus forest. Photograph: Bello-Cervantes. Community members recognized that mushrooms fulfill diverse functions in the forest. For example, they consider that mushrooms serve as fertilizer for trees and disintegrators of matter, provide seeds for more mushrooms in the following seasons, and are food for animals. But in terms of the declared importance, mushrooms are firstly recognized as a food source, for their role in the forest (ecological importance) and their economic importance (commerce) (Figure 7). 87 Figure 7. Importance of wild mushrooms for community members of San Pedro Tlalcuapan. Edible Mushroom Cultural Significance Index (EMCSI) The variation of the EMCSI subindexes with respect to the 10 most mentioned fungi is described below. 1. Perceived abundance subindex. Mushrooms perceived as highly abundant (IAP≥7.5) were Russula complex. delica, Cantharellus aff. cibarius, Laccaria trichodermophora and Hebeloma aff. mesophaeum. Contrarily, Amanita basii was perceived as scarce (IAP≤2.5). 2. Frequency of use subindex. Most mushrooms studied are consumed twice a year or more (FUI ≥ 5). R. delica is consumed four or more times a year by more than 50% of the respondents, while Turbinellus floccosus is consumed only once a year or less. 3. Flavor score appreciation subindex. Most interviewees enjoy mushrooms’ taste; thus, this subindex had generally high values. Hebeloma aff. mesophaeum scored highest (IS= 9.5), while Suillus pseudobrevipes scored the lowest (IS= 6.67). 4. Multifunctional food subindex. Seventeen different food preparations based on mushrooms were identified. R. complex. delica, H. aff. mesophaeum and Ramaria spp. are used to prepare five different 88 dishes (MFFI= 8.33), whereas the rest are the base for 3 or 4 dishes. Mushrooms are mostly consumed as the main ingredient, commonly prepared roasted or fried with sliced chili and onion. Laccaria trichodermophora, Cantharellus aff. cibarius, Lyophyllum aff. decastes and T. floccosus are consumed in combination with other mushrooms and ingredients, but generally not with meat. The first two species are usually cooked with recently harvested beans, while Lyophyllum aff. decastes is used to prepare tamales, substituting meat. A. basii also substitutes meat in preparations like chicken soup. Most interviewees (98%) mentioned the use of most mushrooms in a traditional sauce made with corn dough, called Texmole. 5. Knowledge transmission subindex. This subindex shows the highest values. The studied mushrooms are part of traditional knowledge in SPT and for most of them, this knowledge can be traced back through three or more generations; yet knowledge is no longer transmitted to children for species like Turbinellus floccosus and Lyophyllum aff. decastes (KTI= 8.5). 6. Health subindex. Most analyzed mushrooms are considered “nutritious”, “healthy” or “good for your body”. For example, for one interviewee, Cantharellus aff. cibarius provides strength. No one expressed fear of eating mushrooms or the idea of them being harmful, but some indicated that, after eating them, one should avoid getting angry; otherwise, one would get intense stomach aches. 7. Economic subindex. Mushrooms are mostly collected in the forest and usually not bought, as expressed by the low values of this subindex; however, a large variation is observed in the data (Supplementary Table 3). Turbinellus floccosus and Amanita basii are the exception (IE=4.17 and 4.50 respectively), since they are sold at an elevated price ($8.67- $10.62 USD per kg; $1 USD = $20.7 MXN). Others are seldom sold, but if sold, have a low price ($3.86-$5.79 USD per kg), like Suillus pseudobrevipes. 8. Local nomenclature subindex. This subindex uses the nomenclature to explore the relationship that the 10 selected fungi have had over time with the local culture. Four of these 10 mushrooms are designated by indigenous terms which are species-specific (LNI=10): L. trichodermophora (xoxocoyuli), 89 L. aff. decastes (tzenzo), C. aff. cibarius (tecosa) and H. aff. mesophaeum (xolete). Sometimes, the terms refer to broader categories or a genus, such as escobeta or xelhuas (LNI=8), which refer to the branch macromycetes. Traits like color and habitat are also used to distinguish species. A. basii, B. complex. edulis and T. floccosus (LNI=6) are designated by an indigenous term that is also used to name other objects, e.g., the term ayoxochitl refers also to zucchini flowers. H. aff. mesophaeum showed the highest cultural relevance (EMCSI=627.47), followed by R. delica y C.aff. cibarius. The lowest value was shown by T. floccosus (468.27). Species were separated in three clear groups by the cluster analysis. The first group was integrated by H. aff. mesophaeum; L. trichodermophora and C. aff. cibarius, separated from the rest at a distance of 2.41. The second group was composed by L. aff. decastes, R. complex. delica and Ramaria spp (distance = 3.41), which are species with the highest MFFI. The third group was constituted by S. pseudobrevipes, T. floccosus, A.basii and B. complex. edulis, and was separated from the rest at a distance of 4.8 (Figure 8a). Table 2. Subindexes values and cultural significance index. Species Sub-indexes values EMCSI PAI FUI TSAI MFFI KTI HI IE LNI QI Russula complex. delica 7.5 9.4 8.3 8.3 8.9 7.2 2.8 8.0 10.0 604.2 Amanita basii 2.5 7.3 9.2 6.7 9.0 7.2 4.5 6.0 10.0 522.5 Boletus complex. edulis 2.8 7.6 7.8 6.7 9.0 7.2 3.8 6.0 10.0 508.7 Laccaria trichodermophora 8.9 7.6 8.0 5.0 9.0 7.0 2.7 10.0 10.0 581.6 Turbinellus floccosus 4.0 4.5 7.5 5.0 8.5 7.2 4.2 6.0 10.0 468.3 Lyophyllum aff. decastes 6.6 7.0 8.0 8.3 8.5 7.0 3.8 10.0 10.0 592.9 90 Ramaria spp. 6.0 7.6 7.0 8.0 9.0 7.0 2.7 8.0 10.0 553 Cantharellus aff. cibarius 8.0 8.5 8.8 5 9.0 7.2 3.5 10.0 10.0 600 Suillus pseudobrevipes 5.5 7.5 6.7 5.0 9.0 7.0 2.5 5.0 10.0 481.6 Hebeloma aff. mesophaeum 9.0 7.9 9.5 6.7 8.9 7.5 3.3 10.0 10.0 627.5 PCA allowed to visualize the variation of subindices and to infer those that group some species. The results are consistent in the conformation of the first two groups; a third group was also formed but subdivided into two subgroups (Figure 8b). The first two components explain 65% and 16% of total variation (eigenvalues 8.6 and 2.1, respectively); most variability is explained by the subindex of perceived abundance, followed by the local name and multifunctional food indexes. Group one is defined by the most abundant species in the region and by those designated with specific Nahuatl names. Group 2 is characterized by species used in a wide variety of dishes, while the species in Group 3 (B. complex. edulis y A. basii) are less abundant but are recognized as beneficial to health and have the highest market value, such as T. floccosus; this species and S. pseudobrevipes integrate group 4, as they are prepared in few dishes and have a low LNI. 91 Figure 8. Similarities between wild edible mushroom species according to their cultural significance subindexes, a) Phenogram of Euclidean distances among species based on the values provided by the cultural significance subindexes. b) Component Analysis of the main edible mushrooms, based on the values of cultural significance subindexes. Groups are enclosed by ellipses. Traditional Knowledge on Factors Related to Collection Sites and WEM Production Knowledge of environmental factors influencing the presence of WEM is shared in SPT. We found no differences among people according to their socioeconomic or demographic profile (gender, age, household location, and economic activity, p> 0.01). Vegetation types, soil, and the rainy season were the more frequent recognized variables (Supplementary Table 4). 92 Nearly all interviewees (91%) recognize a relationship between trees and mushrooms and identify six main vegetation cover types in which mushrooms occur: pine forest (Pinus spp.), oak forest (Quercus spp.), places with madrones (Arbutus xalapensis), grasslands (Stipa ichu), fir forest (Abies) and croplands. According to interviewees, pine forests harbor the highest species richness while only one species (Chroogomphus jamaicensis) was mentioned as present in sites where madrone trees grow (Figure 9). Figure 9. Mushrooms richness by vegetation type, according to the people interviewed in the community. Through participatory mapping, collaborators identified elements relevant for them in their territory: its limits, churches, schools, main roads, community and ejido areas, and “jagüeyes” (artificial or natural water bodies). Also, sacred sites which bear biocultural importance and are named in Nahuatl (Figure 10a). This exercise led the participants to identify 21 mushroom collection sites, 13 of which were catalogued by them as those of high diversity. Also, areas characterized by certain tree species were located; these coincided with categories registered in interviews: pine, oak, madrone, grassland and fir (Figure 10b). Participants recognize that Pinus forest covers most of the territory, while Quercus forest is 93 found mostly in ravines in low-altitude areas, and Abies grows on more remote areas, at higher altitudes. Figure 10. Maps of the territory of San Pedro Tlalcuapan, built through participatory workshops. a) Map of limits and important places in the territory. b) Final map resulting from the workshop “Where do mushrooms live?”. Most participants recognize that rain determines the presence of mushrooms, but they also mentioned that sunny days or sunny mornings with rainy afternoons are also needed, so that “the earth is warmed up” (Table 3). Among important environmental characteristics of good collection sites are the color and texture of soils (i.e., yellow, brown, black, limestone, sandy, porous, rocky, and hard) (Supplementary Table 5). Humid, less compacted soils with abundant leaf litter are depicted as characteristic of sites with highest abundances: "in moist soil with ocoxal or oak compost is where fungi grow […but on] very trampled soils, they stop growing” (Table 3). Table 3. Mention frequency of environmental factors that favor the presence of mushrooms. 94 Abiotic factors Favorable characteristics Frequency Weather Frequent rain 132 Presence of sun and rain during rainy season 31 Cloudy days 6 Warm weather 1 Soil Soil with abundant fertilizer 76 Humid soil 32 Any soil in the bush 31 Not-compacted soils 22 Limestone 5 Human activities common in collection sites include agriculture, selective logging, and forest fires. The last two are perceived as more negative for the presence of mushrooms. Yet, for 33% of interviewees, forest fires benefit and induce the presence of H. aff. mesophaeum, one of the most important mushrooms for the community, while Ustilago maydis and Pleurotus opuntiae are only found in croplands. According to maps generated in the workshops, some mushrooms (e.g. Agaricus campestris, Calvatia cyathiformis) are only found in abandoned croplands near the town; others (e.g., Ramaria spp., Lyophyllum aff. decastes) are specific to the Quercus forests in ravines at low and mid-altitude areas (Figure 7b). The highest species richness is found in Pinus forest sites within (and even slightly out of) the community territory, while mushrooms such as Turbinellus floccosus, Auricularia auricula-judae and Lactarius salmonicolor are collected in an Abies forest site outside the community territory. Traditional Knowledge on Threats to the WEM Community and Strategies of Extraction Threats to the WEM Community Most interviewees (92%) detect a reduction in tree abundance and an increase of littering in forests. They also perceive a decrease in mushroom’s richness and abundance in the last decade, although some of the 95 older people (5%) mentioned an increase of Hypomyces abundance. Changes in the WEM community are attributed to selective logging, forest fires, population growth combined with people applying inadequate extraction techniques and changes in local climate. These perceptions were similar among people of different gender and household location, but there were significantly distinct among people of various ages and occupations. For young people, tree felling, and forest fires are more important for decreasing mushroom richness and abundance, while population growth and poor extraction techniques (as opposed to traditional strategies, see the next section) are less relevant. Contrastingly, adults and elder people consider poor extraction techniques and fires as having the largest negative effects on the WEM community. Additionally, people dedicated to primary activities (i.e., working directly on fields and forests) and housewives, consider more commonly that inadequate extraction techniques are the main cause of WEM decrease. Conversely, those engaged in secondary economic activities deem soil degradation as main negative factor, and those involved in the tertiary sector and students, consider it to be forest fires and selective logging (Table 4). Although some of the factors perceived as detrimental for WEM communities are associated with agricultural activities developed inside forests, these activities are not considered as harmful as other factors. On one hand, agricultural lands are the foundation of food production; on the other, in interviews, workshops and walks, participants reported that various mushroom species grow in the furrows limiting agricultural plots (“metepantle”), and some of the most frequently mentioned species (L. trichodermophora, C. aff. cibarius and S. pseudobrevipes) can be found around fallen trees and in abandoned croplands. Table 4. Frequency of mention of factors that negatively affect the WEM community by socioeconomic characteristics of respondents. 96 Socioeconomic characteristics Factors Chi- square Fire Population growth- inadequate extraction techniques* Tree removal Diminishing rains Soil degradation Gender Male 19 12 20 7 12 3.396 p= 0.49 Female 20 18 13 7 8 Age range Youth 16 2 16 4 5 19.411 p= 0.01 Adults 10 10 9 7 7 Elderly 13 18 8 3 8 Distance to forest Near 16 14 7 6 5 8.691 p= 0.36 Mid- distance 12 8 12 5 5 Far away 11 8 14 3 10 Economic activity Primary 4 8 2 4 1 29.251 p= 0.01 Secondary 1 0 1 1 3 Tertiary 11 8 9 3 6 Student 13 1 13 4 5 Home 10 12 8 2 3 * Respondents mentioned that both the increase in the population harvesting mushrooms and the inadequate collection techniques used by these people are affecting the WEM community; therefore, both factors are combined Local Mushrooms Harvesting Strategies In SPT, inadequate extraction practices are perceived as one of the main threats to the WEM community; thus, the knowledge about adequate techniques is central for its maintenance. For elder people, there are three main strategies of adequate management currently implemented. The one most practiced by collectors is to leave part of the stipe in place; the second involves collecting only some of the mushrooms 97 while and leaving the smaller ones; and the third is to clean and shake them in the place of collection, promoting spores dispersal (Figure 11). Figure 11. Traditional collection techniques. A) Nahua man cleaning a Ramaria sp. in the Quercus forest. B) Young man removing part of the stipe of fungi of the genus Laccaria. C) Children selecting the largest Hebeloma fungi in the burned area. D) Lady showing her grandson the proper cleaning of Boletus fungus, after harvesting 98 Only 42% of interviewees carry out these practices. There is significant variation in their use, depending on the distance of home to forest. Adequate mushroom extraction techniques are more widely practiced by those living closer to the forest than those living further. Although there were no significant differences in the techniques used with respect to other socioeconomic traits, almost half of older people, and of those dedicated to primary activities and housework practice them, in contrast with young people and those engaged in secondary and tertiary activities (Table 5). Table 5. Association of socioeconomic characteristics of collectors and the use of traditional techniques for mushroom collection. Socioeconomic characteristics Traditional extraction techniques Chi- square Leaving part of the mushroom Leaving some mushrooms Cleaning mushrooms in the field No management practice used Gender Male 28 2 6 39 2.016 (p= 0.58) Female 22 2 2 39 Age range Young 14 0 2 30 9.979 (p= 0.12) Adult 17 4 3 23 Elderly 19 0 3 25 Distance to forest * Near 27 1 7 13 32.763 (p= 0.00) Mid-distance 15 2 1 29 Far away 8 1 0 36 Economic activity Primary 11 1 1 4 16.904 (p= 0.14) Secondary 2 0 2 5 Tertiary 8 2 1 20 Student 14 0 2 25 Housewife 14 1 2 20 Local Proposals for the Protection of WEM 99 The changes in the presence and abundance of WEM observed by community members have led to the local construction conservation proposals. These include avoiding forest fires and selective logging, and enforcing sanctions for these activities; also, adequate management of solid wastes, using traditional management techniques, implementing reforestation and soil conservation practices, and promoting the protection of forests among young people. There are different perspectives about these possible strategies among community members (e.g., fire suppression), but reaching agreements is the next step envisaged by them. Socio-economic characteristics of interviewees did not influence differences in the proposed actions for mushrooms conservation. For most of them, deforestation and fires are the relevant practices to avoid. Yet, younger people made more proposals, while adults emphasized the importance of avoiding fires and applying traditional management techniques (Supplementary Table 6). Discussion and Conclusions Community Relationship with Mushrooms and their Cultural Importance Studies have shown the paramount importance of wild mushrooms for communities located within the LMNP (Montoya et al. 2002, 2003, 2012). Interestingly, ethnomycological knowledge varies among communities, related to cultural differences. For SPT, mushrooms are a highly important biocultural resource (Bello-Cervantes et al. 2019a, 2019b). Cultural importance, as measured here by a modified version of the EMCSI, allows for the integration of several aspects of the relevance of mushrooms and is scale dependent (Pieroni 2001; Turner 1988). Results derived from the ECMSI differ from those obtained if only the frequency of mention is considered. In this study, R. complex delica was always ranked among the three most important species, which is consistent with previous studies (Bello-Cervantes 2019a, 2019b). The preference in SPT for this species may be related with its high perceived abundance and frequency of use, as most abundant natural resources 100 are sometimes the most appreciated (Montoya et al., 2003). However, Montoya et al. (2014) identified L. trichodermophora and H. aff. mesophaeum as abundant species on the southeast and southwest slopes of the LMNP. Ecological monitoring of R. delica would allow understanding the relation between abundance and importance in the study area. The frequency of use of a resource is influenced by various factors, including access and its availability (Robles-García et al. 2018). The only species consumed only occasionally in SPT (T. floccosus) is found in remote locations of Abies forests, with limited access as they are located outside the community; thus, its price is comparatively higher and then seldom consumed. Taste is also important; although all species are considered agreeable, H. aff. mesophaeum y A. basii are regarded as the tastiest, as occurs in other regions of Tlaxcala and Mexico (Alonso-Aguilar et al. 2014; Robles-García et al. 2018), while, for example, species of the Ramaria genus are the most appreciated in other regions of the world (Peña-Cañón and Enao-Mejía 2014). The high cultural importance of mushrooms in SPT is expressed in their role in traditional cuisine, as main or secondary element of numerous recipes. Their preparation depends on culinary traditions, the availability of the species, the economic situation of the household, the time required to cook them, and family traditions and preferences (Garibay-Orijel et al. 2007). Also, mushrooms’ spatial and temporal availability influence some preparations. Mushrooms are also consumed in SPT as they are considered healthy and nutritious. This notion is related to the idea of mushrooms as wild, growing in forests “free of pollution”, “free of chemicals” (Alonso-Aguilar et al. 2014; Robles-García et al. 2018). Usually, cultural transmission takes place among individuals of different generations but within the same genealogy (Boesch and Tomasello 1998). Even though in SPT ethnomycological knowledge is more prevalent in some parts of the territory and in specific age groups (Bello-Cervantes et al. 2019b), indicating a possible disruption of knowledge transmission, knowledge regarding the mushrooms analyzed in this study is generally still transmitted vertically, form one generation to another. The continuing intergenerational transmission reinforces the direct relationship and dependency of the 101 community to the forest, since mushrooms are key to family economy and subsistence. In this regard, the market-based economic importance of mushrooms is low, as expected, since most families are involved in subsistence extraction. The exception is T. floccosus, with high market values. The relation of mushrooms to the local cultural history may be explored through the ethnobiological nomenclature. Berlin (1992) argues that it generally depicts the species’ morphological traits and reflect the dynamic interaction of local inhabitants with their environment (Garibay-Orijel 2009). Common names given to mushrooms in SPT are generally associated to their shape, habitat and color (Peña-Cañón and Enao-Mejía 2014; Ruan-Soto et al. 2007). They represent the morphology of body parts or ordinary objects (e.g., tecax -tecajete=small brazier-; ocotecax -small brazier of pine-; quimix nacas -mouse ear-). Sometimes binomial names are used in both Nahuatl and Spanish, or mixed, like scientific nomenclature. Primary names are simple and indicate shared characteristics grouping various mushrooms in the same category (Berlin 1992), like “brooms” or xelhuas that refer to the genus Ramaria. Secondary names refer to colors or habitat (pink broom, yellow broom or ocote broom) and is equivalent to the species name. Four of the species studied here have specific Nahuatl names, without Spanish translation, indicating probable ancient use and the maintenance of knowledge through time. The cultural importance of mushrooms in SPT is high (EMCSI ranges between 468-627), as compared with that of other American countries (EMCSI ranges between 2.3 - 399.4; Alonso-Aguilar et al. 2014; Garibay et al. 2007; Peña-Cañón and Enao-Mejía 2014). However, values in this study were obtained only for the 10 most frequently mentioned species; lower values could be expected for a similar analysis using all mushroom species reported by interviewees. Also, as expected, the most relevant species for SPT (H. aff. mesophaeum, R. complex delica) and differs from those described in other countries (A. basii, B. complex. edulis), while others coincide (C. aff. cibarius; Boa 2004). The use of the ECMSI has the virtue of integrating diverse dimensions of the importance of mushrooms for a community and facilitates the comparison between regions. However, its limitations are also clear. On one hand, it excludes aspects of the cultural importance, many of which are 102 incommensurable; on the other, as with any quantitative method, it oversimplifies a complex reality and devoid cultural traits of its original meaning. We are aware that the description of a particular socionatural relation cannot be objectified and quantified. While recognizing the contribution of our analysis, we also guide our delimitation of the scope and reach of the study with these considerations. Traditional Knowledge Factors Affecting the WEM Community In SPT, people associate the presence of WEM communities with vegetation type, climate, and soil characteristics, as has been reported in other sites (Goldmann et al. 2015; Toledo et al. 2014; Tomao et al. 2017). Topography, considered as relevant for mushrooms distribution (Alday et al. 2017; De-Miguel et al. 2014) was not mentioned in the interviews but recognized as a factor during participatory mapping. For community members, the highest species richness is found in Pinus forests, which are the most extended and accessible in the territory. Mushrooms collection in Quercus forest require greater abilities, since it is less accessible and occurs in ravines. Abies forest is the farthest and located outside the limits of SPT territory, thus mushroom collection there is more complicated. In the TK of SPT there is a strong association between mushrooms presence and rain: “more rain, more mushrooms”, as has been previously described (Burrola-Aguilar et al., 2012). Also, and as shown by other studies (Bautista-Sánchez et al. 2013), soil characteristics are important. Traits such as the amount of leaf litter, certain color, texture, and porosity favors mushrooms growth. Accordingly, SPT inhabitants identify leaf litter extraction as a cause of mushroom production decrease. Strong signs of environmental degradation have been documented in LMNP, such as biodiversity loss, water infiltration reduction, and soil erosion, all associated to selective logging, forest fires and agricultural expansion (Marín-Castro et al. 2015). Forest fires are considered by some authors as the main threat to LMNP forests (Salinas 2019); but for SPT people, instead, selective logging is the most important threat for WEM. For many, fire favors the presence of H. aff. Mesophaeum, the species with the highest cultural importance according the ECMSI. Probably, forest fires are not perceived as the most damaging 103 disturbance for WEM, given the idea of fires as a temporary event after which a positive change (i.e., the abundant presence H. aff. mesophaeum) occurs. However, evidence from ecological studies indicating changes in Hebeloma abundance after fires are absent. It is suspected to be a pyrophylic species whose abundance depend on the intensity of the fire, as is the case with some Morchella species (Larson et al. 2016). Further research is needed to inform community negotiations around fire management as a strategy of WEM communities conservation. Another factor usually linked to forests degradation in the literature, agriculture, is not perceived as such by community members, since beside its importance as foundation for food production, it is associated with the presence of certain species. Participatory mapping allowed a better understanding of the local spatial and environmental perspectives, and the features of the landscape as constitutive of the physical and social environment (Herlihy and Knapp 2003; Pájaro 2009). Mapping WEM collection sites allowed sharing the spatial and temporal patterns of territory use for WEM collection among participants, and a better understanding of the territory. Variation of Traditional Knowledge about Threats to the WEM Community and Extraction Strategies SPT inhabitants link WEM communities decline with endogenous (i. e. selective logging, fires) and exogenous (climate change, rainfall) factors. The main factors perceived in SPT (selective logging, fires, climate change) coincide with those found for Amanalco, state of Mexico (Burrola-Aguilar et al. 2012) and Yunnan, China (Amend et al. 2010). Many people in STP consider adequate extraction practices are key for WEM reduction. For elder people, many collectors extract mushrooms incorrectly: “they do not leave the seeds”; “they scratch [the ground] like chickens and take everything”; and that they do not pay attention to the local traditional management practices. Evidence shows that the raking collection technique without replacement of litter causes a decrease in the production of Matsutake mushroom to less than half in a nine year period (Luoma et al., 2006). Also, Egli et al. (2006) found that collection of 104 mushrooms had no negative impact, but if the associated trampling did. As argued by SPT people: collecting mushrooms does not harm their growth, but inappropriate techniques that uncover soil do. On the other hand, traditional mushroom harvesting practices of SPT are also well known in other Mexican rural communities (Burrola-Aguilar et al. 2012; Castro-Sánchez et al. 2019), where also knowledge and practices have been replicated and transmitted for centuries allowing for adequate use of resources. Nonetheless, this knowledge has also been disappearing as a result of cultural and economic processes, as migration and diet changes, affecting the conservation of forests and wild mushrooms (Castro-Sánchez et al. 2019). Mushroom collection is a family activity in SPT, involving various generations (Robles-García et al. 2018; Santiago et al. 2016); however variation in knowledge about the causes of mushrooms decline and traditional collection practices exist, associated to age, occupation, and economic activity. Differences may be related to migration, more common in young people, or with a lesser exposure of those not involved in primary activities or living far away from the forest to harvesting experiences and to the inherent learning processes (Robles-Garcia et al. 2018; Teklehaymanot et al. 2007). Therefore, part of the community may be marginalized from local knowledge, leading to the interruption of transgenerational knowledge transmission. Aggravating factors are the promotion of a more urban lifestyle distanced from and uninterested about nature and the local environment. More research is needed, since diverse processes could be occurring, either the acquisition of new knowledge, modification, adaptation or loss of traditional knowledge (Farfán-Heredia et al. 2018; Geng et al. 2016). Interestingly, the main causes of mushroom decline argued by young people, students and those not involved in primary activities (selective logging and fires), are the same as those put forward by mass media. They do not consider traditional management practices as important, thus they are probably not applying them. Contrastingly, these practices are depicted as key by elder people and those involved in agriculture or as housewives, given their daily experience in forest activities and the transmission of traditional knowledge. For them, mushrooms extraction is part of their daily work and family activities in 105 the fields. Other authors have shown that people involved in activities directly linked with the environment hold greater knowledge and usually perform traditional management practices (Silva et al.2011; Zent 2001). In STP, there seems to be no difference among sectors regarding the proposed strategies for conserving WEM. This consensus is important as a foundation for creating community-based actions for their conservation and that of the forest. The results of this research and current problems developing in the mountains will be analyzed in assemblies to reach agreements. Building community actions for forest conservation and adequate management of resources should involve strengthening traditional knowledge, participatory strategies, and the co-construction of knowledge based on the complementarity of scientific and traditional knowledge. At present, biocultural diversity is threatened by social, economic, and ecological pressures (Toledo and Barrera 2008). Participatory action research based on community needs, and local institutions, realities and perspectives has enormous potential to understand the processes that peoples experience (Brooks 2010) and thus accompany them in the construction and/or strengthening of collective protection, adequate management, and conservation of biocultural heritage (Gilmore and Eshbaugh 2011). This study aimed at developing a more participatory research approach, following Gilmore and Young (2012), who summon scholars to be conscious and reflect about ethnoecology methodologies, which may (or not) empower communities; they also call for contributing to the solution of socioenvironmental problems, instead of only using people’s knowledge as study object. In our case, the combination of quantitative, participatory and ethnographic methodologies allowed for establishing a foundation for initiating an inclusive community project, relevant to this particular context that allows for the preservation of the biocultural heritage of mushrooms and the forest. 106 Acknowledgments This research was supported by a doctoral scholarship awarded to Eribel Bello by CONACyT (award number 290010) and the Universidad Nacional Autónoma de México; it was also supported by the PAPIIT IN302721 project. We are very grateful to the community of San Pedro Tlalcuapan for their hospitality, for their contribution to this work and for the care they have of their forest resources. We especially thank the families of the “hongueras”: Mrs. Mary, Mrs. Pascuala, Mrs. Candelaria, Mrs. Maura, Mrs. Tomasita, Mrs. Félix, Mrs. Teodora, who shared their extensive knowledge and to Mario Orlando, Miguel Ángel and Ángel Eduardo for their support in the fieldwork in the forest throughout the project. References Cited Alday, J. G., J. M. De Aragón, S. de-Miguel and J. A. Bonet. 2017. Mushroom biomass and diversity are driven by different spatio-temporal scales along Mediterranean elevation gradients. Scientific Reports 7(1): 1-11. Alexiades, M. N. 1996. Collecting ethnobotanical data: an introduction to basic concepts and techniques. Advances in economic botany 10: 53-94. Alonso-Aguilar, L. E, A. Montoya, A. Kong, A. Estrada-Torres, and R. Garibay-Orijel. 2014. The cultural significance of wild mushrooms in San Mateo Huexoyucan, Tlaxcala, Mexico. Journal of Ethnobiology and Ethnomedicine 10(1):1-15. Amend, A., Z. Fang, C. Yi, and W. C. McClatchey. 2010. 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Therefore, in Mexico, the self- identification as indigenous in sufficient for being considered as such. Also, a community is considered indigenous if its people descend from “original people”, inhabitants of the territory prior to colonization, who also preserve their own forms of political, social and economic organization. 2 In SPT, cultural expressions (clothing, dance, language, food) are not isolated from nature and natural elements are present in different cultural expressions. Some community authorities and people promote the TEK and practices, favoring the conservation of this biocultural wealth. Although the term “sustainability” is polysemic, it has been profusely used in discourses reaching the community. Thus, people have incorporated it, understanding it as actions that benefit people but that do not harm the natural environment. 111  Capítulo 4 INFLUENCIA DE FACTORES AMBIENTALES Y DE PERTURBACIÓN SOBRE LA COMUNIDAD DE HONGOS SILVESTRES COMESTIBLES, EN BOSQUES DEL CENTRO DE MÉXICO 112 INFLUENCIA DE FACTORES AMBIENTALES Y DE PERTURBACIÓN SOBRE LA COMUNIDAD DE HONGOS SILVESTRES COMESTIBLES, EN BOSQUES DEL CENTRO DE MÉXICO Resumen Los hongos son componentes fundamentales de la biodiversidad y desempeñan un papel importante en el funcionamiento de los ecosistemas forestales, siendo esenciales dentro del ciclo de nutrientes del suelo, además, muchos son utilizados en todo el mundo por diferentes grupos humanos, principalmente indígenas, formando parte relevante de la economía y cultura. La distribución, diversidad y composición de la comunidad fúngica en los ecosistemas está vinculada a cuatro factores principales, la composición y estructura del bosque, las condiciones del clima, las características geomorfológicas y las características edáficas. En los pueblos ubicados en el Parque Nacional La Malinche (PNLM) los hongos silvestres forman parte importante de la cultura, sin embargo, el deterioro en las áreas forestales se ha incrementado rápidamente, por lo que el objetivo del presente estudio es caracterizar las variables ecológicas, abióticas y de disturbio que afectan el desarrollo de los hongos silvestres comestibles (HSC) en una comunidad del PNLM, lo que permitirá cimentar las bases para promover su conservación y uso sostenible. El método empleado consistió en caracterizar composición y estructura del bosque, clima, relieve, suelo y perturbación en sitios de recolección de hongos, en cuatro tipos de vegetación y realizar monitoreo de HSC durante dos años. Se evaluaron las diferencias en la riqueza, abundancia, producción y diversidad de hongos entre los distintos tipos de vegetación y temporadas de muestreo mediante un análisis Kruskal-Wallis y para explorar el efecto que tienen las variables ambientales y de perturbación en la producción fúngica se realizaron análisis estadísticos multivariados. Se caracterizaron 12 sitios, tres en cada tipo de vegetación: bosque de Pinus leiophylla, bosque de Quercus-Pinus, bosque de P. montezumae y Bosque de Abies religiosa. Se registrando 45 morfoespecies de hongos comestibles, siendo las más abundantes Gymnopus dryophilus, Hygrophoropsis aurantiaca y Laccaria trichodermophora. La producción promedio fue de137.55 k ha-1, las tres especies con mayor producción fueron Hypomyces macrosporus, Russula complex. delica e H. lactifluorum. Se observaron diferencias significativas en la abundancia y producción de hongos entre los distintos tipos de vegetación. La riqueza y producción también se vio afectada por el grado de perturbación, siendo mayor en los sitios con perturbación media. Se identificaron nueve variables que explican la presencia y producción de los HSC en la zona de estudio (altitud, concentración de P, Ca y Mg en el suelo, apertura del dosel, contigüidad a actividades humanas, presencia de veredas, incendio y grosor del mantillo). La composición, abundancia y producción de hongos en el área de estudio fue distinta espacialmente, influenciada por factores de relieve, edáficos, de vegetación y perturbación. No obstante, la variación temporal o inlfuencia que podría tener el clima a través de los años es algo que no se pudo evaluar en el presente estudio, ya que, se requiere de mayor tiempo de monitoreo, por lo que es necesario ampliar la investigación en bosques que presentan diversos agentes de perturbación, donde los disturbios 113 son recurrentes, para así generar mayor información que nos permita diseñar estrategias de manejo adecuadas a dicha condición particular. Introducción Los hongos son ampliamente reconocidos como componentes fundamentales de la biodiversidad y desempeñan un papel importante en el funcionamiento de los ecosistemas forestales. Los hongos ectomicorrícicos son cruciales para la absorción de nutrientes y agua de los árboles (Smith y Read, 2010). En esta interacción, los hongos obtienen compuestos de carbono orgánico y proporcionan nitrógeno y fósforo a los árboles anfitriones (Tedersoo et al., 2010). Por su parte, los hongos saprótrofos participan en el ciclo de nutrientes del suelo en los bosques, donde descomponen el carbono de los desechos de madera gruesa y la hojarasca (Ferris et al., 2000; Ozinga y Kuyper, 2013). Además de la relevancia ecológica de estos organismos, muchos son utilizados en todo el mundo por diferentes grupos humanos, principalmente grupos campesinos e indígenas, como alimento. Durante las últimas décadas, se ha registrado una creciente demanda de hongos comestibles silvestres, que se están convirtiendo en una fuente importante de ingresos para el sector rural (Boa, 2004); es decir, son un importante recurso cultural y de aprovisionamiento (Tomao et al., 2017). Se ha documentado que la distribución, diversidad y composición de la comunidad fúngica en los ecosistemas está vinculada con diversos factores como la composición y estructura del rodal, las condiciones del clima, las características geomorfológicas y las características del suelo (Alday et al., 2017; Barroetaveña et al., 2008; Bonet et al., 2008, 2010, De-Miguel et al., 2014; Gassibe et al., 2015; Goldmann et al., 2015; Hernández-Rodríguez et al., 2015; Taye et al., 2016; Toledo et al., 2014). Las especies de árboles presentes en un sitio, la edad de los individuos, el área basal que ocupan y su altura tienen mayor efecto en la fructificación y el desarrollo de los hongos comestibles presentes (Alday et al., 2017; Boddy et al., 2014; Bonet et al., 2010; Durall et al., 2006; Gómez-Hernández y Williams-Linera, 2011; Martínez-Peña et al., 2012; Nouhra et al., 2012; Smith et al., 2009). Por ejemplo, en ecosistemas mediterráneos se ha reportado que los esporomas de hongos micorrizógenos comestibles son más abundantes y presentan mayor producción en los rodales de bosque jóvenes cuando el área basal del rodal se encuentra entre 15 y 20 m2 por hectárea (Bonet et al., 2004; Bonet et al., 2008; De-Miguel et al., 2014; Goldmann et al., 2015; Hernández-Rodríguez et al., 2015; Tomao et al., 2017). La precipitación y temperatura son los elementos del clima que con mayor frecuencia se relacionan con la fructificación de los hongos y que influyen significativamente en la riqueza, 114 producción y fenología (Nouhra et al., 2012; Alday et al., 2017; Taye et al., 2016; Büntgen et al., 2012; Büntgen et al., 2015; Parladé et al., 2017). Se ha propuesto que, en sitios más fríos, donde las heladas pueden inhibir la aparición de esporomas, la temperatura es una limitante (Taye et al., 2016; Martínez-Peña et al., 2012; Hernández-Rodríguez et al., 2015), mientras que, en hábitats más cálidos, la producción podría estar más bien limitada por la cantidad de lluvia (Büntgen et al., 2012; Büntgen et al., 2015; Büntgen et al., 2011). Estas condiciones climáticas pueden variar dependiendo de la altitud, pendiente y orientación, por lo que también se han observado cambios en la composición, abundancia y producción de especies de macromicetos en sitios con diferentes características de relieve (Alday et al., 2017; Gómez-Hernández y Williams-Linera, 2011). Las características fisicoquímicas del suelo, como textura, materia orgánica, pH y algunos nutrientes tienen influencia en la distribución y abundancia de los hongos, pero, no se ha encontrado un patrón en las respuestas de macromicetos a nivel de comunidad. La composición actual y la estructura de los ecosistemas no están determinadas solo por los factores bióticos y abióticos mencionados, sino también, en gran medida, están afectadas por actividades humanas (Albuquerque et al., 2018), como la agricultura, la ganadería, la tala, contaminación y los incendios (Costa et al., 2015; Francos et al., 2016; García-Orenes et al., 2017; Sobrinho et al., 2016), que pueden actuar de forma individual o sinérgica y que generan cambios en las comunidades. Se ha observado que el fuego modifica la composición de la comunidad de hongos, favoreciendo la presencia de especies pirófilas (Taudière et al., 2017; Claridge et al., 2009). La tala tiene un efecto considerable en la producción y riqueza de hongos, dependiendo de la intensidad del aclareo o del área basal de los árboles que permanezcan (Tomao et al., 2017; Smith et al., 2005; Craig et al., 2016; Collado et al., 2018; Hernández- Rodríguez et al., 2015; Chen et al., 2019). La remoción de materia orgánica y la expansión de plantaciones de especies exóticas, modifican las propiedades fisicoquímicas del suelo y afectan negativamente a los hongos ectomicorrizógenos (Tomao et al., 2017; Dickens et al., 2012, Kranabetter et al., 2017). La recolección de hongos no tiene un impacto negativo, pero el rastrillado profundo y el pisoteo reducen la producción de hongos (Egli et al., 2006; Luoma et al., 2006). Independientemente del tipo de actividad antrópica, en muchos estudios se ha encontrado que perturbaciones de baja o media intensidad incrementan la riqueza, diversidad o producción de la comunidad fúngica (Hernández-Rodríguez et al., 2015; Reazin et al., 2016; Gómez-Reyes et al., 2014; Salo y Kouki, 2018; Craig et al., 2016; Chen et al., 2019; Bonet et al., 2008; Bonet et al., 2010; Goldmann et al., 2015; Taye et al., 2016; Tomao et al., 2017). El Parque Nacional La Malinche forma parte de los principales cuerpos volcánicos de la Cordillera Volcánica Transmexicana (Villers et al., 2006) en el centro de México. Se localiza entre los estados de Tlaxcala y Puebla, con una extensión de 1,326 km2 (Castillo, 2006); forma parte de la cuenca hidrológica del río Atoyac-Zahuapan y aporta volúmenes considerables a las aguas subterráneas. Este parque es una de las áreas de vegetación más importante en dicha zona geográfica con bosques de coníferas que son el hogar de una gran variedad de hongos (Acosta y Kong, 1991), con un registro de hasta 93 hongos útiles (Montoya et al., 2004); sin embargo, la deforestación, los incendios y el cambio de uso de suelo, han contribuido con la 115 disminución de la infiltración, al incrementar el arrastre y erosión del suelo, así como a la pérdida de biodiversidad (Villers-Ruiz y Trejo-Vázquez, 2004; Marín-Castro et al., 2015). Debido a lo anterior, es necesario y de gran importancia socioambiental, caracterizar las variables ecológicas, abióticas y de disturbio que afectan el desarrollo de la comunidad fúngica, lo que permitirá cimentar las bases para promover su uso de manera sostenible y su conservación. Los objetivos del presente estudio son (i) Identificar los principales sitios de recolección de hongos silvestres comestibles (HSC) en una comunidad del PNLM, (ii) Caracterizar sitios con diferente grado de perturbación en distintos tipos de vegetación (iii) Evaluar producción, abundancia, riqueza y diversidad de hongos en sitios con diferente grado de perturbación. Método Área de estudio San Pedro Tlalcuapan, es una comunidad con predominio de población indígena de origen nahua. Se ubica al noroeste del PNLM (19° 16' 50.02 "N, 98° 09' 06.30" W), en el municipio de Santa Ana Chiautempan, Estado de Tlaxcala, México (Figura 1). Su territorio, se encuentra en un intervalo altitudinal que va de 2,300 a 3,000 m s.n.m., con una precipitación total anual de alrededor de 900 mm y temperatura media de 15.7°C. Los tipos de vegetación presentes son bosques dominados por coníferas (Abies y Pinus spp.) y bosques mixtos de coníferas- latifoliadas (Pinus - Quercus) con diferentes niveles de conservación, así como pastizal inducido y agricultura de temporal (INEGI, 2010). De acuerdo con el censo de población (INEGI, 2010) Tlalcuapan tiene 3,613 habitantes. El territorio de San Pedro Tlalcuapan se extiende a lo largo de 1,162 ha, de las cuales aproximadamente 600 están cubiertas por cultivos y bosque, y el resto corresponde al asentamiento humano. Antiguamente, la comunidad dependía casi por completo de los recursos naturales que les brindaba la montaña, como los hongos, pero actualmente se observa un proceso de pérdida de los recursos naturales, transformaciones culturales y cambios en el conocimiento tradicional, que probablemente están asociados con el deterioro de los ecosistemas. 116 Figura 1. Localización del territorio de San Pedro Talcuapan en el PNLM, México y ubicación de los sitios de muestreo. Selección de los sitios de muestreo La selección de sitios de monitoreo se basó en dos estrategias: (i) identificación de áreas de recolecta importantes para los pobladores mediante un mapeo participativo y (ii) registro de trayectorias de búsqueda, en la temporada de lluvias, propuesto por Pacheco-Cobos y Rosetti (2009), que consistió en el recorrido de 20 trayectorias de recolectores de hongos y se seleccionaron los sitios de coincidencia de dos o más rutas. En cada uno de los sitios de muestreo se reconoció el tipo de vegetación (bosque mixto o de coníferas) y se describió la asociación presente. Se eligieron, para cada tipo de vegetación, tres sitios con diferente grado de conservación, procurando que las condiciones de altitud, orientación y pendiente fueran homogéneas. En total se tienen 12 sitios de monitoreo de HSC, reconocidos por el tipo de vegetación y por su nivel de conservación C (conservado), M (nivel intermedio) y P (perturbado) (tabla 1). 117 Caracterización de sitios de muestreo Relieve e información climática En cada sitio se registraron las coordenadas geográficas y altitud con un dispositivo de posicionamiento global (GPS), la pendiente y la orientación con un clinómetro y una brújula respectivamente. Las características climáticas: temperatura media anual y precipitación total anual, se obtuvieron del Atlas climático digital de México (UNIATMOS, 2009 http://uniatmos.atmosfera.unam.mx/ACDM/servmapas), que tiene una resolución espacial de ≈1 km. Vegetación En los 12 sitios seleccionados se hicieron muestreos de 1,000 m2 con parcelas circulares (17.8 m de radio). Se registraron los individuos leñosos, árboles y arbustos (con DAP ≥ 5cm) y se anotó el diámetro normalizado, la altura estimada y la especie. En una parcela concéntrica de 100m2 se censaron los individuos con DAP < 5cm. Se colectó el material botánico para identificar en gabinete a las especies presentes en los sitios. Con los datos obtenidos se determinó la composición florística y se calcularon los parámetros estructurales de la vegetación: densidad, área basal y altura. Para cuantificar la apertura del dosel, se tomaron fotografías hemisféricas con un lente "ojo de pescado" montado en una cámara digital. Se obtuvieron cinco fotografías por sitio, uno en el centro de la circunferencia y una en cada punto cardinal, ubicados a los 10 m del centro. Las imágenes se procesaron con el software libre Gap Light Analyzer (Frazer et al., 1999). Para reconocer la condición de conservación, se aplicó el índice de perturbación propuesto por Martorell y Peters (2005), que consiste en trazar dos transectos de 30 m en forma de X, a lo largo de los cuales se registraron 17 parámetros de perturbación, agrupados en 3 grandes indicadores de actividad antropogénica: ganadería (caminos de ganado, excretas de ganado vacuno, excretas de cabra, ramoneo, compactación de suelo); actividades humanas (extracción de leña, veredas, proximidad a asentamientos humanos, contigüidad a núcleos de actividad, evidencia de fuego, extracción de resina, tala); y degradación del suelo (erosión, presencia de islas de erosión, superficie totalmente modificada, profundidad de mantillo y uso de suelo en el pasado). Se aplicó el análisis de componentes principales, para reconocer los agentes de perturbación que contribuyen a la varianza. Características fisicoquímicas del suelo En cada sitio se obtuvieron muestras en tres puntos de 1 kg de suelo cada una, a una profundidad de 0-30 cm (Mollinedo et al., 2005). Las muestras se introdujeron en bolsas plásticas, se etiquetaron y trasladaron al laboratorio para su preparación de acuerdo en la NOM- 021-SEMARNAT-2000 (DOF, 2002). Se determinaron las propiedades físicas: humedad gravimétrica, densidad aparente, porosidad, textura y algunas características químicas: pH, 118 materia orgánica y capacidad de intercambio catiónico, además de la determinación de nutrientes: P, N, Mg, K y Ca. Producción, abundancia y riqueza de hongos El muestreo de los hongos se realizó en los 12 sitios seleccionados, donde se trazó un cuadro de 30 X 30 m subdividido en cuatro cuadrantes. En cada cuadrante se hicieron recorridos en forma de zig-zag para recolectar los esporomas de macromicetos comestibles. Éstos se contabilizaron y se registró su peso en campo. Posteriormente, se caracterizaron y se colocaron en secadoras para deshidratarlos y conservarlos. Cada macromiceto fue identificado mediante el análisis de las características macro y microscópicas, con el uso de claves taxonómicas específicas dependiendo del género. El material fúngico se depositó en la colección de Hongos del herbario MEXU, UNAM. Para cada sitio se estimó la riqueza, abundancia, producción y diversidad mediante el cálculo del índice de Shannon utilizando la formula H ’ = ∑ pi ln pi, donde pi es la proporción de individuos pertenecientes a la i ésima especie, ln es el logaritmo natural (base e). Todos los sitios se visitaron cada quince días durante siete meses (abril a octubre), durante los dos años de muestreo (2018 y 2019). Análisis de datos Para conocer si existían diferencias en la riqueza, abundancia, producción y diversidad entre los diferentes tipos de vegetación y las temporadas de muestreo (años), se aplicó el análisis no paramétrico de Kruskal-Wallis, debido a la naturaleza de los datos obtenidos. Posteriormente, se utilizó el método de comparaciones múltiples de Dunn corregido por Bonferroni (Dunn, 1961). También se estimaron los cambios espaciales en la diversidad (diversidad beta), mediante el índice de disimilitud basado en la abundancia de Jaccard-Chao (Chao et al., 2005). Para explorar el efecto que tienen las variables climáticas, de relieve, de suelo, la vegetación y la perturbación en la producción de HSC se realizaron análisis estadísticos multivariados. Se utilizó el Análisis Canónico de Correspondencia (CCA) para conocer el efecto que cada grupo de variables sobre la comunidad fúngica. Se hicieron pruebas de permutación de Monte Carlo (1000 permutaciones), para estudiar la significancia de los modelos. Se usó el método Forward para seleccionar las variables explicativas significativas y solo se incluyeron las que alcanzaron una P<0.05 para realizar un CCA final. Las variables significativas se agruparon en dos tipos, las de perturbación y las ambientales, con las cuales se realizó un Análisis de Redundancia Parcial (RDA) para conocer el efecto de cada grupo de variables en particular sobre la producción de HSC. Para todos los análisis se utilizó la plataforma R (R Core Team, 2016). 119 Resultados Vegetación y nivel de perturbación Los sitios de muestreo están ubicados entre los 3,380 y los 2,565 m s.n.m en la ladera occidental de la Malinche. Casi todos los sitios están orientados hacia el noroeste y en pendientes moderadas; solo en algunos la inclinación de la ladera es más pronunciada (ver Tabla 1). La lluvia total anual alcanza alrededor de los 1,011 mm en los sitios de mayor altitud y desciende a 893 mm en los sitios más bajos. La temperatura media varía entre los 9.2 y 13.6 °C, en relación con los cambios en altitud. Tabla 1. Características de relieve y condiciones climáticas de los 12 sitios de muestreo Sitio* Latitud N Longitud E Altitud (ms.n.m) Pendiente (°) Orientación (°) PA (mm) TMA(°C) QPC 19°16´21" 98°07´08" 2,652 32 45 893.7 13.4 QPM 19°16¨14" 98°07¨48" 2,574 27 325 897.5 13.6 QPP 19°16´26" 98°07´49" 2,565 28 325 897.5 13.6 PlC 19°16´17" 98°07´28" 2,614 16 45 893.7 13.4 PlM 19°16´11" 98°07´49" 2,575 7 315 897.5 13.6 PlP 19°16´24" 98°07´59" 2,544 4 315 897.5 13.6 PmC 19°15´29" 98°05´19" 2,937 27 315 919.2 11.4 PmM 19°15´32” 98°04´35" 3,057 14 315 920.9 11.0 PmP 19°15´33" 98°04´30" 3,074 9 315 920.9 11.0 AC 19°14´34" 98°03´38" 3,380 11 315 1011.4 9.2 AM 19°15¨04" 98°03¨28" 3,337 14 315 997.7 9.2 AP 19°14´44" 98°03´44" 3,332 10 315 1011.4 9.2 *La clave para cada sitio hace referencia a la especie dominante (QP= Bosque de Quercus-Pinus, Pl= Bosque de P. leiophylla, Pm= Bosque de P. montezumae y A= Bosque de Abies) y al nivel de perturbación (C= Conservado M= Medio perturbado y P= Perturbado). PMA= Precipitación media anual. TMA= Temperatura media anual. De los 12 sitios analizados, tres corresponden a un bosque de coníferas, dominado por Abies religiosa y Pinus hartwegii (A) y nueve a bosque mixto (coníferas-latifoliadas), dominados por diferentes especies. En tres de ellos, la especie dominante es Pinus montezumae acompañada de Salix paradoxa y Alnus jorullensis (Pm); en el siguiente grupo de tres, el dominante es el P. leiophylla (Pl) con P. pseuostrobus y el último grupo, en el que comparten la dominancia Quercus crassifolia, Q. obtusata, Q. crassipes, Q. laeta, Q. laurina, Arbutus xalapensis y algunos individuos de P. leiophyla (QP). Se censaron un total de 1,740 individuos de árboles y arbustos pertenecientes a 19 especies, en los 12 sitios. El sitio con mayor riqueza tiene siete especies (QP) y los de menor riqueza solo tienen una (PlM y PmC). En la mayoría de los sitios hay una mayor proporción de individuos 120 con diámetros menores a 5 cm y el área basal de estos individuos es menor a 1 m2, mientras que para los individuos mayores está entre 0.10 y 7.94 m2 (Tabla 2). Con respecto a las variables de perturbación, mediante el PCA se obtuvo que los dos primeros componentes principales representaron el 30% y 23% de la varianza total, las variables que tuvieron un mayor efecto en la zona fueron: Contigüidad a núcleos de actividad humana, Compactación de suelo, Presencia de fuego y Profundidad de mantillo (Tabla 3). Ya con los valores de los componentes principales se aplicó el índice de perturbación en el que se obtuvieron valores de entre 0.1 y 1, representando mayor perturbación aquellos con valores más altos, en este caso el sitio con mayor índice es el PlP y el de menor perturbación es el sitio AC (Tabla 3). Se identificaron agentes de perturbación específicos por tipo de vegetación, por ejemplo, en el bosque de Quercus-Pinus el agente de mayor presencia es la extracción de leña y la tala, mientras que el bosque de P. leiophylla se caracterizó porque contiguo a él se desarrollan actividades como agricultura, la presencia de incendios y menor grosor de mantillo; en el bosque de P. montezumae destaca la alta presencia de incendios y el bajo grado de infiltración del agua. Finalmente, los sitios de Abies se caracterizan principalmente por la presencia de tala y fuego. Los sitios con mayor área basal corresponden a áreas con árboles de mayor diámetro y altura, los cuales se encuentran en los bosques dominados por P. montezumae y Abies, con un índice de perturbación menor de 0.18. 121 Tabla 2. Índice de perturbación (IP) y características estructurales de vegetación por sitio (riqueza, densidad, área basal absoluta, diámetros y alturas, en 0.1ha) V E G E T A C IÓ N S iti o IP R iq ue za Densidad ind DAP<5cm Densidad ind DAP>5c m Área Basal (m2/0.1ha) iInd. DAP>5cm Prom. diámetro ind. 5>DAP>20 Prom. diámetro ind. DAP>20cm Diámetro mayor Prom. altura ind.DAP entre 5 y 20cm Prom. altura ind.DAP> 20cm Altura mayor Bosque – Quercus_Pinu s QPC 0.18 5 0 51 2.97 10.09 36.51 50.29 7.57 19.92 24 QPM 0.19 5 340 124 2.41 9.74 39.09 53.79 7.57 19.25 22 QPP 0.30 7 250 64 1.86 8.20 33.86 43.61 6.12 18.38 23 Bosque P. leiophylla PlC 0.28 3 40 68 4.78 12.76 32.40 48.06 9.00 19.69 23 PlM 0.31 1 400 61 1.68 12.33 27.22 35.65 7.90 18.32 23 PlP 1.00 4 420 15 0.22 10.13 22.12 23.24 5.00 6.50 7.5 Bosque de P. montezumae PmC 0.05 1 0 45 7.94 17.83 53.19 73.85 28.00 29.26 32 PmM 0.09 3 90 29 3.63 6.02 55.95 76.71 5.03 25.79 30 PmP 0.23 4 400 38 0.98 11.35 30.62 78.00 7.09 11.58 25 Bosque de Abies AC 0.01 4 170 159 7.18 8.80 73.22 145.15 8.08 25.50 30 AM 0.15 3 200 90 1.61 7.85 35.27 122.00 6.65 14.81 25 AP 0.18 2 1020 293 1.89 7.38 28.95 74.00 6.96 14.85 22 122 Tabla 3. Valores del primer y segundo componentes principales Agente de perturbación PC1 PC2 Extracción de leña -0.174778 0.269986 Extracción de resina -0.036646 -0.048779 Tala -0.205816 0.227735 Veredas -0.002231 -0.01262 Fuego -0.081617 -0.483704 Caminos de ganado 0.024638 0.007118 Excretas de ganado vacuno 0.040176 -0.003545 Compactación de suelo 0.052285 -0.625017 Profundidad de mantillo 0.42939 0.033558 Erosión 0.005131 0.008538 Contigüidad a núcleos de actividad humana 0.745342 0.107551 Proximidad a asentamientos humanos 0.276472 0.241913 Uso agrícola en el pasado 0.381815 -0.048408 Caracterización fisicoquímica del suelo Los suelos presentan un porcentaje de humedad de entre 4.9 y 17.2 y son los tres sitios de Abies en los que presentan valores más altos. La densidad aparente osciló entre 1.12 y 1.34, valores altos, de acuerdo con los indicados en la NOM-021 para suelos volcánicos, lo cual podría ser un indicador de la compactación o de la perturbación presente en el área de estudio. Valores mayores de densidad aparente se reflejan a su vez en un menor porcentaje de porosidad, que en los sitios de estudio oscilan entre 42 y 51%. En todos los sitios predomina el porcentaje de arena con respecto al limo y arcilla, por lo que se catalogan como arenosos y arenosos francos (Tabla 4). La mayoría de los sitios presentaron pH ácido, de entre 6.07 y 6.53; solamente los dos sitios conservados de pinos tienen valores de pH neutro. El porcentaje de contenido de materia orgánica oscila entre 1.43 y 5.9%, lo que significa un valor reducido de acuerdo con la NOM- 021 emitida para suelos volcánicos. Los valores de capacidad de intercambio catiónico varían entre 22 y 34, lo que indica que los minerales arcillosos presentes en los suelos son micas hidratas y cloritas. El contenido de N inorgánico y P disponible es de medio a bajo; sin embargo, con respecto a las bases intercambiables (Mg, K y Ca) existe una gran fluctuación entre los sitios. Las variables de mayor variación y significancia para el estudio fueron: el porcentaje de humedad gravimétrica y concentraciones de P, Ca y Mg intercambiable (Tabla 4). 123 Tabla 4. Caracteristicas fisicoquímicas del suelo de los sitios de muestreo S IT IO % H u m ed ad g av im et ri ca D en si d ad ap ar en te % d e p o ro si d ad % a re n a % a rc ill a % li m o C la se t ex tu ra l P h % M at er ia o rg án ic a % C ar b o n o C ap ac id ad d e in te rc am b io ca ti o n ic o cm o l( + )/ K g P (m g /k g ) N in o rg án ic o (m g /k g ) M g in te rc am b ia b le (m g /k g ) K in te rc am b ia b le (m g /k g ) C a in te rc am b ia b le (m g /k g ) QPC 7.19 1.28 48 91.88 2.49 5.63 Arena 6.23 2.14 1.24 29 3.83 18.44 203.38 302 339.84 QPM 8.70 1.12 42 84.67 1.45 13.88 Arena franca 6.34 5.90 3.42 33 4.54 18.76 352.5 344 896.42 QPP 7.15 1.19 45 90.24 1.36 8.40 Arena 6.34 3.22 1.87 33 4.75 18.3 184.4 196 600.92 PLC 9.54 1.19 45 86.92 1.55 11.53 Arena franca 6.82 3.04 1.76 34 4.67 17.36 292.94 310 1023.6 PLM 5.64 1.29 49 92.73 1.23 6.04 Arena 6.26 1.97 1.14 33 5.34 25.44 92.54 216 425.54 PLP 4.91 1.34 51 97.16 1.27 1.57 Arena 6.53 1.43 0.83 28 9.78 20.3 63.56 146 279.84 PMC 6.42 1.26 48 92.73 1.29 5.97 Arena 6.59 2.14 1.24 34 27.82 18.52 113.66 86 744.2 PMM 7.15 1.27 48 96.85 2.63 0.52 Arena 6.23 1.78 1.03 22 12.28 21.71 37.28 62 329.34 PMP 9.54 1.31 49 94.61 3.99 1.40 Arena 6.48 3.57 2.07 34 16.86 29 51.24 78 355.26 AC 13.76 1.24 47 91.16 1.19 7.65 Arena 6.26 4.28 2.48 23 22.54 36.62 70.12 92 743.04 AM 16.40 1.20 45 87.52 1.59 10.89 Arena franca 6.07 3.93 2.28 24 17.76 24.79 60.46 90 651.24 AP 17.20 1.21 46 85.45 2.00 12.55 Arena franca 6.14 5.18 3.01 32 23.13 25.45 69.69 95 638.94 124 Riqueza, composición, abundancia y producción de hongos por tipo de vegetación Durante las dos temporadas de muestreo, en los 12 sitios, se registraron 5,675 individuos de hongos comestibles, pertenecientes a 46 taxa distintos, 20 son micorrícicos, 8 saprófitos y 2 parásitos (Tabla 5). Tabla 5. Especies y abundancia de HSC recolectados en los diferentes bosques. Especies Código * Quercus- Pinus P. leiophylla P. montezumae Abies Estrategia de vida Agaricus campestris L. A_c 0 15 0 0 S Amanita complex. rubescens Pers. A_r 4 0 60 11 My Amanita elongata Peck A_e 5 0 0 0 My Amanita sp. Am1 0 1 0 0 Auricularia aff. americana Parmasto & I. Parmasto A_a 0 0 0 154 S Boletus complex. edulis Bull. B_e 4 8 0 0 My Cantharellus aff. cibarius Fr. C_c 9 16 6 1 My Chroogomphus jamaicensis (Murrill) O.K. Mill. C_j 13 33 3 0 My Clavaria sp. 1 C1 1 92 0 0 Clavariadelphus aff. truncatus Donk Cl_t 3 0 0 5 My Gymnopus dryophilus (Bull.) Murrill G_d 23 0 151 1240 S Hebeloma aff. mesophaeum (Pers.) Quél He_m 4 61 4 0 My Hebeloma sp. H1 18 4 1 0 Helvella crispa Bull. H_c 3 30 0 3 My Hygrophoropsis aurantiaca (Wulfen) Maire H_a 8 22 424 57 S Hygrophorus chrysodon (Batsch) Fr. Hy_c 4 152 14 5 My Hypomyces lactifluorum (Schwein.) Tul. & C. Tul. H_l 0 165 0 0 P Hypomyces macrosporus Seaver. H_m 0 302 0 0 P Infundibulicybe gibba (Pers.) Harmaja I_g 73 0 7 240 S Laccaria trichodermophora G.M. Muell. L_t 169 273 76 75 My Lactarius deliciosus (L.) Gray L_d 0 0 6 0 My Lactarius indigo (Schwein.) Fr. L_i 1 3 0 0 My Lactarius mexicanus A. Kong & Estrada L_m 0 0 0 202 My Lactarius salmonicolor R. Heim & Leclair L_s 0 0 0 14 My Lycoperdon perlatum Pers. L_p 11 3 1 6 S Morchella snyderi M. Kuo & Methven M_s 0 0 0 4 S Pholiota lenta (Pers.) Singer P_l 0 0 133 112 S 125 Ramaria sp. 1 R1 0 0 1 22 Ramaria sp. 2 R2 40 0 0 0 Ramaria sp. 3 R3 0 0 0 13 Ramaria sp. 4 R4 20 0 0 0 Ramaria sp. 5 R5 0 0 0 1 Ramaria sp. 6 R6 8 0 0 0 Ramaria sp. 7 R7 1 95 3 0 Ramaria sp. 8 R8 8 37 6 0 Ramaria sp. 9 R9 3 0 0 0 Rhizopogon aff. michoacanicus Trappe & Guzmán R_m 1 45 0 2 My Russula complex. delica Fr. R_d 20 61 8 0 My Russula sp. 1 Ru1 2 1 0 0 Russula sp. 2 Ru2 5 3 1 26 Russula sp. 3 Ru3 105 1 1 33 Suillus pseudobrevipes A.H. Sm. & Thiers S_p 45 152 8 0 My Suillus sp. 1 S1 3 27 0 0 Suillus tomentosus Singer, Snell & E.A. Dick S_t 33 46 8 0 My Tricholoma flavovirens (Pers.) S. Lundell Tr_f 2 0 17 127 My Turbinellus floccosus (Schwein.) Earle T_f 0 0 0 86 My *Código: Hace referencia a la codificación asignada a cada taxa fúngico. My: Micorrícico, S: Saprótrofo, P: Parasito. En los dos años de muestreo, fue en septiembre cuando se encontró el mayor número de morfoespecies. Se detectó que la presencia de hongos varía a través del tiempo por tipo de vegetación; por ejemplo, en el bosque de Abies los esporomas se presentaron semanas antes que en el bosque de QP. En la figura 2 se observa cómo los picos en los que se encontró mayor riqueza, difieren en el tiempo para cada tipo de vegetación. 126 Figura 2. Número de especies de hongos presentes en los diferentes tipos de vegetación, durante las dos temporadas de muestreo (abril — octubre 2018, 2019). La riqueza promedio fue similar entre los diferentes tipos de vegetación y los dos años muestreados, ya que no se encontraron diferencias estadísticas significativas entre ellos, sin embargo, se observa gran variación a lo largo de las temporadas de muestreo en todos los sitios (Figura 2, Figura 3a). Se registraron 5,676 esporomas comestibles en total durante los dos años. Las tres especies más abundantes fueron Gymnopus dryophilus, Laccaria trichodermophora e Hygrophoropsis aurantiaca, con 1,414, 593 y 511 esporomas respectivamente. Se observó que no existen diferencias entre los años de muestreo y mismo tipo de vegetación, pero sí entre diferentes tipos de vegetación, por ejemplo, la abundancia promedio de HSC en el bosque de Abies durante el año 2018 fue significativamente mayor que la de los bosques de Quercus-Pinus y de P. montezumae durante 2019 (Figura 3b; P A_18—Q_19=0.028; P A_18— M_19=0.049). 0 2 4 6 8 10 12 14 16 18 M O R FO ES P EC IE S (2 0 1 8 ) Quercus_Pinus P. leiophylla P. montezumae Abies 0 2 4 6 8 10 12 14 16 A B R I L M A Y _ 1 M A Y _ 2 J U N _ 1 J U N _ 2 J U L _ 1 J U L _ 2 A G O _ 1 A G O _ 2 S E P _ 1 S E P _ 2 O C T _ 1 O C T _ 2 M O R FO ES P EC IE S (2 0 1 9 ) 127 128 Figura 3. Variación en la a) riqueza, b) abundancia, c) producción y d) diversidad de esporomas comestibles entre los diferentes bosques: Quercus-Pinus (QP), P. leiophylla (Pl), P. montezumae (Pm) y Abies (A), durante las dos temporadas de muestreo (2018, 2019). Se registró una producción promedio (peso fresco) de 137.55 kilos por hectárea, por año. Las tres especies con mayor producción fueron Hypomyces macrosporus, Russula complex. delica e H. lactifluorum, con 31.59 k ha-1, 25.10 k ha-1 y 17.11 k ha-1 en promedio por año, respectivamente. Durante el periodo de estudio y de manera similar a la abundancia, se observaron diferencias entre algunos tipos de vegetación; por ejemplo, se observó mayor producción de HSC en el bosque de P. leiophylla para el año 2018 (76.5 k ha-1) en comparación con los bosques de Quercus (11.7 k ha-1) y P. montezumae (12.54 k ha-1) en ambas temporadas de muestreo (P < 0.05; Figura 3c). Los valores de diversidad H´ de Shannon oscilan entre 1.2 y 1.8, ambos registrados en el bosque de Quercus-Pinus. No se encontraron diferencias significativas al comparar los valores medios para el índice (Figura 3d). Los coeficientes de disimilitud de Chao-Jaccard basado en abundancias varían de 0.015 a 0.965 entre sitios y temporadas. Los tipos de vegetación más similares con respecto a su composición y abundancia de HSC fueron los sitios de Abies y los de P. montezumae (con coeficientes menores a 0.36), independientemente de la temporada de muestreo. Los bosques de P. leiophylla y Abies presentan coeficientes mayores a 0.85, indicando mayor diferencia en composición y abundancia de HSC entre estos. Mientras que en los sitios de Quercus-Pinus con respecto a los demás tipos de vegetación, en su mayoría presentaron valores de disimilitud medios (entre 0.43 y 0.64), excepto con los de P. montezumae y P. leiophylla en el año 2018 en donde se observan valores menores (Tabla 6). Tabla 6. Coeficientes de disimilitud de Chao-Jaccard entre sitios con diferente vegetación y distintas temporadas de muestreo. QP_18 QP_19 Pl_18 Pl_19 Pm_18 Pm_19 A_18 QP_19 0.119 Pl_18 0.645 0.585 Pl_19 0.522 0.531 0.056 Pm_18 0.629 0.226 0.534 0.548 Pm_19 0.484 0.439 0.740 0.748 0.056 A_18 0.602 0.353 0.965 0.960 0.229 0.337 A_19 0.636 0.506 0.881 0.885 0.298 0.351 0.015 (QP): Quercus, (Pl): P. leiophylla (Pm): P. montezumae, (A): Abies. 18 y 19 hace referencia a las dos temporadas de muestreo 2018, 2019. 129 Riqueza, composición, abundancia y producción de hongos de acuerdo con el grado de perturbación de los sitios Para todos los tipos de vegetación, los sitios con perturbación media son los que albergan un mayor número de especies. Como se puede observar en la Figura 4, los sitios con mayor riqueza fueron los bosques de Quercus-Pinus y Abies de perturbación media, con 16 especies, mientras que el de menor riqueza fue el bosque de P. montezumae de mayor perturbación con tan solo siete especies presentes (Tabla 7). Con respecto a la abundancia, se encontró que el bosque de Abies perturbado presenta 845 esporomas en promedio por año de muestreo, lo que lo convierte en el sitio de mayor abundancia, mientras que el sitio PmP presenta tan solo 67 esporomas (Tabla 7). Los dos tipos de bosques de Pinus presentan un mayor porcentaje de esporomas en los sitios con perturbación media, a diferencia de lo observado en los bosques de Quercus-Pinus y Abies, en donde la mayor abundancia se encontró en sitios con mayor grado de perturbación (Figura 4b). La mayor producción se registró en los sitios con grado medio de perturbación en casi todos los tipos de vegetación, a excepción del bosque de P. leiophylla, donde la producción es más alta en el sitio conservado (93.79 kg/ha) y muy similar al de perturbación media (92.23 kg/ha); el sitio con menor producción fue el bosque de Quercus-Pinus conservado con una producción anual promedio de 5.58 kg/ha (Tabla 7, Figura 4c). Los valores de diversidad H´ de Shannon oscilan entre 0.97 y 1.84, en los sitios PmP y AC respectivamente. La diversidad promedio en la mayoría de los tipos de vegetación fue ligeramente mayor en los sitios conservados o con menor grado de perturbación, a excepción del bosque de P. leiophylla el cual presentó un valor más alto del índice de diversidad Shannon (1.76) en el sitio con mayor grado de perturbación (Figura 4d). De acuerdo con el análisis de disimilitud (Chao-Jaccard), las mayores diferencias en composición y abundancia de HSC se encuentran entre los sitios mejor conservados en relación con los que tienen un mayor grado de perturbación, con valores por encima de 0.7 o de 0.57; este último en el caso de del bosque de P. montezumae, en donde la mayor disimilitud se presenta con el sitio de perturbación intermedia. En general, las diferencias entre los sitios mejor conservados con los de perturbación intermedia son menores en casi todos los tipos de vegetación (ver tabla 8). Tabla 7. Riqueza, abundancia, producción y diversidad de hongos silvestres comestibles, en los cuatro tipos de vegetación y sus diferentes grados de perturbación. 130 Vegetación Perturbación Riqueza Abundancia absoluta Abundancia relativa Producción (kg/ha) Diversidad H´de Shannon Quercus- Pinus C 11 76 23 5.58 1.56 M 16 97 30 19.32 1.46 P 15 152 47 10.23 1.45 P. leiophylla C 13 280 34 93.79 1.43 M 14 327 40 92.23 1.23 P 11 218 26 5.98 1.76 P. montezumae C 11 67 14 7.71 1.70 M 11 279 59 21.38 1.65 P 7 124 26 8.55 0.97 Abies C 15 133 11 30.15 1.84 M 16 243 20 86.55 1.10 P 13 845 69 31.19 1.73 (C= Conservado, M= Medio, P=Perturbado). 0 5 10 15 C M P C M P C M P C M P Quercus-Pinus P. leiophylla P. montezumae Abies R iq u ez a 0 15 30 45 60 C M P C M P C M P C M P Quercus-Pinus P. leiophylla P. montezumae Abies A b u n d an ci a re la ti va 131 Figura 4. Riqueza, abundancia, producción y diversidad de esporomas comestibles, en los cuatro tipos de vegetación y sus diferentes grados de perturbación. (C= Conservado, M= Medio, P=Perturbado). Tabla 8. Coeficientes de disimilitud de Chao-Jaccard entre sitios con diferente grado de perturbación en los distintos tipos de vegetación. Quercus-Pinus QPC QPM QPM 0.302 QPP 0.813 0.335 P. leiophylla PlC PlM PlM 0.263 PlP 0.889 0.798 P. montezumae PmC PmM PmM 0.710 PmP 0.570 0.117 Abies AC AM AM 0.059 AP 0.781 0.783 (QP): Quercus, (Pl): P. leiophylla (Pm): P. montezumae, (A): Abies. C= Conservado, M= Medio, P=Perturbado. 0 20 40 60 80 100 C M P C M P C M P C M P Quercus-Pinus P. leiophylla P. montezumae Abies P ro d u cc ió n ( K /h a) 0.00 0.50 1.00 1.50 2.00 C M P C M P C M P C M P Quercus-Pinus P. leiophylla P. montezumae Abies D iv er si d ad S h an n o n 132 Influencia de variables ambientales y de perturbación en la comunidad de HSC Los análisis de correspondencia canónica (CCA) permitieron eliminar las variables ambientales y de perturbación redundantes y conocer aquellas que tienen un mayor efecto en la variación de la producción de HSC. CCA con variables ambientales. Este análisis permite asociar la presencia de las especies de macromicetos encontrados con las condiciones ambientales de los sitios. En condiciones con mayor humedad en el suelo y mayor concentración de fósforo se encontraron hongos como Turbinellus floccosus, Lactarius salmonicolor, Lactarius mexicanus, Tricholoma flavovirens. En sitios con baja concentración de carbono y alta en calcio (sitios PlC y PlM) están Rhizopogon aff. michoacanicus, Ramaria sp. 8, Clavaria sp. 1, Hypomyces macrosporus, H. lactifluorum, Hygrophorus chrysodon, Russula complex. delica y Lactarius indigo. Aspectos de la estructura de la vegetación, como la densidad de árboles con DAP>5cm (D_ad) y el diámetro mayor por sitio (Di_Max) explican la presencia y producción de algunos de los macromicetos comestibles. Así mismo, en los sitios con menor densidad de árboles (sitios PmC, AP y QPP) se agrupan hongos como Suillus pseudobrevipes, Ramaria sp1, Ramaria sp. 7, Suillus tomentosus, Lactarius deliciosus y Laccaria trichodermophora. El CCA realizado para explicar la producción de macromicetos en función de las variables ambientales mencionadas, fue significativo, según la prueba de Montecarlo (para el primer eje F= 2.24, P= 0.01; con todos los ejes canónicos F= 1.37, P= 0.02). El modelo explicó un 70% de la variación en la producción de la comunidad fúngica, el eje 1 (eigenvalue=0.81) y el eje 2 (eigenvalue=0.69) representaron el 17% y el 14% de la relación entre la producción y las variables ambientales. Las variables que explican en mayor medida la ordenación, según el método de forward fueron cuatro: tres características del suelo y una del relieve (Ca, P, Mg y altitud) (Figura 5). CCA con agentes de perturbación. Se presentó una alta colinealidad entre dichas variables. Aquellas significativas para explicar la producción de HSC son contigüidad, mantillo, fuego, apertura del dosel y veredas (P= 0.005), el resto son redundantes. 133 Figura 5. Gráfico de ordenación del análisis de correspondencia canónico (CCA) de los sitios con diferentes grado de perturbación (QP: Quercus-Pinus, Pl: P. leiophylla, Pm: P. montezumae, A: Abies. C= Conservado, M= Medio, P=Perturbado). Producción de las especies (identificadas por el código que se muestra en la tabla 4) en función con factores ambientales (P: Concentración de fosforo en suelo. Mg: Concentración de magnesio en suelo. Ca: Concentración de calcio en suelo, Hg: Humedad gravimétrica del suelo. D_Adul: Densidad de árboles DAP>5cm. Di_max: diámetro de árbol mayor por sitio). CCA con variables ambientales y de perturbación significativas. El CCA permitió reconocer el efecto que tienen las variables ambientales y de perturbación sobre la comunidad fúngica. El modelo explicó 90% de la variación en la producción de HSC, donde el eje 1 (eigenvalue=0.86) y el eje 2 (eigenvalue=0.72) representaron el 19% y el 16% de la relación entre la producción y variables evaluadas (prueba de Montecarlo con el primer eje F= 3.54, P = 0.001; con todos los ejes canónicos F= 2.03, P= 0.001). De las nueve variables incluidas en el análisis, siete fueron significativas (P<0.05) y dos de perturbación (veredas y apertura) marginalmente significativas (P< 0.1) en la ordenación (Tabla 9). Este análisis permite identificar grupos de especies relacionadas con ciertas variables, como se observa con Hebeloma aff. mesophaeum e Hygrophorus chrysodon que se encuentran en sitios donde se han presentado incendios, mientras que Helvella crispa y Rhizopogon aff. michoacanicus son afines a mayor concentración de Ca (Figura 6). Tabla 9. Resultado del análisis Forward de selección de variables significativas. 134 Variables F Pr(>F) Veredas 1.4321 0.090 Apertura 1.481 0.090 P 1.6197 0.049 * Fuego 1.5514 0.045 * Mg 1.6304 0.045 * Contigüidad 1.6375 0.045 * Ca 1.635 0.040 * Altitud 1.6844 0.025 * Profundidad de mantillo 2.1694 0.005 ** El análisis permite identificar también sitios que comparten ciertas características; por ejemplo AC y AM son los de mayor altitud y en ellos encontramos hongos como Turbinellus floccosus, Lactarius mexicanus y Morchella snyderi, mientras que los sitios PmP, PmM y AP se agrupan no solo por la altitud similar, sino que además presentan mayor concentración de P y mayor cantidad de veredas, en donde encontramos mayor producción de Tricholoma flavovirens, Hygrophoropsis aurantiaca, Pholiota lenta y Amanita complex rubescens. Otros sitios que se agrupan son PlP y QPM, los cuales se caracterizaron por presentar mayor apertura del dosel y menor grosor de mantillo, en donde se encuentran algunos hongos como Suillus tomentosus, Ramaria sp. 4, sp. 9, Russula sp. 1, Suillus pseudobrevipes, Agaricus campestris, Amanita sp. 1 (Figura 6). Otros sitios que se agrupan claramente son PlM y PlC, los cuales comparten la presencia de hongos como Rammaria sp. 8, Clavaria sp. 1, Hypomyces macrosporus e H. lactifluorum. Estos sitios corresponden al mismo tipo de vegetación y comparten la mayoría de las características ambientales a excepción de la presencia de fuego y la concentración de Ca. En este caso, PlC no presenta evidencia de fuego y tiene la concentración más alta de Ca en el suelo, mientras que PlM presenta gran evidencia de fuego y baja concentración de Ca (Figura 6). Por último, mediante el análisis de redundancia parcial, se observó que las variables de perturbación explican un 42% de la variación en la producción de los HSC, mientras que las variables ambientales explican un 48% de la misma. 135 Figura 6. Gráfico de ordenación del análisis de correspondencia canónico (CCA) de los sitios con diferentes grado de perturbación (QP: Quercus-Pinus, Pl: P. leiophylla, Pm: P. montezumae, A: Abies. C= Conservado, M= Medio, P=Perturbado), producción de las especies (identificadas por el código que se muestra en la tabla 4) y variables ambientales y de perturbación explicativas significativas. Discusión Caracterización de los sitios En la zona de estudio se observó heterogeneidad en las condiciones, principalmente promovidas por la altitud, lo cual resulta en diferentes tipos de bosques. Los muestreos que se realizaron permitieron identificar diferencias en la estructura y composición de los sitios, además de tener evidencias de los agentes que han promovido el deterioro. Esto da como resultado una matriz de diferentes tipos de bosques con diferente nivel de conservación, dentro de los cuales se desarrollan los hongos. Es bien sabido que la perturbación genera cambios en la composición y estructura de la vegetación (González-Espinosa et al., 2009; Dummel y Pinazo, 2013; Bello-Cervantes, 2005), -2 -1 0 1 2 3 -2 .0 -1 .5 -1 .0 -0 .5 0. 0 0. 5 1. 0 1. 5 CCA1 C C A 2 Cl L_s C_j H_mH_l M_s T_f Am1 L_d R1 R2 C1 R3 R4 R5 R6 R7 R8 R9 _c A_r H1 S_p S1 B_e S_t Ru1 Ru2 Ru3 L_p A_a T_f.1 H_c I_g R_d L_i L_m C_c H_a Hy_c R_m He_m P_l G_d L_t QPC QPM QPP PlC PlM PlP PmC PmM mP AC AM AP Aper Fuego Contig s_manti Veredas Altitud P Mg Ca 136 lo cual se observa en el presente estudio. En cada tipo de vegetación se encontró que aquellos sitios con menor nivel de deterioro tienen menor densidad de individuos forestales jóvenes, pero, mayor densidad de adultos, además de mayor área basal. El índice de perturbación fue una herramienta de gran utilidad para evaluar el grado de deterioro presente en los sitios analizados, ya que permite asignar valores numéricos mediante un análisis multiparamétrico y que facilita la incorporación de variables que se consideran de impacto en la zona. Los resultados obtenidos indican que en el área de estudio la ganadería no parece ser un problema, ya que las variables de ramoneo, islas de erosión y excremento, no presentan gran variación, a pesar de que se ha reportado como uno de los problemas ambientales en el PNLM (Marín-Castro et al., 2015) Los agentes de perturbación identificados como los que tienen mayor impacto en el área de estudio son: la contigüidad a núcleos de actividad humana, la compactación del suelo, la presencia de fuego, la profundidad de mantillo, terreno de cultivo, tala y extracción de leña, que podrían explicar la pérdida del bosque que cubre al Parque Nacional de la Malinche, a razón del 45% en 70 años (de 30 000 hectáreas en 1938, a 13 500 hectáreas en el año 2000; Vargas, 2005). Los valores de densidad aparente obtenidos en los análisis del suelo corresponden a la clasificación de arenosos (entre 1.2 y 1.6 g cm-3; Dick, 2004). Esta propiedad es un indicador de otras características importantes del suelo, como la compactación, la porosidad, el grado de aireación, la capacidad de infiltración, el contenido de MO y la humedad, lo que podría condicionar la circulación de agua y aire en el suelo, además de influir los procesos de establecimiento de las plantas (emergencia, enraizamiento), la presencia de hongos (Rubio, 2010; Salamanca y Sadeghian, 2006). Por lo tanto, se esperaría que los sitios con menor grado de perturbación presentaran menores valores de DA y mayores de porosidad, materia orgánica y humedad; sin embargo, no se encontró dicho patrón, lo cual se puede atribuir a que los agentes de perturbación que afectan cada tipo de bosque son distintos. El pH para la mayoría de los sitios fue ácido, como lo reportó Romero et al. (2015) en suelos de La Malinche. Este pH permite la solubilización de micronutrientes y puede atribuirse a la presencia de coníferas, las cuales incrementan la acidez del suelo. La descomposición de las hojas de las especies caducifolias, como el encino, es por lo general más rápida (a lo largo de un año), a diferencia de las de las coníferas cuyo proceso de descomposición puede tardar de 7 a 10 años (Lilienfein et al., 2000). La razón por la cual los sitios de Quercus no tienen un pH mucho menor puede ser porque estos bosques son mixtos y se encuentra inmersos en bosque de Pinus. La concentración de los nutrientes es muy variable, lo cual se explica por la presencia de diferentes tipos y estructura de vegetación, pero además por la acción de distintos agentes de perturbación que afectan estos bosques. Por ejemplo, se ha demostrado que el fuego 137 incrementa las concentraciones de P (Rodríguez-Zamudio, 2017); sin embargo, esto depende del grado de combustión de la materia orgánica del suelo, de la cantidad de cenizas aportadas, así como de la capacidad de fijación de P por el suelo (Sacchi et al., 2015; Domínguez, 2016) y por el tipo de vegetación afectado (Farfan, 2010). Los sitios dominados por P. montezumae y Abies presentaron mayor concentración de P y N que los de Quercus y P. leiophylla, lo que indica que los primeros muestran cierto efecto homogeneizador de los aportes de hojarasca, además de mayor cantidad y descomposición de la materia orgánica. Los sitios de Quercus y P. leiophylla registraron mayor concentración de Mg que los de P. montezumae y Abies, lo que puede deberse a la remoción y almacenamiento de este nutriente en la biomasa (y necromasa), por parte de la vegetación o la movilización de este, por medio de las raíces de las plantas. Estos resultados pueden explicarse a la vez por la riqueza de la cubierta vegetal, en el sentido de que el dosel arbóreo, normalmente mono o di-específico, tiende a producir una influencia más homogénea de los nutrientes en los primeros decímetros de suelo que la cubierta con mayor número de especies. Así mismo, en los claros del bosque, que están ocupados por diversas especies de herbáceas, la incorporación de productos al suelo puede ser más irregular y promueve una variedad de contenidos de nutrientes en el suelo (Pozo, 2008). Riqueza, composición, abundancia y producción de hongos por tipo de vegetación En el presente trabajo se registraron 46 taxa de hongos útiles para la comunidad de SPT, que representan más del 50% de las 93 especies reportados para el PNLM, Tlaxcala (Montoya et al., 2004). La menor riqueza reportada en nuestro estudio con respecto al total, se puede atribuir a la menor superficie estudiada, menor temporada de muestreo, a las diferentes características de vegetación y perturbación incluidas, así como, a las variaciones interanuales. La composición florística de la vegetación influye en las características de la comunidad fúngica, debido a que hay preferencias de algunos hongos ectomicorrízicos y saprotróficos con sus árboles hospedadores específicos o cama (Tomao et al., 2017), que les proporcionan una disponibilidad de hábitat única y una calidad de recursos particular (Brown et al., 2006; Zhang et al; 2010). Diversos estudios en el mundo han mostrado cómo los patrones de riqueza y distribución de macromicetos se relacionan con la composición de la comunidad arbórea (Fierros et al., 2000; Alday et al., 2017; Nouhra et al., 2012; Gomez-Hernandez y Williams- Linera, 2011; Boddy et al., 2014; Smith et al., 2009; Durall et al., 2016), lo que coincide con lo encontrado en nuestros estudio, que documenta cómo la composición, abundancia y producción de HSC en el zona cambia tanto en el espacio (por tipo de vegetación), como en 138 el tiempo (temporada de muestreo); sin embargo, la riqueza y diversidad de especies no difirió estadísticamente entre tipos de vegetación y temporada de estudio. La abundancia total por año (2,838 esporomas al año) y la producción (137.55 k ha-1 por año) fueron altas en comparación con otros estudios realizados en el PNLM (Zamora-Martínez et al., 2007; Montoya et al., 2014), y se encuentran dentro del intervalo 50 - 194 kg ha -1 reportado en otros estudios hechos en bosques de coníferas y mixtos en México (Martínez y Moreno, 2006; Zamora-Martínez, 2008; Garibay-Orijel et al., 2009; Velasco-Bautista et al., 2010). Las dos especies más abundantes, Gymnopus dryophilus y Laccaria trichodermophora, coinciden con las identificadas en bosque de coníferas de México, en los que se han reportado a especies de los géneros Laccaria y Gymnopus como las de mayor abundancia y producción (Quiñónez-Martínez et al., 2008; Garibay-Orijel et al., 2009; Torres, 2009; Montoya et al., 2014). Este patrón coincide con lo establecido en otras regiones del mundo, que los hongos con un alto número de registros locales coinciden con los densamente distribuidos a nivel nacional (Gange et al., 2019). A pesar de la gran cantidad de esporomas de estas especies, no son las que presentan mayor producción (peso fresco), pues Hypomyces macrosporus, Russula complex. delica y H. lactifluorum son en las que registraron los valores de mayor peso fresco (31.59 k ha-1, 25.10 k ha-1 y 17.11 k ha-1, respectivamente). Solamente R. complex delica ha sido mencionada en otros estudios de México como sobresaliente en su producción (Torres, 2009; Velasco-Bautista et al., 2010; Montoya et al., 2014), pero esto no ocurre con Hypomyces. Este estudio destaca que el bosque de Abies es el tipo de vegetación con mayor abundancia de esporomas, en comparación con los otros, lo que coincide con lo que encontraron Burrola- Aguilar et al. (2013) en el Estado de México, quienes además reportan mayor riqueza y abundancia de esporomas en este tipo de vegetación. En contraste con nuestros resultados, en el PNLM, Motoya et al., (2014) registraron una mayor abundancia en un área de bosque de Pinus y la menor en el bosque de Pinus-Abies. Esto podría explicarse por la ubicación en el relieve de nuestra zona de estudio, ya que ellos mismos demostraron que, a pesar de encontrarse en la misma área natural protegida, existen diferencias en la producción, abundancia, riqueza y diversidad de la comunidad de HSC en diferentes laderas de La Malinche. Sin embargo, nuestros resultados sobre la producción coinciden con lo reportado por los autores anteriores, ya que, al igual que ellos, se encontró la mayor producción de HSC en un bosque de Pinus. Algunos estudios han demostrado que los factores principales relacionados con la fructificación de hongos son la precipitación, temperatura y humedad (Taye et al., 2016; Büntgen et al., 2015; Gomez-Hernandez y Williams-Linera, 2011; Büntgen et al., 2012; Parladé et al., 2017). Martínez-Peña et al. (2012), en un estudio realizado durante 14 años en Escocia, demuestran que tanto la temperatura como la precipitación son variables que determinan la producción de hongos ectomicorrícicos, pronosticando que los otoños secos y fríos serán menos productivos, 139 mientras que, en los otoños húmedos y cálidos el rendimiento de los hongos ectomicorrícicos será mucho mayor. Nuestro trabajo se realizó a lo largo de dos años, lo que permite conocer una variación parcial a través del tiempo, pero sería necesario un análisis que se desarrolle durante un mayor número de años, que permita tener una visión más completa, al considerar la variabilidad de los parámetros climáticos. En el caso de la dimensión espacial, este estudio sí incluye la variabilidad y los resultados obtenidos muestran, por ejemplo, cómo el bosque de Abies ubicado a una mayor altitud presenta mayor precipitación y menor temperatura, y es, a su vez, el sitio de mayor riqueza y abundancia de HSC, pero no el de mayor producción. La diversidad encontrada en el presente estudio fue menor que la reportada en la mayoría de los trabajos realizados en tipos de vegetación similares (Torres, 2009; Quiñónez-Martínez et al., 2008; Burrola-Aguilar et al., 2013; Motoya et al., 2014). Esto podría explicarse por la gran dominancia de algunas especies en nuestra área de estudio (Tabla 10). Tabla 10. Datos de riqueza, producción y diversidad de hongos reportados en estudios previos sobre HSC en México. Estudio Localización Tipo de vegetación Riqueza Producción Diversidad H´ Martínez y Moreno (2006) Santa Catarina del Monte, Edo. De México Bosque de P. hartwegii 15 107.3 Kg ha-1 año-1 -------- Bosque A. religiosa 21 214.1 Kg ha- 1año-1 --------- Torres (2009) PNLM, Tlaxcala Bosque de Abies religiosa 49 27.3 Kg ha-1año-1 1.82 y 2.69 Garibay-Orijel et al., (2009= Ixtlán de Juárez, Oaxaca Bosques de Pinus-Quercus 81 5.6 Kg ha-1año-1 H´ entre 0.59 y 1.16 Velasco et al. (2010) Tlaxco, Terrenate y Nancamilpa, Tlaxcala. Bosque de coníferas 153 193.7 Kg ha- 1año-1 ________ Quiñónez- Martínez et al. (2008) Bocoyna, Chihuahua Bosque de Pino y de Pinus- Quercus 39 H´= 2.04 a 3.84 Burrola- Aguilar et al. (2013) Amanalco, Estado de México Bosque de Abies 50 H´= 3.03 Bosque de Abies-Pinus 80 H´= 3.41 Bosque de Pinus 48 H´= 2.87 Bosque de Pinus-Quercus 49 H´= 3.09 Bosque de Quercus 20 H´= 2.63 140 Montoya et al. (2014) Orientación Sureste y Suroeste del PNLM, Tlaxcala Bosque de Pinus y de Pinus-Abies 61 30.1 Kg ha-1año-1 Sureste H´=1.78 Suroeste H´= 3.0 Ladera Sureste 48 Ladera Suoeste 49 Riqueza, composición, abundancia y producción de hongos por grado de perturbación En todos los tipos de vegetación se encontró que la mayor riqueza y producción se presenta en sitios con un nivel medio de perturbación, lo cual coincide con algunos estudios en los que se ha observado que perturbaciones de baja o media intensidad incrementan la riqueza, diversidad o producción de la comunidad fúngica (Salo y Kouki, 2018; Collado et al., 2018; Chen et al., 2019). Esto se puede explicar debido a que la perturbación crea un entorno en el que algunas especies, como aquellas pirófilas o pioneras pueden establecerse y persistir (Claridge et al., 2009; Gassibe et al., 2011), lo que se suma a la diversidad general de las especies. Sin embargo, demasiada perturbación reduce la diversidad al eliminar las especies sensibles de sucesión tardía y, por otro lado, en sitios sin perturbación encontramos solo especies de etapas sucesionales tardías (Savoie y Largeteau, 2011; Hernández-Rodríguez et al., 2013). Este resultado es similar a la hipótesis del disturbio intermedio que propone Connell (1978) para el caso de las plantas, en el que menciona que la diversidad de especies locales es máxima en un nivel intermedio de perturbación. Es importante resaltar que, aunque se ha demostrado que la baja o media intensidad de los disturbios generan un incremento en la riqueza y favorecen la producción de hongos silvestres comestibles, aquellos rodales senescentes o sin manejo forestal en los que se tiene menor producción, encontramos gran diversidad de especies de hongos, muchas de ellas también comestibles (Hernández-Rodríguez et al., 2015). Además, estos bosques maduros actúan como fuente de inóculos que interactúan constantemente con aquellos rodales jóvenes y perturbados, al aportar a su recuperación incrementar la diversidad y favorecer así la resiliencia del ecosistema (Cowan et al., 2016). La abundancia de HSC en los bosques de P. leiophylla y P. montezumae sigue el comportamiento anterior; es decir, hay mayor abundancia en los sitios de perturbación media, pero en los bosques de Abies y de Quercus-Pinus se registró mayor abundancia en sitios con mayor grado de perturbación. Esto se debe a que más del 50% de la abundancia corresponde a una especie. En el bosque perturbado de Quercus-Pinus la especie dominante es L. trichodermophora, mientras que en el bosque de Abies con mayor perturbación hay una clara dominancia por G. dryophilus. 141 Laccaria trichodermophora es una especie de hongo ectomicorrizógeno que se asocian a árboles juveniles, particularmente en bosques templados (Kropp y Mueller, 1999) y se ha catalogado como una especie abundante en sitios quemados o especie de respuesta a perturbaciones (Hughes et al., 2020). Esto explica su dominancia en el sitio de Quercus-Pinus con mayor perturbación, el cual presenta evidencia de fuego y extracción de leña y madera, por lo cual tiene una alta densidad de árboles jóvenes y pocos adultos. Nuestros resultados coinciden con los reportados por Quiñónez-Martínez et al., (2008), quienes encontraron en un bosque joven una alta dominancia de una especie de Laccaria. Los agentes de perturbación que tienen mayor efecto en el sitio menos conservado de Abies (AP) son la tala y el fuego, lo que ha llevado a una acumulación de materia orgánica en el suelo; esto podría favorecer la fructificación de G. dryophilus que es una especie saprótrofa. Algunas especies tanto del género Gymnopus como Laccaria se han considerado pioneras, presentes en la sucesión fúngica posterior a un evento de incendio (Gassibe et al., 2011; Hernández-Rodríguez et al., 2013). A pesar de que los sitios de perturbación media presentan mayor riqueza, la mayor diversidad se registró en los bosques con menor perturbación, lo cual se atribuye a la equitatividad que existe en ellos, pues se observa menor dominancia que en el resto, a excepción del bosque de P. leiophylla, en el cual la mayor equitatividad está en el sitio de mayor perturbación. Influencia de variables ambientales y de perturbación en la comunidad de HSC La composición de especies fúngicas presenta diferencias entre los bosques. Los de mayor similitud son los de P. montezumae y Abies, mientras que, los de mayor diferencia fueron los sitios de Abies con los de P. leyophylla. Una explicación se relaciona con la ubicación altitudinal de los sitios. Hay menos disimilitud entre sitios con diferencias de altitud menores, que entre aquellos con intervalos más amplios entre ellos y esas diferencias están asociadas con cambios tanto en la temperatura como con la precipitación. Algunos autores han informado que la composición de macromicetos varía entre los bosques de una región o conforme cambia la distribución de los árboles (Alday et al., 2017; Durall et al., 2006; Nouhra et al., 2012; Gomez- Hernandez y Williams-Linera, 2011; Boddy et al., 2014). La altitud fue una variable relevante considerada en el estudio, que explica en mayor medida la composición y producción de HSC y que influye en la comunidad fúngica. En bosques de España se encontró que existe una correlación positiva entre la altitud y la biomasa de hongos comestibles (Alday et al., 2017; De-Miguel et al., 2014; Bonet et al., 2008; Bonet et al., 2010), pero una variación anual de riqueza saprotrófica mayor en elevaciones más bajas que en elevaciones más altas (Alday et al., 2017). Otro estudio en un bosque nuboso tropical de México muestra que la riqueza de macromicetos se correlacionó positivamente con la elevación, pero la diversidad fue menor en sitios de mayor altitud. 142 En cada tipo de vegetación también se encontraron diferencias en la composición de macromicetos en sitios con diferente grado de perturbación, los que más difieren son aquellos de menor contra los de mayor perturbación (excepto en el bosque de P. montezumae). Las principales variables que podrían explicar estas diferencias son las variables de suelo, la estructura de vegetación y los disturbios. Se observa que en la mayoría de los sitios con grado de perturbación mayor, hubo altas concentraciones de P, en comparación con los conservados, mientras que en los de perturbación menor, son mayores las concentraciones de Mg. Estas diferencias se podrían atribuir al fuego, ya que en todos los sitios de mayor nivel de perturbación hay evidencia de fuego y se ha reportado en algunos estudios un incremento de P después de incendios de intensidad moderada, debido a la aportación de este elemento en las cenizas (Caldwell et al, 2002; Capulín-Grande et al., 2010), pero una disminución de otros nutrientes como K, Mg, Zn y Cu (Maycotte et al., 2002). El CCA mostró un efecto significativo de algunas de estas variables en las comunidades fúngicas.La producción de HSC se correlacionó con la humedad del suelo y nutrientes como P, Ca y Mg. Este patrón coincide con el registrado en otros estudios en los que se menciona que la disponibilidad de humedad del suelo es un determinante importante de la fructificación (Martínez-Peña et al., 2012); si el potencial hídrico es demasiado bajo, los hongos no pueden obtener suficiente agua para el desarrollo del esporoma (Barroetaveña et al., 2018). A diferencia de nuestro estudio, en otros trabajos se ha encontrado que los nutrientes correlacionados con la producción de macromicetos fueron N, P y K. Trudell y Edmonds (2004) mencionan que el aumento de nitrógeno puede influir en la formación de micorrizas e inducir en la formación de esporomas. También se ha documentado que el P puede aumentar la infección de hongos ectomicorrizógenos (Cairney, 2011). Gassibe et al. (2015) encontraron una relación positiva significativa entre el porcentaje de fósforo y la producción de hongos micorrícicos; específicamente Laccaria laccata y L. bicolor se correlacionaron positivamente con N y P. Cabe mencionar que los sitios con mayor concentración de P se encuentran en el bosque de Abies en el que registramos la mayor riqueza y abundancia de macromicetos. Las diferencias entre los sitios de menor y mayor perturbación con respecto a la composición y abundancia de hongos también se atribuyen a las características de la estructura de la vegetación, ya que en sitios conservados encontramos mayor densidad de árboles adultos, mayor área basal pero menor apertura y densidad de árboles jóvenes a diferencia de los sitios de mayor grado de perturbación en los que encontramos un patrón inverso. La edad del rodal es una de las variables más relacionadas con la producción fúngica. Trabajos realizados en ecosistemas mediterráneos y bosques de Alemania coinciden en que los esporomas de hongos micorrizógenos son más abundantes y presentan mayor producción en los rodales jóvenes (Tomao et al., 2017; Goldmann et al., 2015; Hernández-Rodríguez et al., 2015; Bonet et al., 2004). En Europa, se ha reportado que la producción de esporomas comestibles comercializados, en especial el grupo L. deliciosus, tienen un rendimiento máximo 143 en rodales jóvenes, de entre 15 y 30 años (Taye et al., 2016; Bonet et al., 2012; Bonet et al., 2004). Estos datos concuerdan de alguna forma con los nuestros, pues condiciones similares se observan en los bosques con perturbación media en los que encontramos de la misma forma mayor producción de HSC. Debido a la importancia socioeconómica de los hongos comestibles en el mundo, se han desarrollado trabajos encaminados a conocer las variables de estructura de la vegetación que influyen en la comunidad fúngica, para facilitar y mejorar las decisiones de manejo forestal que favorezcan la producción de hongos; ejemplo de ello son los modelos predictivos en los que se relaciona la producción, riqueza y diversidad de hongos comestibles con las características del bosque. Estos trabajos han mostrado que el área basal del rodal es un fuerte predictor de la producción de macromicetos (De-Miguel et al., 2014). Bonet et al. (2008; 2010) encontraron en algunos bosques de España que la producción de HSC es mayor cuando el área basal del rodal se encuentra entre 15 y 20 m2 por hectárea. Martínez-Peña et al. (2012) mencionan que para B. edulis, los rodales con área basal baja o alta son los menos productivos, el área basal óptima para la producción de este hongo es de alrededor de 40 m2ha−1. En nuestro estudio el área basal es muy variable, con valores de entre 2.2 y 79.4 m2 ha-1, sin embargo, no se relacionó significativamente con la producción de HSC. Si bien el área basal es un predictor de la producción de hongos en algunos modelos, el nivel óptimo en el que se maximiza la producción de hongos es específica del ecosistema forestal y de los hongos de interés y, en el presente estudio, se considera una gran riqueza de HSC. Martínez-Peña et al. (2012) demostraron que la altura dominante de los árboles es también una variable que influye significativamente en la producción de los hongos ectomicorrícicos, ya que sitios con árboles de baja altura dominante fueron menos productivos. La altura dominante óptima para la producción de Lactarius fue de 13-14 m. La altura promedio de los árboles en los sitios de estudio varía entre 6 y 29 m, y es mayor en áreas de menor nivel de perturbación y en los bosques de P. montezumae y Abies. A pesar de la variación de este factor, no se relacionó significativamente con la producción de HSC, ya que en este trabajo tanto el área basal como la altura de los árboles resultaron variables redundantes con la densidad de árboles adultos y diámetro mayor de los árboles, de acuerdo con el CCA. Los agentes de perturbación significativos que explicaron la producción de macromicetos comestibles según el CCA fueron la contigüidad a actividades antrópicas, la profundidad del mantillo, la presencia de veredas, el fuego y la apertura del dosel (que fue redundante con la tala). No hay estudios en los que se evalúe el efecto como tal de los primeros agentes sobre la comunidad de hongos; sin embargo, se ha reportado que la remoción de materia orgánica intensiva ocasiona el aumento de la temperatura de la superficie (Mushinski et al., 2018), generando condiciones más secas que tienen efecto en la comunidad de hongos, incluso 20 años después de la perturbación (Kranabetter et al., 2017). Aunado a la temperatura, modifica otras características del suelo como el carbono orgánico, nitrógeno y el pH, lo que ocasiona 144 una disminución en la diversidad y abundancia en la comunidad fúngica (Mushinski et al., 2018). Luoma et al. (2006) compararon tres técnicas de recolección de matsutake (Tricholoma magnivelare) y concluyeron que el rastrillado profundo sin remplazo de hojarasca fue la técnica que suprime fuertemente (50%) la fructificación durante al menos nueve años. Por su parte, Egli et al. (2006) no encontraron un impacto negativo directo de la recolección de hongos en la producción de esporomas durante un período de 29 años. No obstante, descubrieron que la "caminata normal asociada con la recolección de hongos" redujo la producción de rebozuelos en aproximadamente un 30%. Por lo que concluyen que los primordios formados en la superficie del suelo podrían destruirse mecánicamente al caminar sobre el suelo del bosque, lo que podría explicar el impacto de la remoción del mantillo y las veredas en la producción de macromicetos en el área de estudio. En una investigación realizada en bosques de coníferas en Canadá con hongos ectomicorrizogenos, se registró que la remoción del suelo del bosque causó un aumento en la abundancia de Cadophora finlandica, Amphinema byssoides, Suillus tomentosus y algunas especies de Wilcoxina (Kranabetter et al., 2017). Tales resultados coinciden con los nuestros, pues se observó que una de las especies que incrementa su producción en sitios de mayor apertura y menor grosor de mantillo fue Suillus tomentosus. A. campestris también es abundante en sitios con tales características, esto se debe a que es un hongo característico de las zonas abiertas o prados (Callac, 2007). Existen muchos estudios en los que se ha evaluado el efecto del fuego en la comunidad fúngica, el cual depende de las características del disturbio; por ejemplo, se ha demostrado que su frecuencia modifica sustancialmente la composición y en sitios donde los incendios son frecuentes se mantiene una comunidad de hongos adaptada al fuego, muy distinta a la de sitios no quemados o quemados solo una vez (Oliver et al., 2015). Esto significa que el tiempo transcurrido desde el incendio también es determinante, en sitios en los que el incendio ha ocurrido recientemente (1 o 2 años), se presentan cambios en la diversidad, riqueza, producción y composición (Hernández-Rodríguez et al., 2015, Mediavilla et al., 2014). Mientras que la riqueza y diversidad de sitios quemados se asemejan a los no quemados después de entre 5 y 9 años desde la perturbación (Hernández-Rodríguez et al., 2013, Kurth et al., 2013); sin embargo, diversos estudios realizados a largo plazo demuestran que la composición de la comunidad fúngica continúa siendo distinta incluso después de una década de la presencia del fuego (Oliver et al., 2015, Salo y Kouki, 2018, Kurth et al., 2013). La intensidad del incendio también determina la composición de la comunidad de hongos, se ha demostrado que los incendios de alta intensidad generan una rotación sustancial de la comunidad de hongos del suelo de basidiomicetos por ascomicetos (Reazin et al., 2016; Kutorga et al., 2012) y la composición cambia de una comunidad diversa a una comunidad con pocas especies dominantes (Rincón y Pueyo, 2010; Reazin et al., 2016, Salo y Kouki, 2018, 145 Kipfer et al., 2010). Por el contrario, en sitios con incendios de baja intensidad la riqueza puede no cambiar, recuperarse tan solo dos años después del incendio (Gómez Reyes et al., 2014, Rincón y Pueyo, 2010) e incluso aumentar (Salo y Kouki, 2018), por lo que pareciera que los incendios de baja intensidad tienen un efecto transitorio y pequeño. Durante el presente estudio la mayoría de los incendios han sido de baja intensidad, sin embargo, con respecto a la frecuencia y tiempo transcurrido desde el incendio existe una gran variabilidad, ya que año con año existe presencia de incendios en el PNLM, los cuales, a pesar de los esfuerzos de CONAFOR y las brigadas comunitarias, no se han podido evitar del todo. Por ejemplo, el sitio QPP se quemó en el 2016, mientras que el de PlP se quemó el primer año del monitoreo (2018); PmP se incendió en 2017 y el segundo año de monitoreo (2019), PmM solo en 2017 y el de AP tiene evidencia de incendio del año 2005. Esta variación impide establecer conclusiones generales sobre el efecto que tiene el fuego en la producción de la comunidad de hongos; sin embargo, el CCA nos permitió identificar a algunos hongos afines a este disturbio, como H. mesophaeum e H. chrysodon, los cuales presentan mayor producción y abundancia en sitios con presencia de fuego. Tal resultado coincide con el reportado por Montoya et al. (2014), quienes encontraron un efecto favorable de los incendios en la producción de H. mesophaeum en bosques de Pinus en el parque. Kipfer et al., (2011) también mencionan que esta especie se encuentra entre las especies pirófilas en bosque de Pinus sylvestris. De igual forma en un estudio reciente en bosque de P. ponderosa, se registró a una especie de Hygrophorus como una de la más abundante tras incendios de media intensidad; Russula brevipes e Hypomyces lactifluorum también fueron comunes en sitios tras incendios de moderada intensidad y no quemados (Owen et al., 2019), lo que coincide con nuestro estudio. La tala o apertura del bosque es una de las variables de mayor impacto en la zona, así como en muchas áreas, pues se ha catalogado como la perturbación más grave, ya que ha llevado a la pérdida permanente de la cubierta forestal y a modificaciones sustanciales en los ecosistemas en muchas partes del mundo (FAO, 2013). Los estudios que evalúan el efecto de la remoción forestal en los hongos se realizan principalmente en bosques con diferentes tipos de manejo forestal, la mayoría orientados a la silvicultura o micosilvicultura. Al igual que con el fuego, la respuesta de la comunidad fúngica depende de la intensidad del aclareo, que puede modificar la humedad y la penetración de la luz debajo del dosel, provocando un mayor secado del suelo del bosque (Pilz y Molina, 2002). Tal situación se observó en nuestro estudio, ya que sitios con mayor apertura presentaron menor grosor de mantillo y menor humedad. En ecosistemas templados de Estados Unidos, se observó que en zonas con baja intensidad de aclareo (densidad del rodal reducida entre 5 y 10%) no hay cambios en la riqueza, diversidad y composición de la comunidad fúngica y hay una similitud alta de las especies entre los rodales sin manejo y con manejo (Smith et al., 2005; Craig et al., 2016). En cambio, en ecosistemas mediterráneos, los resultados indican que en parcelas con aclareo con una remoción de 35%, se obtiene la producción más alta de hongos ectomicorrizógenos, a 146 diferencia de los sitios con aclareo de alta intensidad en los que la producción disminuye (Collado et al., 2018). No obstante, se ha concluido que el efecto del aclareo en la producción de los hongos difiere dependiendo de la especie. En el caso de algunas especies de los géneros Lactarius y Boletus, los cuales son de importancia alimentaria en todo el mundo, se ha encontrado que el aclareo de baja intensidad (área basal reducida del 30 al 40%) tiene un efecto positivo en la producción de esporomas (Bonet et al., 2012; Boddy et al., 2014; Hernández-Rodríguez et al., 2015; Chen et al., 2019). En contraste, se ha informado un efecto negativo del aclareo para otras especies de importancia como Cantharellus spp. (Barroetaveña et al., 2008). En el presente estudio, las especies que se vieron favorecidas por la apertura fueron Suillus tomentosus, Ramaria sp4, sp9, Russula sp1, Suillus pseudobrevipes, Agaricus campestris, Amanita sp1, mientras que L. mexicanus y T. floccosus son sensibles al aclareo, ya que se encuentran en sitios con mayor cobertura. Es evidente que las actividades que se han catalogado como factores de perturbación generan un mosaico de condiciones bióticas y abióticas en los bosques de todo el mundo, lo cual influye sustancialmente en la comunidad fúngica, en muchos casos favoreciendo o incrementando la producción de algunos hongos, pero en otros, obteniendo resultados contrarios. Esto dependerá no solo de las características intrínsecas de la comunidad de hongos si no del tipo de ecosistema, características de la perturbación o actividades realizadas en los bosques y variables bióticas y abióticas. El análisis de redundancia parcial mostró que tanto la perturbación como los factores ambientales influyen sustancialmente en la composición y producción de los HSC. En consecuencia, sugerimos que la altitud, la concentración de P, Ca y Mg en el suelo, la apertura del dosel, contigüidad a actividades humanas, presencia de veredas, incendio y el grosor del mantillo, son los principales factores que determinan la distribución de macromicetos en el área de estudio. La presente investigación es de gran importancia ya que en la mayoría de los trabajos en los que se evalúa el efecto de la perturbación se desarrollan en bosques regulados, donde las actividades de manejo están planeadas y son controladas; sin embargo, hay que enfatizar que en muchos bosques no existen estas condiciones, tal es el caso de la mayoría de bosques de México, en los que los disturbios no son específicos, es decir, podemos encontrar sitios con más de un agente de perturbación o disturbios recurrentes, lo que complejiza el estudio del efecto de estos en los hongos. Este trabajo nos muestra un panorama del comportamiento de la comunidad fúngica ante dicha situación, pero es necesario ampliar la investigación en este tipo de bosques durante mayor tiempo, para así generar más información que nos permita diseñar estrategias de manejo adecuadas a cada condición particular. 147 Agradecimientos Gracias a los hongueros, autoridades y a todas las personas de la comunidad de San Pedro Tlalcuapan que participaron en esta investigación, al abrir las puertas de su comunidad y colaborar con los autores en la elección de sitios y monitoreo de hongos silvestres. De igual forma, agradecemos al Dr. Alexander Correa Metrio, del Instituto de Geología, UNAM, su ayuda y enseñanza en el análisis de datos, a CONACyT por la beca doctoral otorgada a Bello- Cervantes (No. 299910) y al proyecto UNAM-PAPIIT (IN302721). Referencias Acosta, R., Kong, A. (1991). Guía de las excursiones botánicas y micológicas al Cerro El Peñon y Cañada Grande del estado de Tlaxcala. 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Son recursos forestales no maderables fundamentales para las comunidades, con alto valor de cambio y una fuente importante de ingresos para muchas familias de México y el mundo (Zamora et al., 2000; Boa, 2004; Tomao et al., 2017). Las comunidades alrededor del PNLM no son una excepción pues en ellas se han registrado más de 90 especies útiles para dichas comunidades (Montoya et al., 2004). Los hongos silvestres son de gran importancia cultural, lo cual se evidencia en sus diferentes usos (Phillips y Gentry, 1993), entre los que destacan el alimenticio, ya que son alimento esencial a lo largo de la temporada de lluvias. La recolección de hongos constituye una actividad en la que participan hombres y mujeres de todas las edades, quienes recorren entre 3 y 10 km e invierten hasta 8 horas al día en esta actividad. Con estos hongos se elaboran una gran variedad de platillos, entre los que destacan el caldo de hongos, hongos fritos o asados y diferentes tipos de moles. Aunado a lo anterior, los hongos son una fuente de recurso económico importante, ya que se venden dentro de las comunidades, en los mercados de las ciudades de alrededor e incluso fuera del país por algunas comunidades como es el caso de Javier Mina. El análisis de escalamiento multidimensional realizado con los datos de frecuencia de mención y usos de los hongos en once comunidades del parque nacional, nos permitió corroborar la regionalización de La Malinche en dos grupos: hacia el este de la montaña, se encuentran la mayoría de comunidades con presencia indígena, quienes cuentan con un conocimiento etnomicológico caracteristisco; mientras que de lado oeste se encuentra la mayoría de comunidades mestizas estudiadas, con un conocimiento etnomicológico distinto, tal como lo reportaron Montoya et al. (2012). Sin embargo, también se detectaron similitudes entre ambos grupos, posiblemente debido al flujo de información entre sus habitantes. Las especies con mayor frecuencia de mención en las comunidades aledañas al PNLM fueron Amanita basii, Turbinellus flocosus, Bolletus complex. edulis, Lyophyllum aff. decastes y Russula complex. delica, lo que coincide con los hongos de mayor importancia en otras regiones de Tlaxcala y del país (Montoya et al., 2004; Garibay-Orijel et al., 2007; Montoya et al., 2012; Alonso-Aguilar et al., 2014); con ello, se corrobora la importancia 159 de dichas especies de hongos en México; no obstante, estudios a nivel de comunidad muestran que hay diferencias en la preferencia por especies particulares. Esto puede estar relacionado con la heterogeneidad en el conocimiento y uso de las especies, la manera particular de prepararlas y aspectos históricos o culturales que no se han analizado en estos estudios. En San Pedro Tlalcuapan se registraron 46 etnotaxa y 50 especies de hongos silvestres comestibles, de forma que se trata de una de las comunidades de La Malinche con mayor número de especies útiles enunciadas (Montoya et al., 2002, 2003, 2012), lo que coincide con lo reportado para la comunidad Nahua de San Isidro Buensuceso, en donde se registran 48 especies (Montoya et al., 2003). La mayoría de la población en la localidad de estudio consume hongos durante al menos seis meses (temporada de lluvias) y gran parte de sus habitantes los obtiene mediante recolección para autoconsumo, mientras que solo una mínima parte de los recolectores los venden. Esto es un indicador de que los hongos no son importantes únicamente por los ingresos que representan o por su valor de mercado, sino también, porque se considera un alimento de alto valor nutricional. Durante la temporada de lluvias, el consumo promedio es de dos veces por semana; además, 93% de los entrevistados suben a la montaña para recolectar hongos al menos una vez por semana y constituye una de muchas actividades que se realizan en la montaña, tales como trabajar los terrenos de cultivo, ir por leña, recolecta de plantas medicinales silvestres o frutas, ir a caminar e incluso ir de día de campo. En la mayoría de los casos, la recolección, al igual que los usos de los hongos, aún se transmite de generación en generación. Como lo sugieren Boesch y Tomasello (1998), la transmisión cultural ocurre entre individuos de diferentes generaciones, pero dentro de la genealogía (transmisión vertical), de padres a hijos; además, se observa que esta transmisión se realiza de manera oral y práctica, y como lo menciona Luna-Morales (2002), el conocimiento tradicional ha sido generado, seleccionado y acumulado colectivamente durante miles de años, se ha resguardado en la memoria y actividades de la gente y se transmiten principalmente por vía oral y práctica. Por otro lado, en el presente estudio, específicamente en los capítulos dos y tres, se resalta que existe una variación en el conocimiento y prácticas en torno a los hongos, que 160 depende de la distancia del hogar con respecto al bosque y de la edad de las personas, lo cual podría ser un indicador de una posible pérdida en la transmisión del conocimiento relacionado con los hongos en las áreas de la comunidad más lejanas al bosque ya que, como lo mencionan Eyssartier et al. (2008) la transmisión del conocimiento tradicional comienza en las primeras etapas de la niñez, cuando los niños acompañan a sus padres a cultivar la tierra; sin embargo, pareciera que en la actualidad hay menos oportunidades, especialmente para los niños, de pasar tiempo con sus padres, abuelos y otros que conocen las prácticas y conocimiento de uso y conservación (Berkes y Turner, 2006). Los dos índices desarrollados en el presente estudio nos permitieron corroborar dichas diferencias. El índice de Etnotaxa resulta útil ya que toma en cuenta los hongos que conocen cada persona y no solo la cantidad de hongos enunciados. Por otro lado, el índice de Relevancia Biocultural considera diversas variables que indican la importancia del recurso, lo que permitió conocer las diferencias entre los grupos de edad y territorios. Gracias a estas herramientas desarrolladas se mostró que la edad es un factor importante en el grado de conocimiento, como se ha observado en otros estudios (Cortés-González, 2007; Silva et al., 2011; Saynes-Vásquez et al., 2013). Con la regresión se constató que, a mayor edad, mayor número de hongos se conocen por las personas y que además existen hongos exclusivos por rango de edad, tal es el caso del champiñón para los más jóvenes, el Xolete de pata amarilla y el Pastelito son mencionados solo por los adultos y el Ayometecax, Tzunanacatl y Xocuepix, fueron solo mencionados por adultos mayores. Lo mismo sucedió con el Índice de relevancia biocultural. Los adultos mayores tienen un mayor conocimiento ecológico, de recolección y usos que los jóvenes. Tal situación podría explicarse, debido a que como sugiere Garro (1986) la edad se asocia con el proceso natural de la adquisición del conocimiento. Es decir que, el mayor conocimiento en los adultos mayores se atribuye al mayor grado de oportunidad que han tenido de aprender, con lo que han adquirido por más tiempo experiencia y contacto con los recursos naturales (Silva et al., 2011). Sin embargo, el análisis de regresión indica que cada área del pueblo donde habita la gente tiene un aporte distinto, lo que hace evidente que la distancia de una vivienda con respecto al bosque tiene un efecto significativo que repercute en el conocimiento 161 tradicional. Esto sugiere que existe una pérdida del conocimiento micológico en las áreas más alejadas del bosque y más cercanas a la ciudad. Los hongos registrados más frecuentemente fueron Russula complex. delica, Amanita basii, Boletus complex.. edulis, Ramaria spp. y Hebeloma aff. mesophaeum, mencionados por más de la mitad de los entrevistados. Esto es un indicador de su importancia cultural en la comunidad de estudio, tal como lo han propuesto Montoya et al. (2004). Sin embargo, al aplicar la adaptación del EMCSI, varió y los más importantes son Hebeloma aff. mesophaeum, Russula complex. delica y Cantharellus aff. Cibarius. Los valores de EMCSI obtenidos en SPT son altos, en comparación con comunidades de México y otros países de América (Garibay et al., 2007; Alonso-Aguilar et al., 2014; Peña- Cañon y Enao-Mejía, 2014), lo que refleja su importancia. Sin embargo, estos valores se obtuvieron con base en los 10 hongos más frecuentemente mencionados y podrían ser distintos si se realizara el análisis considerando todos los hongos enunciados por las personas entrevistadas. El EMCSI fue muy útil en el presente estudio ya que permitió identificar no solo a las especies de mayor importancia cultural, sino también los factores que la determinan y los de mayor relevancia en la comunidad. El subíndice de Transmisión de conocimiento (LNI) fue el de mayor valor, lo que indica que los saberes sobre estos 10 hongos en específico aún son transmitidos de manera vertical, de generación en generación y este conocimiento puede ser rastreado por más de tres generaciones, mientras que el subíndice económico (en términos del valor del mercado) presentó los valores más bajos, ya que la mayor parte de las familias recolecta los hongos para autoconsumo; sólo se identificaron tres familias que los comercializan y es similar a lo registrado por Robles- García et al. (2018) en Amealco, Querétaro, donde Amanita basii es uno de los hongos de mayor importancia económica (IE=4.50). En Tlalcuapan, esta especie, junto con T. floccosus, se vende a precios altos. Los habitantes de SPT no solo reconocen la importancia de los hongos por el uso que le dan, sino también por el papel que estos organismos desempeñan en el bosque (Importancia ecológica), como abono para los árboles, semilla para que haya más hongos en las siguientes temporadas, alimento de los animales silvestres, desintegradores de materia orgánica y como parte importante del medio natural en el que crecen. Lo anterior 162 se confirma porque gran parte de los entrevistados menciona que los hongos están relacionados con los árboles y por el hecho de que, a través de los años, han generado y aplicado diferentes métodos de manejo para su cuidado, como dejar parte del estípite en el lugar donde es encontrado, recoger solo algunos de los hongos o solo aquellos que están maduros, dejar los inmaduros en campo y limpiarlos o sacudirlos en el lugar de recolección, lo cual hace alusión al conocimiento etnoecológico que poseen. En el capítulo 3 se caracterizan, a través de procesos participativos, los sitios de recolección de los HSC y se analiza la variación del conocimiento tradicional entre los habitantes de la comunidad, en función de las características de la población, como edad, género, ocupación y la ubicación de sus hogares en relación con las zonas de colecta, acerca de los factores que influyen en la comunidad de HSC y las estrategias de uso sustentable. La población de SPT relaciona la presencia de los HSC con el tipo de vegetación, el clima, el relieve y las características del suelo, lo que coincide con lo que varios autores han encontrado en otros sitios (Toledo et al., 2014; Goldmann et al., 2015; Alday et al., 2017; Tomao et al., 2017). En el presente estudio, las personas identificaron a través de entrevistas, recorridos y del mapeo participativo, al bosque de Pinus como el de mayor riqueza, posiblemente porque en la zona de estudio es el tipo de vegetación de mayor extensión y de fácil acceso, pero también puede relacionarse con una mayor precipitación y humedad disponible, como apuntan algunos estudios ecológicos (Taye et al., 2016; Alday et al., 2017) y etnomicológicos (Burrola-Aguilar et al., 2012), en donde los entrevistados consideraran que los hongos requieren de agua para desarrollarse. De igual forma, otras variables que las comunidades han asociado con la presencia de los hongos son el relieve y suelo (Burrola-Aguilar et al., 2012). La mayoría de entrevistados en SPT mencionaron que para que nazcan los hongos, el suelo debe tener una cantidad considerable de hojarasca, señalando a la extracción de hojarasca como uno de los factores que influyen en el decremento en la producción de hongos. Gran parte de los entrevistados percibe una disminución en la riqueza y abundancia de los HSC; ello coincide con lo reportado en otros trabajos, desarrollados tanto en México (Burrola-Aguilar et al., 2012; Robles-García et al., 2018; Castro-Sánchez et al., 2019) como en otros países (Amend et al., 2010). En nuestro estudio, la población relaciona 163 esta reducción con factores endógenos, con excepción del cambio en el clima y disminución de la lluvia. Las principales causas de la disminución de hongos identificadas son: la tala, incendios, el uso de prácticas inadecuadas en la recolección y cambio climático, que coinciden con lo encontrado en el caso de Amanalco, Estado de México (Burrola-Aguilar et al., 2012) y en el de Yunnan, China (Amend et al., 2010). Con respecto a los incendios, la mayoría de los informantes mencionan que el fuego favorece la presencia de H. aff. mesophaeum, el hongo de mayor importancia cultural, de acuerdo al EMCSI. La asociación de este hongo con el fuego podría explicar por qué los incendios no son considerados por la gente como el disturbio más perjudicial para los HSC y mencionan a la tala como el factor de mayor impacto negativo. Al igual que se observaron diferencias sobre el conocimiento etnomicológico según el territorio y la edad; en el capítulo 3 se describe que también existen diferencias en el conocimiento sobre las causas de disminución de los hongos y sobre las prácticas de manejo sustentables, entre distintos sectores de la población. Estas diferencias dependen de la edad, la ocupación y actividad económica de las personas. Se identificó que quienes mantienen las prácticas tradicionales sustentables de cosecha de hongos tienden a ser los adultos mayores y quienes se dedican a las actividades primarias, en contraste con los jóvenes, los habitantes en zonas más lejanas al bosque y quienes desarrollan otro tipo de actividad económica. Tales diferencias pueden estar relacionadas con la migración de la población joven o con que, quienes se ocupan en actividades secundarias o terciarias, incluso en la ciudad, viven lejos del bosque, tienen un menor contacto con las experiencias de colecta y los procesos de aprendizaje que estas implican (Teklehaymanot et al., 2007; Robles García et al., 2018; Fui et al., 2018). Es bien sabido que la diversidad biocultural se encuentra amenazada por presiones sociales, económicas y ecológicas (Toledo y Barrera-Bassols, 2008), por lo que es necesario realizar proyectos de investigación transdisciplinarios, aplicados, participativos y basados en los requerimientos de las comunidades, que aporten para la protección, manejo sustentable y conservación de la riqueza biocultural (Gilmore y Eshbaugh, 2011), en los capítulos anteriores y debido a la inquietud de pobladores de la comunidad de estudio, se realizó un análisis sobre el conocimiento tradicional micológico, que abarcó temas como, la riqueza de los hongos silvestres, sus usos, lugares de recolección; a 164 través del mapeo participativo se han descrito detalladamente las características de suelo, vegetación, relieve, microclima y actividades antrópicas realizadas en esos sitios; se identificaron desde la perspectiva comunitaria aquellos factores que afectan y favorecen a la comunidad de hongos silvestres comestibles, las prácticas de manejo tradicional y, finalmente, las propuestas de actividades que se pudieran aplicar para conservar el recurso micológico. Aunado a lo anterior, se evaluó la variación de este conocimiento, es decir, se identificó en qué sectores de la población se encuentra presente y en cuáles s ha ido perdiendo. Toda esa información se complementa en el último capítulo con un estudio ecológico, en cuyo objetivo es identificar las variables ecológicas, abióticas y de disturbio que afectan el desarrollo de la comunidad fúngica en sitios de recolección de hongos. La investigación consideró cuatro tipos de vegetación (Bosque de Abies religiosa y Pinus hartwegii, de P. montezumae, de P. leiophylla y de Quercus-Pinus) con diferente grado de perturbación en la zona de estudio, en los cuales se realizó un monitoreo de la comunidad de hongos silvestres comestibles durante dos años. De esta forma se están cimentando las bases para que en un estudio posterior con metodologías participativas se puedan generar y aplicar estrategias de manejo y conservación que sean respetuosas y congruentes con las necesidades y conocimientos tradicionales, con el respaldo, también, de información ecológica acerca de los factores que tienen influencia en la comunidad de hongos silvestres comestibles. Finalmente, en el capítulo cuatro se presentó la caracterización de los sitios de recolección. En primera instancia, se reconoce que el índice de perturbación aplicado fue una herramienta de gran utilidad para evaluar el deterioro ya que nos permite asignar valores numéricos del grado de perturbación de los sitios mediante un análisis multiparamétrico que nos da la facilidad de incorporar variables que consideramos de impacto en la zona; también permite eliminar aquellas que no tienen variación. Los factores de perturbación que tuvieron mayor impacto en el área de estudio fueron contigüidad a núcleos de actividad humana, compactación del suelo, presencia de fuego, profundidad de mantillo, terreno de cultivo, tala y extracción de leña; dichos procesos de perturbación podrían explicar la pérdida del 45% de bosque del Parque en 70 años (de 30 000 hectáreas en 1938, a 13 500 hectáreas en el año 2000; Vargas, 2005). 165 Con respecto a la estructura de la vegetación, se ha observado en diferentes estudios (González-Espinosa et al., 2009; Dummel y Pinazo, 2013; Bello-Cervantes, 2015) que sitios con niveles bajos de deterioro, presentan mayor área basal y mayor densidad de árboles adultos con respecto a los jóvenes, lo cual coincide con los resultado obtenidos en el presente trabajo. Las características físicoquímicas del suelo condicionan la circulación de agua, aire y la solubilización de micronutrientes (Rubio, 2010; Salamanca y Sadeghian, 2006; Romero et al., 2015), por lo cual son factores determinantes para la presencia y abundancia de hongos. La variación en la concentración de los nutrientes es muy variable en el área de estudio, lo cual se explica por presencia de diferentes tipos y estructura de vegetación, pero además a los distintos agentes de perturbación que afectan estos bosques; por ejemplo, se ha demostrado que el fuego incrementa las concentraciones de P (Rodríguez-Zamudio, 2017), sin embargo, esto depende de muchos otros factores. En el presente trabajo se registraron 46 taxa de hongos silvestres comestibles, que representan más del 50% de los 93 especies de hongos útiles reportados para el PNLM, Tlaxcala (Montoya et al., 2004), mientras que la abundancia total por año (2,838 esporomas al año) y la producción (137.55 k ha-1 por año) fueron altas en comparación con otros estudios realizados en el PNLM (Zamora-Martínez et al., 2007; Montoya et al., 2014), tales diferencias se puede atribuir a la menor superficie estudiada, menor temporada de muestreo, a las diferentes características de vegetación y perturbación incluidas en el presente y metodología de monitoreo (Gange et al., 2019). La composición, abundancia y producción de HSC en el área de estudio cambió tanto en el espacio (por tipo de vegetación), como en el tiempo (temporada de muestreo), ya que como lo enuncia Tomao et al. (2017) la composición de la vegetación influye en la comunidad fúngica debido a la preferencia de algunos hongos ectomicorrízicos y saprotróficos para con sus árboles hospedadores específicos o cama, respectivamente. Sin embargo, la riqueza y diversidad de especies no difirió estadísticamente entre tipos de vegetación y temporada de estudio. Gymnopus dryophilus y Laccaria trichodermophora fueron las especies de mayor abundancia, lo que coincide con las reportadas en bosque de coníferas de México 166 (Quiñónez-Martínez et al., 2008; Garibay-Orijel et al., 2009; Torres, 2009; Montoya et al., 2014). Sin embargo, no corresponden a las especies de mayor producción (peso fresco). Existen diversos estudios en los que se han demostrado que los factores principales relacionados con la fructificación de hongos son la precipitación, temperatura y humedad (Taye et al., 2016; Büntgen et al., 2015; Gomez-Hernandez y Williams-Linera, 2011; Büntgen et al., 2012; Parladé et al., 2017), pero nuestro trabajo se realizó a lo largo de tan solo dos años, lo que no nos permite conocer una variación clara a través del tiempo, por lo cual se propone que en futuros estudios se incremente el tiempo de monitoreo, para conocer con mayor claridad el efecto de dichas variables, considerando al menos cuatro años de monitoreo. Con respecto al espacio es clara la variación, pues se observó que el bosque de Abies ubicado a una mayor altitud presenta mayor precipitación y menor temperatura, y es el sitio de mayor riqueza y abundancia de HSC, pero no el de mayor producción. En todos los tipos de vegetación se encontró que la mayor riqueza y producción se presenta en sitios con un nivel medio de perturbación, lo cual coincide con algunos estudios en los que se ha observado que perturbaciones de baja o media intensidad incrementa la riqueza, diversidad o producción de la comunidad fúngica (Salo y Kouki, 2018; Collado et al., 2018; Chen et al., 2019), esto se puede explicar debido a que la perturbación crea un entorno en el que algunas especies, como aquellas pirófilas o pioneras pueden establecerse y persistir (Claridge et al., 2009; Gassibe et al., 2011), lo que se suma a la diversidad general de las especies; sin embargo, demasiada perturbación reduce la diversidad general al eliminar las especies sensibles de sucesión tardía y, por otro lado, en sitios sin perturbación encontramos solo especies de etapas sucesionales tardías (Savoie y Largeteau, 2011; Hernández-Rodríguez et al., 2013). Este resultado es congruente con la hipótesis del disturbio intermedio que propone Connell (1978) para el caso de las plantas. Sin embargo, definir cúal es el umbral entre nivel medio y alto de perturbación es el reto, esto dependerá de las condiciones particulares de cada ecosistema y requiere monitorear constantemente el área, lo que permitirá desarrollar estrategias de manejo sostenible. 167 A pesar de que los sitios de perturbación media presentan mayor riqueza, la mayor diversidad se registró en los bosques con menor perturbación, lo cual se atribuye a la equitatividad que existe en estos, pues se observa menor dominancia que en el resto de los sitios, a excepción del bosque de P. leiophylla. Estos bosques actúan como fuente de inóculos que interactúan constantemente con aquellos rodales jóvenes y perturbados aportando a la recuperación de la diversidad de hongos y favoreciendo la resiliencia a nivel de paisaje (Cowan et al., 2016). La ubicación altitudinal y tipo de vegetación determinaron las diferencias en composición y abundancia de hongos entre sitios ya que los de mayor diferencia presentan un mayor rango altitudinal entre ellos, lo que implica también una variación en la vegetación y variables climáticas. Algunos autores han informado que la composición de macromicetos varía entre los bosques de una región conforme cambia la distribución de los árboles (Alday et al., 2017; Nouhra et al., 2012; Gomez-Hernandez y Williams-Linera, 2011; Boddy et al., 2014; Durall et al., 2006). Mientras que la variación en la composición de macromicetos dentro del mismo tipo de vegetación obedece principalmente al grado de pertubación. De igual manera, el CCA mostro un efecto significativo de nueve variables ambientales y de perturbación sobre la comunidad fúngica: la altitud, concentración de nutrientes P, Ca y Mg, apertura del dosel, presencia de veredas, presencia de fuego, contigüidad y profundidad del mantillo, son las que se relacionaron significativamente con la presencia y producción de hongos. A diferencia de nuestro estudio, en otros trabajos, los nutrientes correlacionados con la producción de macromicetos fueron N, P y K (Trudell y Edmonds, 2004). Se ha documentado que el P puede aumentar la infección de hongos ectomicorrizógenos (Cairney, 2011). Cabe mencionar que los sitios con mayor concentración de P se encuentran en el bosque de Abies en el que encontramos la mayor riqueza y abundancia de macromicetos. De las variables de perturbación, la apertura del dosel se relacionó significativamente con la presencia y producción de los hongos, a diferencia de muchos otros estudios en otros países en los que las variables explicativas fueron la edad del bosque (Tomao et al., 2017; Goldmann et al., 2015; Hernández-Rodríguez et al., 2015; Bonet et al., 2004), el área basal (Bonet et al. 2008; 2010; De-Miguel et al., 2014), o la altura dominante del 168 rodal; sin embargo, la apertura del dosel podría ser redundante o estar relacionada con estas, como mostró serlo con la tala e inversa a densidad de árboles adultos y área basal. La tala o apertura es una de las variables de mayor impacto en la zona, además de ser uno de los factores que las personas consideran que más perjudican a los hongos. Los estudios que evalúan el efecto de la remoción forestal en los hongos, se han realizado en otros países, principalmente en bosques con diferentes tipos de manejo forestal, la mayoría orientados a la silvicultura o micosilvicultura y la respuesta de la comunidad fúngica depende de la intensidad del aclareo (Smith et al., 2005; Craig et al., 2016), que puede modificar la humedad y la penetración de la luz debajo del dosel, provocando un mayor secado del suelo del bosque (Pilz y Molina, 2002). Tal situación se observó en nuestro estudio, ya que sitios con mayor apertura presentaron menor grosor de mantillo y menor humedad. No obstante, se ha concluido que el efecto del aclareo en la producción de los hongos difiere dependiendo de la especie (Hernández-Rodríguez et al., 2015; Boddy et al., 2014; Montoya et al., 2004). En el presente estudio las especies que se vieron favorecidas por la apertura fueron Suillus tomentosus, Ramaria sp. 4, sp. 9, Russula sp. 1, Suillus pseudobrevipes, Agaricus campestris, Amanita sp. 1, mientras que L. mexicanus y T. floccosus son sensibles al aclareo, ya que se encuentran en sitios con mayor cobertura. Por otro lado, se ha demostrado que la remoción de materia orgánica intensiva, o remoción del mantillo ocasiona el aumento de la temperatura de la superficie del suelo (Mushinski et al., 2018), generando condiciones más secas que tienen efecto en la comunidad de hongos incluso después de 20 años de la perturbación (Kranabetter et al., 2017). El fuego es uno de los disturbios más estudiados y su efecto sobre la comunidad fúngica, depende de sus características, frecuencia (Oliver et al., 2015), el tiempo transcurrido desde el incendio (Hernández-Rodríguez et al., 2015; Mediavilla et al., 2014) y la intensidad (Reazin et al., 2016; Kutorga et al., 2012). En la presente investigación la mayoría de los incendios han sido de baja intensidad, sin embargo con respecto a la frecuencia y tiempo transcurrido desde el incendio existe una gran variabilidad, ya que año con año existe presencia de incendios en el PNLM, lo cual no nos permite obtener conclusiones generales sobre el efecto que tiene el fuego en la producción de la 169 comunidad de hongos; sin embargo, el CCA nos permitió identificar a algunos hongos afines a este disturbio, tales como Hebeloma aff. mesophaeum e Hygrophorus chrysodon, que presentan mayor producción y abundancia en sitios con presencia de fuego. Tal resultado no solo coincide con el trabajo realizado por Montoya et al. (2014), quien encontró un efecto favorable de los incendios en producción de H. mesophaeum en bosques de Pinus en el parque, sino con lo que persibe la comunidad sobre el efecto positivo de los incendios para este hongo que además es considerado como uno de los más importantes. Es evidente que aquellas actividades que se han catalogado como factores de perturbación, aunado a las prácticas tradicionales realizadas en los bosques generan un mosaico de condiciones bióticas y abióticas, lo cual influye sustancialmente en la comunidad fúngica, en muchos casos favoreciendo o incrementando la producción de algunos hongos, pero en otros, reduciéndola. Esto dependerá no solo de las características intrínsecas de la comunidad de hongos, sino del tipo de ecosistema, características de la perturbación o actividades realizadas en los bosques y variables bióticas y abióticas. El presente trabajo abre un panorama de información considerable tanto ecológica como etnomicológica, de igual forma se desarrollaron aportaciones metodológicas que nos permiten analizar la variación del conocimiento tradicional, los índices desarrollados son replicables en cualquier otra comunidad o grupo de comunidades y se pueden ajustar a diversos objetivos. Finalmente y lo más relevante es que esta investigación nos da herramientas para poder generar en conjunto con las personas de la comunidad y autoridades estrategias de conservación y manejo sustentable de los hongos y su hábitat, las cuales ellos decidirán aplicar dependiendo de sus necesidades. El conocimiento sobre los hongos en La Malinche es amplio y persiste alrededor de las comunidades ubicadas en las faldas de la montaña. Sus características culturales son variables, lo que ha derivado en conocimientos y prácticas diferenciales. San Pedro Tlalcuapan es una comunidad en la que los hongos son un recurso de gran importancia biocultural; algunos de los factores más importantes en los que se ve reflejado es la cantidad de etnotaxa mencionados y la frecuencia de uso, mientras que 170 su importancia económica (en términos del valor de mercado) tiene una menor relevancia. La presente investigación permitió identificar mediante métodos etnográficos y mapeo participativo con los pobladores, los espacios importantes de producción de hongos, su entorno físico y social, las condiciones ambientales que favorecen la presencia y abundancia de los HSC, tales como ciertas características de vegetación, clima y suelo. De igual forma se reconocieron aquellos factores que afectan negativamente y que han generado una disminución en la riqueza y abundancia de este recurso en los últimos 10 años. La determinación de sus características permitió comprender parcialmente las áreas que se están utilizando sobre el paisaje, la forma y temporada en la que se usan y las alternativas para su manejo sustentable. No obstante, es importante recalcar que parte esencial del saber tradicional es la cosmovisión, algo que en el presente trabajo no se profundizó por decisión comunitaria, pero que la comunidad considerará en la toma de decisiones. A pesar del amplio conocimiento biocultural sobre el recurso micológico en la comunidad de estudio, los análisis permitieron identificar que existe el riesgo de que el conocimiento tradicional y las prácticas de manejo sustentable en torno a los hongos se erosione, debido a que solo se alberga en una parte del territorio y en algunos estratos sociodemográficos (edad y ocupación), lo que indica que existe una fragmentación en la transmisión del conocimiento, por lo que este trabajo permitirá enfocar acciones de difusión en los estratos vulnerables y estrategias de reforzamiento en los otros estratos y/o territorios específicos. De igual forma, los índices propuestos facilitaron el análisis de datos para la evaluación del efecto de diferentes factores socio-económicos sobre el conocimiento tradicional, aunado a ello, permiten realizar comparaciones entre zonas, son flexibles, ya que las variables bioculturales pueden ser incluidas o eliminadas y así ajustarse a diferentes culturas, recursos naturales u objetivos. Mediante el estudio ecológico se identificaron más del 50% de hongos útiles registrados para el PNLM. La caracterización de los sitios de recolección con respecto a factores de 171 relieve, clima, suelo, vegetación y perturbación permitió conocer la variabilidad de condiciones en las que se desarrollan los hongos. Es evidente que las actividades que se han catalogado como factores de perturbación generan un mosaico de condiciones bióticas y abióticas en los bosques de todo el mundo, lo cual influye sustancialmente en la comunidad fúngica. La composición, abundancia, riqueza y producción de HSC en el área de estudio cambió principalmente en el espacio (por tipo de vegetación y nivel de perturbación), coincidiendo con la teoría del disturbio intermedio, tal como lo identifica la población. Sin embargo, no se observó un cambio a lo largo del tiempo, debido al corto periodo de monitoreo, por lo cual se sugiere en estudios futuros incrementar el tiempo de monitoreo. Similar a lo reportado a través del conocimiento tradicional, tanto las variables ambientales (de relieve, edáficas y de vegetación) como de perturbación influyen significativamente en la composición y producción de HSC, sin embargo, el comportamiento en específico de cada población fúngica depende además de las características y estrategias eco-fisiológicas de las especies, asi como de las prácticas comunitarias de manejo. La realidad en muchos bosques de México es que encontramos la presencia de comunidades forestales o indígenas que desarrollan diversas actividades en ellos, además de saqueo constante por agentes externos, que generan factores de perturbación simultaneos o recurrentes, lo que a la vez, origina una matriz compleja de variables; a diferencia de bosques de diversos países, en los que se tiene un control constante de las actividades realizadas en ellos, planes de manejo rigurosos y el financiamiento necesario para un seguimiento de factores bióticos y abióticos a lo largo de tiempo considerable. Por lo cual, la presente investigación es de gran importancia, ya que nos muestra un panorama del comportamiento de la comunidad fúngica ante la situación real de los bosques de nuestro país, sin embargo, es necesario desarrollar investigación en este tipo de bosques, que sea propuesta y desarrollada por las comunidades, con el financiamiento adecuado, lo cual permitiría realizarlas por mayor tiempo, y así se generaría información que permita en colaboración real con las comunidades diseñar estrategias de manejo adecuadas a estas condiciones particulares. 172 Los cambios en el conocimiento y prácticas comunitarias obedecen a cambios socioambientales. Para conservar la riqueza biocultural en torno a los hongos y el bosque, es necesario antes que nada entender que el conocimiento tradicional es dinámico y para realizar proyectos comunitarios incluyentes y relevantes para cada contexto particular, se debe considerar la diversidad cultural, espacial, ecológica y biológica, así como incrementar y difundir la investigación de aspectos históricos y etnográficos dentro de la misma comunidad, que permitan entender el origen de la variación en la importancia cultural, en las prácticas de manejo tradicional y en la diversidad de hongos. Sin embargo, a los externos no corresponde decidir las acciones a realizar, será la comunidad quien de acuerdo a sus necesidades, saberes y sentires, identifique, revalorice, aplique y transmita los conocimientos, prácticas y creencias ancestrales que sean más acorde con su desarrollo sustentable. Literatura citada Alday, J. G., De Aragón, J. M., de-Miguel, S., & Bonet, J. A. (2017). 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Fuman activities | Effect in the forest Efiects on fung Fires Firewood collecion Deforestañon Cops Fining Dier? 12.-Doyouthink he resthas changed? Yes____No___Inwhatway? 13.-Do the same mushrooms exist notw as before? Why? 14. Would you like to continue having mushrooms in the forest? Yes No, Tdontmind 15.- How do you think we can take care of mushrooms and the place where they AS 16- Would you like to actively participate in the care of mushrooms and the fores? AN 181 182 Supplementary Table 1. Sociodemographic characteristics of interviewees. Characteristic and category No. of interviews Gender Female 63 Male 71 Economic activity Student 40 Home 36 Primary sector 16 Secondary sector 8 Tertiary sector 29 Age category Youth (< 20 years) 45 Adult (21-59 years) 44 Elderly (< 59 years) 45 Household location in the community Defensa (Area located within 200m form the forest). 44 Centre (Area located ca. 2.5 km from the forest) 45 Colony (Area located ca. 4.4 km from the forest) 45 183 Supplementary Table 2. Mushroom species and traditional names recognized in the community of San Pedro Tlalcuapan, Chiautempan, Tlaxcala, in order of frequency of mention. Scientific name Common name in Spanish Common name in Nahuatl F Russula brevipes Peck Russula complex. delica Fr. Tecajete Tecax 102 Amanita basii Guzmán & Ram.-Guill Amarillo, Flor Ayoxochitl 97 Boletus complex. edulis Bull. Pante 92 Ramaria spp. Escobeta Xelhuas 73 Hebeloma aff. mesophaeum (Pers.) Quél. Xolete de chambusquina Xoletl 70 Cantharellus aff. cibarius Fr. Tecosa 65 Laccaria trichodermophora G.M. Muell. Xoxocoyuli 64 Suillus pseudobrevipes A.H. Sm. & Thiers Pancita Poposo 61 Turbinellus floccosus (Schwein.)Singer Corneta Tlapitzal 52 Lyophyllum aff. decastes (Fr.) Singer. Tzenzo 48 Agaricus campestris L. Llanero, Hongo de pasto Ayutzi 48 Lactarius indigo (Schwein.) Fr. Tecajete azul Tlapaltecax 47 Pleorotus opuntiae (Durieu & Léville) Sacc. Hongo de maguey Mesonanatl 38 Chroogomphus jamaicensis (Murrill) O.K. Mill. Borracho Tlapaltecosa 24 Hygrophorus chrysodon (Batsch) Fr. Señorita, Palomita Totoltenanacatl 24 Lycoperdon perlatum Pers. Huevito blanco, Tzefamil chico Popote 24 Calvatia cyathiformis Fr. Tzefamil 22 Rhizopogon aff. michoacanicus Trappe & Guzmán Huevito Xitetl 21 Amanita sp. Cuehcuex 20 Hypomyces lactifluorum (Schwein.) Tul. & C. Tul. Chilnanzi naranja Chilnanzi, Chilnanacatl 20 184 Hypomyces macrosporus Seaver Chilnanzi café Chilnanzi, Chilnanacatl 19 Reticularia lycoperdon Bull. (Myxomycete) Caca de luna Cuahtechol 13 Lactarius deliciosus (L.) Gray Enchiladito Tlapaltecax, Ocotecax 12 Amanita amerifulva Tullos Venadito, Casco de soldado 11 Auricularia auricula-judae Bull. Oreja ratón tronco Quimixnacas 8 Lyophyllum sp. Oco-Tzenzo 7 Morchella snyderi M. Kuo & Methven Chipotle 7 Agaricus bisporus J.E. Lange Champiñon 6 Ustilago maydis (DC.) Corda Cuitlacoche 5 Infundibulicybe gibba Pers. Cueros, Sombrillitas Nacas cuero 4 Macrolepiota aff. procera (Scop.) Singer Tulnanacatl 4 Amanita complex. rubescens Pers Mantequilla 3 Armillaria complex. mellea Xopitzal 3 Infundibulicybe sp. Totomoxnanacatl 3 Ramaria aff. suecica (Fr.) Donk Escobeta café, Escobeta de ocote Xelhuas 3 Ramaria cf. cystidiophora (Kauffman) Corner, Escobeta café Xelhuas 3 Tricholoma flavovirens (Pers.) S. Lundell Railita, Kailita 3 Amanita elongata Peck Yema 2 Gymnopus complex. dryophillus.(Bull.) Murrill Xolete pata amarilla Xoletl 2 Helvella crispa Bull. Oreja de ratón, Soldadito Xocuepich 2 Laccaria sp. Xoxocoyuli cihuatl 2 Lactarius salmonicolor R. Heim & Leclair Enchilado de oyamel Ayometecax 2 Ramaria aff. rasilispora Marr & D.E. Stuntz Escobeta amarilla Xelhuas 2 Ramaria rubricarnata Marr & D.E. Stuntz Escobeta amarilla Xelhuas 2 Ramaria rubripermanens Marr & D.E. Stuntz Escobeta rosa Xelhuas 2 Russula complex. xerampelina (Schaeff.) Fr. Pastelito 2 185 Agaricus sp. Llanero de monte 1 Clavariadelphus sp. Acocote 1 Pholiota lenta (Pers.) Singer Xolete de ocote Ocoxoletl 1 186 Supplementary Table 3. Standard deviation values of the average values of the sub-indexes of the cultural significance index Species Standard deviation values PAI FUI TSAI MFFI KTI HI IE LNI Russula complex. delica 2.56 1.38 2.29 0.67 1.90 1.22 3.30 1.03 Amanita basii 2.29 1.97 1.83 0.55 1.88 1.22 4.23 0.56 Boletus complex. edulis 2.80 2.36 2.48 0.77 1.88 1.22 3.94 0.46 Laccaria trichodermophora 1.90 2.50 2.94 1.67 1.88 1.02 2.98 0.00 Turbinellus floccosus 3.38 2.64 2.62 1.52 2.21 1.22 4.57 1.30 Lyophyllum aff. decastes 3.17 2.88 2.27 2.39 2.21 1.02 3.94 0.00 Ramaria spp. 2.74 2.06 3.04 1.68 1.88 1.02 3.52 0.97 Cantharellus aff. cibarius 2.08 1.70 1.96 1.52 1.88 1.22 3.66 0.00 Suillus pseudobrevipes 3.30 2.15 2.86 1.50 1.88 1.02 3.04 1.38 Hebeloma aff. mesophaeum 1.70 2.03 1.63 0.46 2.06 1.48 3.25 0.00 187 Supplementary Table 4. Socioeconomic variables associated with environmental factors that affect the WEM community. Characteristics of the community Vegetation- Mushrooms Rainy climate Soil with fertilizer Chi-square Gender Male 50 70 51 0.46331 (p= 0.79) Female 52 62 45 Age range Youth 22 43 22 4.8104 (p= 0.307) Adults 37 44 33 Elderly 43 45 41 Area inhabited in the community * Defense 39 44 39 1.6969 (p= 0.791) Centre 35 45 31 Colony 28 43 26 Economic activity Primary 16 16 13 4.5817 (p=0.801) Secondary 6 8 8 Tertiary 25 29 22 Student 22 38 18 Home 31 36 32 *Defense: Near the forest, Centre: Mid-distance from the forest, Colony: Far from the forest. 188 Supplementary Table 5. Identification and characteristics of main sites for WEM collection. Site Vegetation Mushrooms Soil Climate Human activities Ame Prairie Agaricus campestris Calvatia cyathiformis Brown, sandy Warm Croplands Rast, Ato Pinus-Oak Forest Hypomyces lactifluorum Hypomyces macrosporus Russula complex. delica Amanita basii Boletus complex. edulis Ramaria spp. Calvatia cyathiformis Agaricus campestris Tepetate (limestone) Dry Croplands Tet Pine forest Amanita basii Hebeloma aff.mesophaeum Boletus complex. edulis Russula complex. delica Hypomyces lactifluorum Hypomyces macrosporus Laccaria trichodermophora Ramaria spp. Helvella crispa Lactarius indigo Rocky Temperate Fires Cua Pine-Oak Forest Ramaria spp. Amanita basii Hebeloma aff.mesophaeum Russula complex. delica Lactarius indigo Hypomyces lactifluorum Hypomyces macrosporus Yellow, sandy Temperate Croplands Fires 189 Lyophyllum aff. decastes Tla Pine forest Lyophyllum aff. decastes Hebeloma aff.mesophaeum Boletus complex. edulis Laccaria trichodermophora Cantharellus aff. cibarius Chroogomphus jamaicensis Hard earth, tepetate (limestone) Warm Croplands Fertilizer (leaf litter) removal Mes † Pine-Oak forest Amanita basii Russula complex. delica Lactarius indigo Hypomyces lactifluorum Hypomyces macrosporus Suillus pseudobrevipes Lyophyllum aff. decastes Hebeloma aff.mesophaeum Boletus complex. edulis Ramaria spp. Lactarius deliciosus Laccaria trichodermophora Soft, brown Temperate- warm Little terrain Few fires A little tree removal Des Pine forest Amanita basii Russula complex. delica Hypomyces lactifluorum Hypomyces macrosporus Hebeloma aff.mesophaeum A little tepetate (limestone) Temperate Croplands, A little tree removal Lin Pine forest Russula complex. delica Hypomyces lactifluorum Hypomyces macrosporus Laccaria trichodermophora Sandy Temperate Croplands Ate Pine forest Russula complex. delica Sandy Cold Tree removal 190 Ocoteo (stripping for resin harvesting) Tzo Fir forest Ramaria spp Turbinellus floccosus Black Cold Tree removal Xax Fir forest Morchella snyderi Infundibulicybe sp. Sandy Cold Tree removal Tres Pine forest Boletus complex. edulis Russula complex. delica Ramaria spp. Amanita basii Cantharellus aff. cibarius Laccaria trichodermophora Turbinellus floccosus Chroogomphus jamaicensis Hygrophorus chrysodon Reticularia lycoperdon Lactarius deliciosus Auricularia auricula-judae Infundibulicybe gibba Amanita complex. rubescens Tricholoma flavovirens Gymnopus complex. dryophillus Helvella crispa Russula complex. xerampelina Agaricus sp. Black, porous Cold and humid Tree removal Ayo Fir forest Turbinellus floccosus Morchella snyderi Auricularia auricula-judae Black, porous Cold and humid Tree removal Fires 191 Lactarius salmonicolor Pholiota lenta Infundibulicybe gibba † Site determined by participants as a high production and collection site. For the protection of the territory, the real names of the collection sites were not included. 192 Supplementary Table 6. Socioeconomic variables associated with the knowledge of actions for protection and sustainable use proposals presented by the study community. Interviewee’s characteristics Avoid littering and polluting Avoid fires Avoid tree removal Use tradition al manage ment Actions (planting trees, dams) Environm ental education Chi- square Gender Male 12 34 26 7 14 7 1.5274 (p= 0.91) Female 8 22 13 7 11 4 Age range Youth 11 24 24 3 11 4 16.164 (p= 0.10) Adults 6 16 8 9 8 6 Elderly 3 16 7 2 7 1 Area in the community * Defense 7 21 13 4 4 4 13.318 (p= 0.23) Centre 8 17 9 2 14 4 Colony 5 18 17 8 8 3 Economic activity Primary 3 9 4 2 1 1 17.545 (p= 0.64) Secondar y 0 2 2 1 0 1 Tertiary 5 13 7 4 7 6 Student 10 19 19 3 9 3 Home 2 13 6 3 5 0 *Defense: Near the forest, Centre: Mid-distance the forest, Colony: far the forest.